Introducción

El desierto costero transicional de Chile (25°-32° S) comprende parte de la provincia del desierto costero peruano (^{Morrone, 2015}) y se caracteriza por representar el límite septentrional del hotspot Chileno (^{Gaston, 2000}) y por la presencia de una biota particular en términos de diversidad y endemismo vegetacional (^{Armesto, Vidiella y Gutiérrez,1993}; ^{Cavieres et al., 2001}; ^{Cavieres et al., 2002}). El conocimiento de coleópteros del desierto costero transicional de Chile se ha centrado principalmente en aspectos taxonómicos y sistemáticos (^{Elgueta, 2013}; ^{Flores y Pizarro-Araya, 2012}, ²⁰¹⁴; ^{Jerez, 2000}; ^{Pizarro-Araya, Cepeda-Pizarro y Flores, 2008}). Los estudios ecológicos se han centrado en la dinámica poblacional de artrópodos epigeos (^{Cepeda-Pizarro, Pizarro-Araya y Vásquez, 2005a}, ^b; ^{Cortés-Contreras, Pizarro-Araya, Alfaro y Cepeda-Pizarro, 2013}) y otros trabajos se han enfocado en áreas continentales e insulares del desierto costero del Huasco, franja del desierto costero transicional de Chile característica en términos vegetacionales (^{Gajardo, 1993}). Particularmente para las áreas insulares se han descrito especies endémicas (^{Grismado y Pizarro-Araya, 2016}; ^{Pizarro-Araya y Flores, 2004}), se ha documentado la diversidad de insectos (^{Alfaro, Pizarro-Araya y Flores, 2009}; ^{Pizarro-Araya, Alfaro et al., 2014}) y se han estudiado las variaciones morfológicas de coleópteros tenebriónidos (^{Benítez, Pizarro-Araya, Bravi, Sanzana y Alfaro, 2014}).

Uno de los grupos de artrópodos característico de los ecosistemas áridos y semiáridos lo representa la familia Tenebrionidae (^{Matthews, Lawrence, Bouchard, Steiner y Ślipiński, 2010}). Estos insectos poseen adaptaciones morfológicas, fisiológicas y etológicas para la vida en estos ambientes (^{Cloudsley-Thompson, 2001}; ^{Duncan, Dickman y Christopher, 2009}) y cumplen un papel clave en los procesos de fragmentación del recurso vegetal, en los ciclos de los nutrientes y en las tramas tróficas, principalmente como componentes de la dieta de otros organismos consumidores (^{Vidal, Pizarro-Araya, Jerez y Ortiz, 2011}). Al presente no se ha evaluado si los hábitats costeros de la Región de Coquimbo (Chile) presentan diferencias sobre los patrones de diversidad y abundancia de tenebriónidos epigeos y no se conoce el grado de estructuración de las comunidades de tenebriónidos epigeos continentales e insulares del borde costero de la región. Considerando estos antecedentes, los objetivos de este trabajo son: 1) describir la composición taxonómica, riqueza y abundancia de tenebriónidos epigeos en hábitats continentales e insulares y 2) comparar la estructura del ensamble de tenebriónidos epigeos entre estaciones y hábitats continentales e insulares.

Materiales y métodos

Los muestreos se realizaron en diferentes hábitats ubicados tanto en la franja costera continental de Punta de Choros como en el archipiélago de Los Choros (Región de Coquimbo). Para el continente se seleccionaron 4 sitios de muestreo, que corresponden a distintos tipos de hábitats: estepa costera (EC; 29°15'12'' S, 71°26'59'' O, 17 m snm), duna costera (DC; 29°16'31'' S, 71°23'51'' O, 18 m snm), humedal costero (HC; 29°18'18'' S, 71°21'50'' O, 2 m snm) y estepa costera interior (ECI; 29°19'48'' S, 71°19'46'' O, 23 m snm). Para cada isla se seleccionaron 3 sitios de muestreo que corresponden a 3 tipos de hábitats: isla Choros: estepa costera Choros (ECCh; 29°32' S, 67°61' O); pedregoso interior Choros (PICh; 29°28' S, 67°59' O) y pedregoso costero Choros (PCCh; 29°29' S, 67°58' O). Isla Damas: estepa costera norte Damas (ECND; 29°13' S, 71°31' O); estepa costera interior Damas (EID; 29°14' S, 71°31' O) y estepa costera sur Damas (ECSD; 29°14' S, 71°31' O). Isla Gaviota: duna costera Gaviota (DCG; 29°15' S, 71°28' O); duna interior Gaviota (DIG; 29°15' S, 71°28' O) y estepa costera Gaviota (ECG; 29°15' S, 71°26' O) (fig. 1).

