Área de estudio

La Isla de Cozumel (Figura 1) se localiza a menos de 20 km al noreste de la península de Yucatán (20° 26’ N, 86° 55’ O). Es de origen coralino y comprende un total de 478 km2, siendo la isla Oceánica de mayor superficie del Caribe mexicano (^{Cuarón 2009}). La isla presenta un tipo de suelo de carácter kárstico y no cuenta con cuerpos de agua superficiales, por lo que el acceso a este recurso es través de aguadas y cenotes (^{Cuarón 2009}). La temperatura media anual es de 27.2°C, mientras que la precipitación media anual es de 1207.5 mm (^{SMN 2021}). Las temporadas de secas (diciembre-mayo) y lluvias (junio-noviembre) están bien definidas, esta última paralela a la temporada de huracanes. Presenta cinco principales tipos de vegetación: selva mediana subcaducifolia, selva baja subcaducifolia, manglar, tasistal y vegetación halófila (^{Téllez-Valdez y Cabrera 1987}).

Figura 1 Mapa de Isla Cozumel. Se muestran los principales tipos de vegetación presentes en la isla. Los puntos azules representan la ubicación de los cenotes, mientras que los puntos naranjas representan los registros del cardenal rojo de Cozumel. Las líneas negras son los caminos y carreteras de la Isla, mientras que las líneas rojinegras representan los senderos utilizados en este estudio. La letra asociada a cada sendero corresponde a las usadas en la Tabla 1. 

Para conocer el estado poblacional del cardenal rojo de Cozumel utilizamos el método de muestreo de distancias en trayectos lineales (^{Buckland et al. 1994}). El muestreo lo realizamos en 16 senderos establecidos espacialmente independientes (>500 m distancia entre estos) al interior de las selvas de la Isla de Cozumel (Figura 1), debido a que la presencia del cardenal rojo de Cozumel se ha reportado principalmente en este tipo de vegetación (^{MacGregor-Fors et al. 2021}). Cada sendero tuvo una longitud específica de entre 1 a 3 km (Tabla 1).

Los 16 senderos se recorrieron de manera mensual en los años 2017 (julio-noviembre) y 2019 (enero-septiembre) por un único observador y un asistente de campo. Lo anterior, con el propósito de cubrir la época de lluvias y secas, así como la temporada reproductiva de marzo-septiembre, reportado para poblaciones continentales (^{Halkin et al. 2021}). Los recorridos se iniciaron antes de la salida del sol (06:00 hrs) hasta terminar con el sendero (aprox. 10:30 hrs). Durante estos recorridos registramos la distancia perpendicular precisa a la detección de cada individuo o grupo de individuos (clúster), se utilizó una cinta métrica para distancias menores a 7 m y telémetro láser (marca Nikon Prostaff 7I) para distancias mayores a 7 m. Además, registramos las coordenadas geográficas, la fecha y hora de cada observación, así como el sexo y si el individuo observado era juvenil o adulto con base en las características de su pico y plumaje. Los juveniles de primer año se identificaron por su pico color negro y plumas color marrón en alas y cola (^{Halkin et al. 2021}). Consideramos como un registro al avistamiento de un individuo o grupo de individuos detectados en su posición original para evitar incumplir los supuestos del método de muestreo de distancias y la duplicación de observaciones sobre los senderos (^{Buckland et al. 1994}). Asimismo, los individuos observados en el mismo recorrido que presentaban las mismas características fenológicas no fueron considerados como nuevos registros. El esfuerzo de muestreo acumulado fue de 115.4 km recorridos en 2017 y 250 km en 2019.

Adicionalmente, sobre los senderos evaluamos algunos factores que podrían incidir en la población del cardenal rojo de Cozumel como: (1) indicios de cacería mediante encuentros con cazadores, trampas con cardenales, presencia de cartuchos, vestigios de animales cazados y rastros de fogatas y (2) evidencia de tala por residuos de madera desechada y/o encuentro con personas realizando la actividad. Estas variables fueron propuestas con base en la información sobre perturbación antropogénica que existe sobre la vegetación y la extracción constante de individuos de esta especie (^{Romero-Nájera 2004}; ^{González-Herrera et al. 2018}). Además, mediante un sistema de información geográfica (ArcGis 10.1; ESRI 2011) estimamos la distancia euclidiana entre la ubicación de los registros del cardenal hacia los cuerpos de agua (cenotes y aguadas) y hacia las zonas de influencia humana (asentamientos humanos y caminos) en la Isla de Cozumel.

