INTRODUCCIÓN

La nutrición en rumiantes silvestres está relacionada con la conversión de los componentes químicos de los forrajes en tejidos y músculos. Los animales obtienen energía del medio ambiente y, a través de procesos metabólicos, es almacenada para crecer y mantener sus tejidos y órganos, lo cual les permite enfrentarse a las diferentes actividades fisiológicas y ecológicas. Como resultado, el peso de dichos tejidos y órganos puede aumentar (^{Serrano et al., 2008}), por lo cual la apariencia corporal puede ser un indicador de la variación espacial y temporal en los hábitos alimenticios y en el estado nutricional de los animales. El peso, el tamaño y la apariencia, son generalmente considerados como condición corporal (^{Marshal et al., 2008}; ^{Bartareau, 2017}).

La condición corporal (CC) es el reflejo de la cantidad de reservas de energía de los animales que es determinada por el balance entre los contenidos químicos del forraje y sus demandas fisiológicas, que influyen específicamente en la concentración de sus reservas de grasa y proteína (^{Cook et al., 2007}-²⁰¹⁰; ^{Peig & Green, 2009}; ^{Wijeyamohan et al., 2015}). Una cantidad insuficiente de aportes nutrimentales puede ocasionar lentitud en el crecimiento y pérdida de peso (^{Demment & Van Soest, 1985}; ^{Parker et al., 2009}). La deficiente condición corporal de un animal se presenta a medida que éste adelgaza, la apariencia corporal promedio de los individuos adultos puede ser un criterio cuantitativo para evaluar la CC en los animales (^{Bender et al., 2008}; ^{Battini et al., 2014}). La CC evalúa subjetivamente el estado nutricional de los animales, y de acuerdo con ^{Riney (1962)}, quien menciona que mediante rasgos externos clave como la estandarización de la CC (buena, regular, mala), se puede aumentar la objetividad de dicha evaluación.

Aunque se han desarrollado diversos métodos para estimar la CC en mamíferos silvestres, pocos de ellos son ampliamente aplicables a estudios ecológicos, ya que son altamente invasivos o demasiado costosos (^{Wijeyamohan et al., 2015}). Para resolver el problema de evaluar la CC en un gran número de animales vivos, se han desarrollado técnicas de puntuación no invasiva basadas en experiencias con animales domésticos, como el ganado bovino, caprino y ovino (^{Edmondson et al., 1989}; ^{Stevenson & Woods, 2006}; Mattielo et al., 2009).

De los métodos de puntuación de mayor uso para estimar la CC en animales silvestres (colectados en épocas de cacería), son los de cantidad de grasa del riñón y de médula ósea (^{Jakob et al., 1996}; ^{Cook et al., 2007}), mediciones morfométricas, y evaluaciones visuales, utilizados estos últimos, como métodos no invasivos (^{Riney, 1962}; ^{MacCutchen, 1985}; ^{Peig & Green, 2009}). Dentro de los principales métodos no invasivos, están el registro fotográfico y la fotointerpretación, obtenidos a partir de cámaras trampa, cuyo propósito es el de representar y determinar índices visuales a partir de la CC; destacan los estudios de ^{Marshal et al. (2008)} y ^{Smiley (2017)} con el venado bura del desierto, ^{Ezenwa et al. (2009)} con búfalos africanos, ^{Wijeyamohan et al. (2015)} y ^{Schiffmann et al. (2017)} con elefantes africanos y el de ^{Pérez-Flores et al. (2016)} con tapir centroamericano.

El objetivo de este estudio fue evaluar estacionalmente la condición corporal en individuos adultos de machos y hembras de borrego cimarrón a partir de una escala de cinco puntos no invasiva, que se basa en la visualización de partes corporales en términos de cantidad de depósitos de músculo y grasa, a partir de imágenes fotográficas, relacionando esto con la calidad nutricional del forraje que consumen. La implementación de este método puede ser utilizado como una herramienta que permita identificar posibles efectos en el estado corporal de la población de borregos y la calidad del hábitat en ambientes naturales, con el fin de aplicar medidas para el manejo y conservación de la especie.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio. El área de trabajo comprendió diferentes sitios dentro de las zonas borregueras de la Sierra El Mechudo, con coordenadas entre los 24° 22’ y 24° 50’ N y 110° 40’ y 110° 50’ O; áreas serranas comprendidas entre San Juan de la Costa en la parte sur, y punta Cabeza Mechuda en el extremo norte de la bahía de La Paz, en Baja California Sur (Fig. 1). Las características fisiográficas, topográficas y bióticas de estos sitios, se describen en ^{Guerrero-Cárdenas et al. (2003)} y Álvarez-Cárdenas et al. (2009).