Figura 1 Localización geográfica del área de estudio. Continente: EC (estepa costera), DC (duna costera), HC (humedal costero), ECI (estepa costera interior); isla Choros: ECCh (estepa costera Choros), PICh (pedregoso interior Choros), PCCh (pedregoso costero Choros); isla Damas: ECND (estepa costera norte Damas), EID (estepa costera interior Damas), ECSD (estepa costera sur Damas); isla Gaviota: DCG (duna costera Gaviota), DIG (duna interior Gaviota), ECG (estepa costera Gaviota). 

El clima del área de estudio presenta tendencia mediterránea (^{Di Castri y Hajek, 1976}). Las temperaturas son bajas, al igual que la amplitud térmica diaria y anual producto de la influencia marina (^{Armesto et al., 1993}). La precipitación anual promedio del área es ∼90 mm; con años secos y lluviosos que ocurren en ciclos irregulares relacionados con el evento El Niño Oscilación del Sur (^{Novoa y Villaseca, 1989}). Los antecedentes geomorfológicos y biofísicos del área de estudio se describen en ^{Aguirre (1967)} y ^{Castro y Brignardello (2005)}. La diversidad florística del archipiélago se detalla en ^{Arancio y Jara (2007)}.

En cada sitio de muestreo (continental e insular) se instalaron 20 trampas de intercepción dispuestas en parcelas de 4 × 5 m ubicando 2 parcelas (réplicas) por cada hábitat de acuerdo con ^{Cepeda-Pizarro et al. (2005a}, ^b). Las trampas operaron 3 días durante cada uno de los 3 meses (agosto, octubre, diciembre) de 2005 y 2006. El material capturado fue retirado, limpiado y conservado en alcohol (70%) hasta el momento de su procesamiento y montaje. Para la identificación taxonómica a nivel genérico y específico se utilizó literatura especializada. El material colectado está depositado en la colecciones del Laboratorio de Entomología Ecológica, Universidad de La Serena, Chile (LEULS) y del Laboratorio de Entomología, Instituto Argentino de Investigaciones de Zonas Áridas, Mendoza, Argentina (IADIZA).

Para cada uno de los hábitats estudiados se estimó la riqueza de especies, abundancia y diversidad según el índice de Shannon-Weaver (H') (^{Shannon y Weaver, 1949}). Para evaluar la riqueza taxonómica del ensamble de tenebriónidos epigeos y el esfuerzo de muestreo se construyeron curvas de rarefacción de especies (^{Gotelli y Colwell, 2010}).

Para analizar el nivel de estructura del ensamble de tenebriónidos epigeos se realizó un análisis de escalamiento multidimensional no métrico (nMDS) (^{Clarke, 1993}; ^{Field, Clarke y Warwick, 1982}) utilizando las matrices de similitud de Bray-Curtis y Jaccard. Los criterios de agrupación se estimaron de acuerdo con la gráfica de la envolvente convexa y el índice de stress de Kruskal (^{Johnson y Wichern, 1992}; ^{Kruskal, 1964}).

Para analizar el grado de estructuración estacional y por hábitat se realizó un análisis de similitud por agrupamientos (cluster) sobre las matrices de similitud de Bray-Curtis y Jaccard (^{Faith, Minchin y Belbin, 1987}). Para evaluar la significación estadística de las diferencias entre las estaciones y hábitats se realizó un análisis de similitudes (Anosim) de una vía basado en la distancia de los índices de Bray-Curtis y de Jaccard. El nivel de significación se evaluó mediante 50,000 permutaciones. Posteriormente se realizaron pruebas pareadas con Anosim utilizando valores de probabilidad (p) corregidos por el método de Bonferroni. Todos los análisis fueron realizados mediante el programa PAST 2.16 (^{Hammer, Harper y Ryan, 2001}).