Análisis estadístico

Estimamos la densidad y tamaño poblacional del cardenal rojo de Cozumel con el programa Distance 7.3 (^{Thomas et al. 2010}), considerando únicamente para este análisis los registros del año 2019, debido a que solo estos cumplían con los supuestos fundamentales del muestreo de distancias: (1) todas las aves sobre el sendero fueron detectadas, (2) las aves fueron detectadas en su posición inicial previo a cualquier movimiento en respuesta al observador y (3) las distancias ave-observador fueron medidas con precisión (^{Buckland et al. 1994}). Con base en estos supuestos, elegimos el modelo de distribución uniforme con ajuste coseno de acuerdo con el valor más bajo del Criterio de Información Akaike (AIC, por sus siglas en inglés; ver Apéndice 1). Así mismo, consideramos los histogramas de los datos, así como las pruebas de bondad de ajuste. Además, eliminamos (truncamos) el 5% de registros que correspondían a valores atípicos ya que dificultaban el modelado de la función de detección, lo cual permitió reducir el sesgo y mantener la precisión (^{Buckland et al. 1994}).

Utilizando los registros de 2017 y 2019 construimos un modelo lineal generalizado (GLM, por sus siglas en inglés) con distribución de error Poisson y función de enlace log para evaluar si la distancia a cuerpos de agua (aguadas y cenotes) y zonas de influencia humana (asentamientos humanos y caminos) están asociadas a la frecuencia de registros de esta ave. Para este modelo estimamos la distancia euclidiana entre la ubicación de cada registro del C. c. saturatus con (1) los cuerpos de agua y (2) las zonas de influencia humana. Adicionalmente, se construyó un modelo lineal generalizado mixto (GLMM, por sus siglas en inglés) con distribución de error binomial y función de enlace logit para evaluar si la probabilidad de registrar al cardenal rojo de Cozumel está influenciada por (1) las perturbaciones evidentes sobre los senderos como: tala y caza, así como por (2) la cercanía de los senderos a los asentamientos humanos. En este modelo se incluyó la identidad de los senderos como un efecto aleatorio y utilizamos datos de presencia (1) y ausencia (0) del cardenal rojo de Cozumel sobre cada uno de los senderos a lo largo de la duración de este estudio, considerando el total de recorridos en cada sendero. Los modelos se realizaron con el software R v.3.5.3 (^{R Core Team 2019}) mediante el paquete lme4 (^{Bates et al. 2015}).

Variables que influyen sobre densidad y presencia de la especie

La densidad estimada de 0.16 individuos/ha del cardenal rojo de Cozumel en la presente evaluación es baja en comparación con lo reportado por otros estudios sobre poblaciones continentales del cardenal rojo (1 - 2 individuos/ha; Tabla 3). En el único estudio en México, ^{Tramer (1974)} reportó para Yucatán una densidad de 4 y 2 individuos de C. cardinalis por cada 2.4 hectáreas en parcelas forestales semiconservadas y conservadas respectivamente, concluyendo que el cardenal era una especie común en su área de estudio. Este patrón de abundancia se mantiene a lo largo de la distribución continental del cardenal rojo donde se considera una especie común o abundante (^{Halkin et al. 2021}). Sin embargo, en la Isla de Cozumel el cardenal puede ser considerado poco común o raro. ^{Perdomo-Velázquez et al. (2017)} evaluaron el efecto de los huracanes sobre las aves de sotobosque en la Isla de Cozumel durante el 2004-2007. En este periodo lograron capturar solo ocho individuos de cardenal rojo mediante redes de niebla con un esfuerzo de 7,074 horas-red (^{Perdomo-Velázquez et al. 2017}).