Figura 1 Zonas borregueras evaluadas en la Sierra El Mechudo. Los triángulos representan los sitios donde se colocaron las cámaras trampa. 

El clima que se presenta en la zona es del tipo seco desértico cálido, con una temperatura media mensual que oscila entre 17.9°C en enero y 35.3°C en agosto, con una media anual que varía entre los 22°C y 35°C (^{García, 1988}). El promedio de precipitación anual es de 140 mm y se presenta en dos periodos: el más intenso en agosto-septiembre (265 mm) (incidencia de huracanes), y diciembre-enero (5 a 10.2% del total anual) que corresponde a la lluvia invernal. En la zona se presentan periodos cíclicos de sequía que pueden durar varios años (^{Guerrero-Cárdenas et al., 2016}). En el transcurso de este estudio, los registros de temperatura media anual fueron de 23.7°C, con una media máxima de 29.4°C y una mínima de 18.0°C, registrándose en los dos años de este estudio (2010-2011); una temperatura máxima de 45°C durante el verano. El régimen de lluvias fue muy escaso, con un promedio de precipitación de 3.2 mm (Fig. 2).

Figura 2 Valores de temperaturas y precipitación correspondientes a 7 años (2006-2012) en el área de estudio (Comisión Nacional del Agua-estación climática Alfredo V. Bonfil). 

Evaluación fotográfica. El estudio se realizó durante las cuatro estaciones de los años 2010 y 2011, con el propósito de obtener imágenes fotográficas de diferentes individuos adultos (machos y hembras) de borrego cimarrón y evaluar su condición corporal en su ambiente natural. Se emplearon 20 cámaras trampa (Bushnell NatureView HD Essential 119739; BUSHNELL inc. USA) con sensor de movimiento infrarrojo, que se ajustó a la mayor resolución de imagen (12 megapíxeles) y sensibilidad al movimiento, programándolas para realizar tres tomas por cada detección, en intervalos de 60 segundos. Las cámaras se ubicaron en sitios donde se observó la mayor frecuencia de uso por los animales (particularmente cuerpos de agua superficiales).

Con el objetivo de que todos los datos fueran representativos de las mismas áreas donde se llevó a cabo el estudio, se consideró que la colocación de las cámaras estuviera alrededor de los sitios de colecta de excrementos y especies vegetales que se utilizaron para determinar la dieta de los borregos (^{Guerrero-Cárdenas et al., 2016}) y su valor nutrimental (^{Guerrero-Cárdenas et al., 2018}). En cada punto, se colocaron tres cámaras trampa a una distancia de tres metros de forma triangular, con la intención de conseguir imágenes de los diferentes ángulos de los borregos y revisar las partes corporales (espina dorsal, costillas y cadera) para evaluar la condición corporal, además de diferenciar a los animales por edades y sexo. Los borregos se clasificaron en cinco clases: hembras adultas (HA), hembras jóvenes (HJ); machos jóvenes clase M3 (cornamenta tres cuartos de vuelta) y machos adultos clase M4P (cornamenta de vuelta completa con punta) y clase M4T (cornamenta de vuelta completa despuntados: trofeo cinegético) (^{Guerrero-Cárdenas et al., 2003}; Fig. 3). Las cámaras permanecieron en los sitios de muestreo durante los dos años de estudio y fueron revisadas mensualmente.

Figura 3 Clases de edades y sexos que se utilizaron para evaluar la condición corporal de los borregos. 

Criterios de identificación. Para establecer las categorías de condición corporal de los borregos, se emplearon los criterios de ^{MacCutchen (1985)} para borrego cimarrón y el de ^{Romero (2015)} para borregos domésticos, con el respaldo del sistema de puntuación descrito por ^{Audigé et al. (1998)} para ciervo rojo, el cual se modificó para nuestro estudio. El sistema de puntuación para calificar a los borregos en este estudio permitió apoyar la apreciación visual (por fotointerpretación) y evaluar de forma sencilla las reservas corporales de grasa y músculo, bajo un patrón preestablecido al que se asignaron valores numéricos. Los números se ordenaron conforme a una escala: el valor mínimo es uno, que representa a un animal desnutrido, y cinco el valor máximo que representa a un animal de excelente condición (Fig. 4).

Figura 4 Ejemplos que representan las diferentes clases de condición corporal de los borregos (machos y hembras), basados en la visualización de las diferentes partes corporales. Los números refieren la clase de condición en la que se ubica cada animal. 