Resultados

Composición del ensamble de tenebriónidos epigeos

Se capturó un total de 982 individuos agrupados en 7 tribus, 9 géneros y 17 especies para toda el área de estudio (tabla 1). Los géneros más diversos fueron Praocis Eschscholtz (4 especies) y Gyriosomus Guérin-Méneville (6 especies). La mayor riqueza de especies se observó en ECI (con 11 especies) y ECCh (con 9 especies). Asimismo, la diversidad de Shannon-Weaver fue mayor tanto en ECI (H' = 1.86) como en ECCh (H' = 1.80) (tabla 1). Del total de 17 especies registradas solo 6 fueron compartidas entre el continente y las islas; estas fueron: Praocis (P.) spinolai Gay y Solier, P. (Mesopraocis) pilula Laporte, P. (Postpraocis) curtisi Solier, Diastoleus girardi Peña, Scotobius bullatus Curtis y Nycterinus (Paranycterinus) rugiceps Curtis. Las curvas de rarefacción independientes para los 13 hábitats estudiados mostraron diferentes niveles de acumulación de especies, siendo ECI el que presentó la curva con mayor número de especies sin llegar a estabilizarse. Solo la curva de acumulación de DIG se estabilizó. Las curvas de rarefacción de ECCh, ECND, HC, EID, EC, PICh, ECG, DCG, DC y PCCh no llegaron a estabilizarse (fig. 2).

Figura 2 Curva de acumulación de especies de tenebriónidos epigeos en diferentes hábitats continentales e insulares del desierto costero transicional de Chile. DC: duna costera; DCG: duna costera Gaviota; DIG: duna interior Gaviota; EC: estepa costera; ECCh: estepa costera Choros; ECG: estepa costera Gaviota; ECI: estepa costera interior; ECND: estepa costera norte Damas; ECSD: estepa costera sur Damas; EID: estepa costera interior Damas; HC: humedal costero; PCCh: pedregoso costero Choros; PICh: pedregoso interior Choros. 

Las especies registradas solo en el continente fueron Gyriosomus whitei Waterhouse, Entomochilus freudei Peña, Praocis (Orthogonoderes) chilensis (Gray) y Psammetichus pilipes Guérin-Méneville, mientras que las especies observadas solo en islas fueron Entomochilus pilosus (Solier), Entomochilus sp., Thinobatis melcheri Freude, Thinobatis simplex Peña y Gyriosomus granulipennis Pizarro-Araya y Flores, esta última endémica de la isla Choros (tabla 1). De acuerdo con las estaciones climáticas, la mayor riqueza en el continente se observó en primavera con 11 especies; en las islas Choros y Gaviota se registró en invierno con 8 y 7 especies, respectivamente, mientras que en la isla Damas se observó tanto en invierno como en primavera con 7 especies. La menor riqueza se registró en verano tanto en el continente (4 especies) como en las islas Damas (4 especies) y Gaviota (6 especies; fig. 3).

Figura 3 Riqueza (número de especies) y abundancia relativa (número de individuos) del ensamble de tenebriónidos epigeos durante 3 estaciones de muestreo en hábitats continentales e insulares del desierto costero transicional de Chile. 

Abundancia relativa del ensamble de tenebriónidos epigeos. La mayor abundancia se observó en las islas con el 56.1% del total capturado, mientras que el continente representó el 43.9%. Dentro del archipiélago, el aporte al total capturado estuvo representado por isla Gaviota (31.3%), isla Choros (14.6%) e isla Damas (10.3%). Los hábitats con mayor aporte al total capturado en ambientes de continente e islas fueron ECI (26.5%), DCG (11.0%), DIG (10.9%) (fig. 4). Entre los hábitats insulares estudiados, la mayor abundancia se observó en DCG (19.6% del total capturado en islas) y DIG (19.4%), ambos ambientes dunarios de la isla Gaviota, mientras que en el continente se registró en ECI (60.3% del total capturado en el continente). Los hábitats con menor aporte al total capturado en islas fueron ECSD (1.5%) y PCCh (2.0%), mientras que en el continente lo fue DC (4.6%). Las especies más abundantes del ensamble fueron Nycterinus (Paranycterinus) rugiceps Curtis (26.1% del total capturado) y Praocis (P.) spinolai Gay y Solier (14.8%), la primera presente en todos los hábitats continentales e insulares (tabla 1).