De acuerdo con los criterios para determinar las categorías de condición corporal, se consideraron tres partes corporales de los borregos como las de mayor importancia: 1.- caja torácica (costillas), 2.- columna vertebral y 3.- cintura pélvica que contiene la tuberosidad coccígea (D); región que corre a partir de hueso sacro y la vértebra lumbar (A, apófisis espinosa; B, apófisis transversa) de los animales. El grado de prominencia de las apófisis espinosas, la finura de los extremos de las apófisis transversas, y la profundidad muscular, fueron indicativos de cambios en la grasa intermuscular y la cobertura de grasa subcutánea (C) (Fig. 5). Para fines prácticos, se considera que una región ósea cubierta por grasa subcutánea mínima es visible debajo de la piel, y una región ósea cubierta por suficiente grasa subcutánea no es visible (^{Smiley, 2017}).

Figura 5 Regiones anatómicas seleccionadas, para evaluar las medidas de condición corporal del borrego cimarrón. 

Con los criterios establecidos para este estudio, se calificó la condición corporal en cinco categorías: Muy mala (C1), Mala (C2), Moderada (C3), Buena (C4) y Excelente (C5) (Tabla 1). Para este análisis no se evaluaron ejemplares que no fueron identificados con claridad o que se encontraban parcialmente fuera del campo fotográfico (^{Marshal et al., 2008}). Se resalta que la evaluación e identificación de las partes corporales de los borregos mediante fotografía, requiere que el observador (evaluador) este familiarizado con la morfología del borrego cimarrón (manejadores cinegéticos y técnicos de campo). Sin embargo, es recomendable que haya suficiente experiencia y constancia para llevar a cabo el análisis.

Análisis de datos. Para determinar diferencias significativas, comparamos los valores de cada una de las categorías de condición corporal (Muy mala (C1), Mala (C2), Moderada (C3), Buena (C4) y Excelente (C5)), así como de las categorías de edades y sexos (Hj= 1, hembra juvenil; HA= 2, hembra adulta; Mp3= 3, macho joven; y machos adultos MP4= 4 y MT4= 5) en cada estación y años del estudio. Debido a que los datos no siguieron una distribución normal, se utilizó la prueba no paramétrica de Mann-Whitney (U) para muestras independientes.

Con el análisis de correlación de rangos (Spearman), se evaluó la posible relación lineal entre cada una de las cinco categorías de condición corporal, con los porcentajes de proteína y grasa crudas de los forrajes. Dichos porcentajes (PC y EE), corresponden al promedio de los valores obtenidos de la evaluación bromatológica que se aplicó a los forrajes que consumen los borregos en cada estación de cada año. (^{Guerrero-Cárdenas et al., 2018}).

A partir de un modelo de regresión lineal simple (R²), se buscó explicar y predecir la mejor relación funcional entre las variables de interés, para esto, se utilizaron los mismos datos que se aplicaron en la prueba de correlación. Todas las pruebas con un valor P < 0.05 se consideraron significativas. Los análisis estadísticos se realizaron mediante el programa XLSTAT-ecology, versión 17.1. Microsoft® Excel® 2018.

RESULTADOS

Con el análisis de 5,500 fotografías que fueron obtenidas con cámaras trampa durante los dos años de este estudio, se registraron 199 borregos. En 2010 se identificaron 120 animales y en 2011 un total de 79. Estacionalmente, el mayor número de individuos se registró durante la primavera (n= 81), seguida de verano (n= 61), otoño (n= 39) e invierno (n= 18). Respecto al número de individuos identificados dentro de alguna de las cinco clases de edades y sexos en los dos años, 72 fueron hembras adultas, 60 hembras jóvenes y 34 machos jóvenes de la clase M3. Los machos adultos contabilizados fueron 18 MP4 y 15 MT4. De forma general, las hembras (adultas y jóvenes) y los machos jóvenes, fueron los que se registraron más frecuentemente en las diferentes estaciones de los dos años muestreados.

Respecto a la clasificación de las categorías de condición corporal en los dos años muestreados, se encontró que C3 (moderada) fue la que mayor número de individuos registró (n= 109), seguida de C2 (mala; n= 44) y C4 (buena; n= 32), siendo C1 (muy mala; n= 5) y C5 (excelente; n= 9) las de menor número de individuos registrados.

Respecto al análisis de las categorías de condición corporal y los porcentajes de proteína cruda de los forrajes consumidos por los borregos, se encontraron diferencias significativas (U= 38.88, P < 0.0001); no se encontraron diferencias significativas en los porcentajes grasa (EE; U= 0.002, P < 0.963). En las categorías de condición corporal, se detectaron diferencias en las diferentes estaciones en los dos años de estudio (Tabla 2).

En los aportes de proteína cruda de los forrajes, se observó que los machos jóvenes y las hembras (adultas y jóvenes), consumieron mayor cantidad de proteína; así mismo, en las categorías buena y excelente se encontraron más asociadas al consumo de proteína. Esto se corroboró mediante el análisis de correlación de Pearson, encontrándose una correlación positiva media entre las categorías de condición corporal y el consumo de proteína (r= 0.40, P < 0.05) (Fig. 6).

Figura 6 Grafica que muestran una correlación positiva, entre las categorías de condición corporal con los porcentajes de proteína cruda. 

En el análisis de regresión, se observa que la proteína cruda es la variable explicativa de mayor importancia, que se relaciona positivamente (con un coeficiente de correlación bajo) con los diferentes grados de condición corporal (como la variable dependiente), de acuerdo con los modelos generados por el programa (XLSTAT-ecology versión 17.1. Microsoft® Excel® 2016); CC= -5.09 + 0.95*% Proteína cruda= R²= 0.164 y CC= 2.99 - 1.03 E -02*% Grasa (EE) R²= 0.000 (Fig. 7).

Figura 7 Modelo de regresión lineal simple, entre las categorías de condición corporal con la variable de mayor peso, porcentaje de proteína cruda. 

DISCUSIÓN

Las condiciones del hábitat estuvieron influenciadas por una escasa precipitación (Fig. 2), que ocasionó una sequía prolongada, lo que podría explicar la baja abundancia de especies forrajeras (63 especies en 2010 y 50 especies durante 2011; ^{Guerrero-Cárdenas et al., 2016}); a pesar de esto, se encontraron porcentajes medios y altos de proteína cruda (8.5 a 18%) en las diferentes formas de vida (^{Guerrero-Cárdenas et al., 2018}). Quizás, la baja disponibilidad de forrajes de buena calidad en nuestro estudio, pudo ser la causa de encontrar animales muy delgados C1 (muy mala condición), particularmente hembras (adultas y jóvenes) durante el verano de 2010. Una posible explicación es que, durante el verano, particularmente el grupo de hembras adultas se están reproduciendo, y muchas de ellas se encuentran en el primer trimestre de gestación (julio-agosto-septiembre; ^{Sandoval et al., 2014}), lo que representa un costo energético extra, de la energía de mantenimiento almacenada, situación que se refleja en la pérdida de peso corporal. Que, de acuerdo con lo expresado por ^{Lunas et al. (2013)} en su investigación con venado cola blanca, refieren que sus requerimientos energéticos dependen del metabolismo basal, la actividad y el estado fisiológico del organismo, lo que representa costos en términos de energía para estos animales, y se ve reflejado en la pérdida de peso. Por su parte, ^{Marshal et al. (2008)} y ^{Bartareau (2017)}, mencionan que dicha pérdida del peso corporal es un indicador de la variación espacial y temporal en los hábitos alimenticios y nutricionales de los animales y de las etapas fisiológicas de los individuos.

Otra causa posible de esta condición puede deberse a una gran carga parasitaria o enfermedad (^{Romero, 2015}), favorecida por una severa desnutrición, y aunque no fue posible realizar dicha comprobación, creemos que puede ser una posible causa. Contrario a nuestro trabajo, en sitios con alta productividad como bosques de alta montaña, se reportan animales con mayores tallas y mejores condiciones corporales (^{Parker et al., 2009}).

En otro estudio con el borrego cimarrón de La Sierra del Mechudo, ^{Guerrero-Cárdenas et al., (2018)} encontraron que estos animales consumieron preferentemente especies arbustivas con porcentajes medios de proteína, que oscilan entre los 8.5 y 12% en las diferentes estaciones. Esto pudo ser un factor determinante para que un gran número de borregos no se observaran desnutridos, razón por la cual pudieron permanecer en la condición C3 (moderada); esto puede deberse a que los borregos encontraron forrajes de mediana y alta calidad, observándose animales delgados, con una aparente mediana proporción de grasa y músculos que se pueden distinguir en la espina dorsal, las costillas y la cintura pélvica.