Figura 4 Abundancia relativa (número de individuos) del ensamble de tenebriónidos epigeos presentes en hábitats continentales e insulares del desierto costero transicional de Chile. DC: duna costera; DCG: duna costera Gaviota; DIG: duna interior Gaviota; EC: estepa costera; ECCh: estepa costera Choros; ECG: estepa costera Gaviota; ECI: estepa costera interior; ECND: estepa costera norte Damas; ECSD: estepa costera sur Damas; EID: estepa costera interior Damas; HC: humedal costero; PCCh: pedregoso costero Choros; PICh: pedregoso interior Choros. 

Considerando las estaciones climáticas muestreadas, la mayor abundancia se observó en primavera tanto en el continente como en islas, a excepción de la isla Choros, donde el mayor aporte se registró en invierno (fig. 3). La estación con el menor aporte al total capturado fue invierno en el continente, primavera en isla Choros y verano en las islas Damas y Gaviota (fig. 3).

Estructura del ensamble de tenebriónidos epigeos. El Anosim mediante la matriz de Bray-Curtis y la matriz de Jaccard encontró diferencias significativas entre estaciones (R = 0.31; p = 0.01) (R = 0.2568; p = 0.01), pero no entre hábitats muestreados (R = 0.1872; p = 0.12) (R = 0.2705; p = 0.05). Sin embargo, estas diferencias no dan cuenta de una clara estructura debido a valores de R bajos.

El análisis de cluster mediante la matriz de Bray-Curtis no mostró agrupaciones significativas entre los hábitats estudiados. Solo se observó un grupo (sobre un 70% de similitud) de hábitats de dunas costeras pertenecientes a la isla Gaviota (fig. 5).

Figura 5 Cluster de similitud basado en el índice de Bray-Curtis para los hábitats estudiados. DC: duna costera; DCG: duna costera Gaviota; DIG: duna interior Gaviota; EC: estepa costera; ECCh: estepa costera Choros; ECG: estepa costera Gaviota; ECI: estepa costera interior; ECND: estepa costera norte Damas; ECSD: estepa costera sur Damas; EID: estepa costera interior Damas; HC: humedal costero; PCCh: pedregoso costero Choros; PICh: pedregoso interior Choros. 

El análisis de escalamiento multidimensional no-métrico sugiere que el ensamble de tenebriónidos epigeos presentaría estructura principalmente en hábitats de estepa, con una alta superposición de comunidades entre diferentes sitios mayoritariamente costeros (fig. 6).

Figura 6 Análisis de escalamiento multidimensional no-métrico (nMDS) y valor de stress de Kruskal: A, basado sobre el índice de similitud de Bray-Curtis; B, basado sobre el índice de similitud de Jaccard. DC: duna costera; DCG: duna costera Gaviota; DIG: duna interior Gaviota; EC: estepa costera; ECCh: estepa costera Choros; ECG: estepa costera Gaviota; ECI: estepa costera interior; ECND: estepa costera norte Damas; ECSD: estepa costera sur Damas; EID: estepa costera interior Damas; HC: humedal costero; PCCh: pedregoso costero Choros; PICh: pedregoso interior Choros. 

Discusión

El ensamble de tenebriónidos epigeos estuvo representado por 17 especies, que en su mayoría presentan distribución amplia en la cordillera de la costa de la Región de Coquimbo (^{Cortés-Contreras et al., 2013}), con excepción de Gyriosomus granulipennis, que es endémica de la isla Choros (^{Alfaro et al., 2009}; ^{Pizarro-Araya, Vergara y Flores, 2012}) y recientemente ha sido categorizada como «vulnerable» por el ^{Ministerio de Medio Ambiente (2011)}, e incorporada en la Ley de caza y su reglamento (^{SAG, 2015}).