De acuerdo con los resultados obtenidos por ^{Guerrero-Cárdenas et al., (2016}-2018), los borregos consumieron diferentes especies (arbustivas y herbáceas) con porcentajes altos (70-75) de fibra detergente neutra, la cual representa a todas las estructuras de la pared celular de las plantas y es característica distintiva de forrajes viejos y lignificados (^{Guerrero-Cárdenas et al., 2018}). Una característica particular del sistema digestivo de los rumiantes son las adaptaciones funcionales y anatómicas que les han permitido obtener energía disponible a partir del consumo de forraje altamente fibroso (^{Hanley, 1982}; ^{Mertens, 1987}). Esto se ve reflejado en un mayor consumo de diferentes tipos de forraje, con elevados porcentajes de fibra de la que obtienen una gran cantidad de energía (^{Van Soest et al., 1991}); posible razón por la que los borregos se mantienen en grados intermedios de condición corporal (C3), sin llegar a las de mayor deterioro C2 (mala condición) y C1 (muy mala condición); es decir, que consumen forrajes solo para llenarse y no para nutrirse. Cuando la carencia de forraje de buena calidad es baja, los animales tienden a consumir todas aquellas especies de forrajes que incluso, antes no consumían, con la finalidad de saciar el hambre y obtener energía para mantenimiento (^{Mertens, 1987}; ^{Van Soest et al., 1991}).

Trabajos enfocados en la masa corporal y reservas de grasa en venados, demostraron que éstos reaccionaron de mejor manera al mayor consumo de alimento durante el verano, el cual se vio reflejado en su condición y talla corporal durante el otoño e invierno (^{Simard et al., 2014}). Durante la primavera de 2010, se registraron animales de mejor aspecto corporal: ocho hembras y seis machos en la categoría 4 (buena condición), cuatro hembras y seis machos en la 5 (excelente condición). Esto es posiblemente el resultado del consumo de forraje de mejor calidad, favorecido por una mayor precipitación (102.3 mm) durante el verano (septiembre-octubre) del año 2009 (Fig. 2).

^{Shank (1982)} encontró que las hembras de los borregos son de tamaño menor a los machos, con un peso promedio de 50 kg, mientras que éstos promedian un peso de 75 kg, y debido al mayor tamaño de su estómago, consumen también una mayor cantidad de forrajes y son más eficientes para digerirlos, hecho que influye de manera determinante en su alimentación, lo cual se refleja en su condición corporal, y explica la diferencia del tamaño y masa corporal entre machos y hembras (^{Pelletier & Festa-Bianchet, 2004}; ^{Luna et al., 2013}). Esta puede ser la razón por la que se encontró a los machos adultos en las categorías más altas (C4 y C5).

Las hembras, sufren desbalances energéticos principalmente durante las dos primeras semanas después del parto, posteriormente, durante los primeros meses de lactancia (primavera y verano) y como consecuencia de esta pérdida energética, presentan una importante disminución de su peso corporal (^{Krausman et al., 1989}; ^{Miller & Gaud, 1989}). Las hembras (jóvenes y adultas) se encontraron en las categorías de muy mala (C1), mala (C2) y moderada (C3) condición, particularmente durante el segundo semestre de los dos años evaluados (verano, otoño e invierno) siendo producto de una mala alimentación y de un mayor gasto de energía. Dichas pérdidas energéticas, coinciden también con los periodos de gestación (verano-otoño) y lactancia (invierno-primavera), etapas fisiológicas que corresponden a borregos del desierto (^{Krausman et al., 1989}), donde se observan hembras severamente desnutridas o con muy mala condición corporal, con las apófisis espinosas, las costillas y la espina dorsal notorias y prominentes. Se observaron también machos jóvenes (M3), en la categoría de C3, debido también a una aparente desnutrición.

CONCLUSIONES

El nivel de reservas de grasa es un indicador útil del bienestar general de la población de borregos, sin embargo, obtener mediciones de la grasa corporal en campo es un gran desafío. Lo que convierte al uso de las fotografías obtenidas por cámaras trampa, una herramienta de gran relevancia, como método multipropósitos y con la combinación de otros métodos particulares se puede evaluar el tamaño poblacional, en edades y sexos, aspectos sobre su ecología y comportamiento, así como su condición corporal.

Debido a que las reservas corporales de estos animales condicionan en gran medida su actividad reproductiva, entonces el conocimiento de su condición corporal resulta de gran importancia e interés para establecer estrategias de manejo en los períodos fisiológicos más importantes como la reproducción, gestación, nacimientos y lactancia.

Actualmente en México y particularmente en Baja California Sur, no existen estudios que evalúen la condición corporal del borrego cimarrón en el ambiente natural.

Con este método, fue posible visualizar y analizar la condición corporal de individuos de diferentes clases de edades y sexos, y utilizar estos resultados como herramienta para conocer cambios en el hábitat natural y aplicar en el manejo y conservación de sus poblaciones naturales.