Las curvas de rarefacción para los distintos hábitats estudiados presentaron en su mayoría baja tendencia a la asíntota, lo que sugiere que el esfuerzo de muestreo no sería suficiente para describir el número de especies del ensamble de tenebriónidos epigeos. Sin embargo, los datos muestran que la mayor riqueza de especies y los mayores valores de Shannon-Weaver se registraron en ECI, sitio correspondiente a ambientes de EC que sostienen una importante riqueza de artrópodos epigeos (^{Pizarro-Araya, Agusto et al., 2014}; ^{Valdivia, Pizarro-Araya, Briones, Ojanguren-Affilastro y Cepeda-Pizarro, 2011}).

El análisis de ordenamiento mostró una tendencia a agrupar hábitats mayoritariamente del tipo EC de isla Damas, los cuales se separaron de hábitats pertenecientes al continente. Asimismo, ambientes pertenecientes a la isla Choros se diferenciaron de aquellos ambientes de la costa continental. Al respecto en isla Choros predominan los ambientes de tipo pedregoso, a diferencia de aquellos presentes en el continente que poseen suelos arenosos (^{Aguirre, 1967}).

Los análisis de similitud mostraron que la abundancia del ensamble de tenebriónidos no presenta claras diferencias entre las estaciones muestreadas. Nuestros datos muestran fluctuaciones en la abundancia total del ensamble de tenebriónidos epigeos, lo que sugiere que la mayoría de estas especies poseen una denso-actividad condicionada por la disponibilidad de vegetación y humedad del suelo. Tanto la abundancia como la distribución espacial de tenebriónidos de sistemas áridos y semiáridos pueden estar limitadas e influenciadas por el tipo de suelo y vegetación (^{Santos, Gómez-González, Alonso, Arbelo y de Nicolás, 2000}; ^{Pan et al., 2015}). La preferencia de hábitats de estos insectos se relaciona con las características del sustrato, por lo que suelos arenosos representan condiciones ideales para la ovipostura, desarrollo hipogeo de los estadios larvarios, obtención de alimentos (e.g., raíces y bulbos de plantas anuales y geófitas), excavación y conductas evasivas a altas temperaturas (^{Pizarro-Araya, 2010}), en comparación con suelos de textura compacta y pedregosa (^{Parmenter y MacMahon, 1984}). Factores como las precipitaciones y temperaturas pueden condicionar la disponibilidad de humedad del suelo y por tanto ser factores limitantes en esos hábitats costeros (^{Fattorini, 2009}; ^{Parmenter, Parmenter y Cheney, 1989}).

Para otras latitudes se ha evaluado la importancia de las variables ecogeográficas (i.e., área, latitud, longitud, cercanía entre islas, distancia desde el continente) sobre la riqueza específica y los niveles de endemismo en los ensambles de tenebriónidos (^{Fattorini, 2002}), así como también la importancia de la paleogeografía y el clima en la composición de estos ensambles (^{Santos, de Nicolás y Ferrer, 2002}; ^{Fattorini, 2006}; ^{Hausdorf y Henning, 2005}). Nuestros datos sugieren que tanto los ambientes continentales como los insulares presentan pequeñas diferencias en la composición y abundancia del ensamble de tenebriónidos epigeos, lo que estaría dando cuenta de un área con características pedológicas, vegetacionales y climáticas uniformes. Sin embargo, se necesitan estudios adicionales en otras temporadas (i.e., evento El Niño Oscilación del Sur) que permitan tener una mejor aproximación en estas comunidades costeras.

Dentro del ensamble de tenebriónidos epigeos destacó Gyriosomus granulipennis como especie endémica de ECCh y PICh en la isla Choros, siendo una especie encontrada en baja frecuencia. Al respecto, ^{Fattorini (2006)} considera la importancia de la evaluación de los niveles de endemismo en sistemas insulares, al ser elementos con alta prioridad para la conservación (^{Pizarro-Araya et al., 2012}). De esta manera la restringida distribución de ciertas especies dentro de los ecosistemas insulares puede ser considerada un indicador de rareza, criterio básico para identificar especies con necesidad de conservación.