En los muestreos de los dos años 2017 y 2019, obtuvimos un número similar de 36 y 31 registros respectivamente, y un total similar de cardenales observados (50 y 44 respectivamente). Se esperaría tener un mayor número de registros en 2019 ya que ese muestreo incluyó la totalidad de la época reproductiva reportada para la especie en el continente (marzo-septiembre; ^{Halkin et al. 2021}). Sin embargo, en 2019 no registramos ningún volantón en los muestreos en la Isla de Cozumel. Una posible explicación a la falta de registro de individuos juveniles durante el muestreo de 2019 sería un alto nivel de depredación de nidos o volantones. En este sentido, ^{Filliater et al. (1994)} reportan que la tasa de éxito de los nidos de cardenal rojo en Ohio, Estados Unidos alcanza solamente un 15%. La baja productividad de la especie y sus fluctuaciones anuales podrían estar asociadas a un alto índice de depredación de sus nidos (^{Filliater et al. 1994}; ^{Leston y Rodewald 2006}). En Isla de Cozumel se introdujo la Boa constrictor desde 1971 y se considera un riesgo para la diversidad biológica de la ínsula ya que sus presas incluyen anfibios, reptiles, mamíferos pequeños y huevos de aves (^{Martínez-Morales y Cuarón 1999}). Otro depredador exótico que podría incidir negativamente en la población del cardenal rojo de Cozumel es Leopardus wiedii del que existe el primer registro desde el 2004 (^{Valenzuela-Galván et al. 2021}). Una alta tasa de depredación podría explicar parcialmente nuestros resultados. No obstante, es necesario realizar investigaciones específicas que corroboren este supuesto.

Relación del cardenal rojo hacia los cuerpos de agua y asentamientos humanos

Contrario a lo esperado, no encontramos relación entre distancia a cuerpos de agua o zonas de influencia humana con la presencia de registros del cardenal. Nuestros resultados indicaron que el número de registros del cardenal rojo de Cozumel es independiente a la distancia hacia las zonas de influencia humana (asentamientos humanos y caminos) y hacia los cuerpos de agua presentes en la Isla. En poblaciones continentales de cardenal rojo se ha encontrado una mayor densidad de individuos en áreas urbanas (0.4 individuos/ha) y suburbanas (0.05-0.42 individuos/ha) en comparación de áreas con vegetación nativa (0.06-0.11 individuos/ha; matorral dominado por paloverde-saguaro; Cercidium-Carnegia gigantea) en Arizona (^{Tweit y Tweit 1986}). En Ohio, reportaron un patrón similar, donde la densidad (individuos/ha) del cardenal rojo fue aproximadamente 1.7 veces mayor en bosques urbanos (2.6 ± 0.32) en comparación con bosques rurales (1.5 ± 0.21; ^{Leston y Rodewald 2006}). Este patrón se acentuó en invierno, donde los cardenales fueron cerca de 4 veces más abundantes en los bosques urbanos (2.0 ± 0.26 indiviudos/ha) que en los bosques rurales (0.5 ± 0.10 individuos/ha; ^{Leston y Rodewald, 2006}). El incremento en la densidad de esta especie en ambientes urbanizados se puede deber a la suplementación de alimento que las personas proveen a través de comederos (^{Amrhein 2014}). En la Isla de Cozumel esta suplementación de alimento no se observó, lo que podría implicar que la población de cardenal rojo de Cozumel aprovecha los recursos disponibles en las selvas de la Isla sin necesidad de acercarse por recursos a los asentamientos humanos.

Nuestros resultados indican que la presencia del cardenal rojo de Cozumel no está asociada a los cuerpos de agua de la Isla. ^{Dawson (1958)} reporta que en el cardenal rojo la tasa de pérdida de agua por evaporación aumenta considerablemente a temperaturas moderadas (33°C), por lo que en temperaturas mayores no puede compensar la pérdida de agua por evaporación mediante la producción de agua metabólica. Esto implica que a temperaturas superiores a 33°C los cardenales deben beber agua o alimentarse de recursos con un alto contenido de agua. Aunque la temperatura media anual en la Isla de Cozumel es elevada (27.5°; ^{SMN 2021}), nuestros resultados no muestran una asociación entre la ubicación de los registros y la distancia a las fuentes de agua, esto puede implicar que el cardenal rojo de Cozumel tiene recursos disponibles en las selvas de la Isla con un alto contenido de agua. Sin embargo, no existen estudios específicos que hayan determinado la dieta del cardenal rojo de Cozumel por lo cual este supuesto no puede ser confirmado.

Efecto de las perturbaciones antropogénicas sobre la incidencia del cardenal rojo

Finalmente, encontramos que las actividades de tala de árboles y de cacería inciden sobre la presencia del cardenal rojo de Cozumel. El modelo lineal generalizado mixto indicó que las actividades de tala sobre los senderos influyen positivamente sobre la incidencia del cardenal rojo de Cozumel, mientras que la cacería influye negativamente sobre la incidencia de la especie. Con base en el GLMM se estimó una mayor probabilidad de registrar a la especie en los senderos con actividades de tala (0.25 probabilidad) y sin señales de cacería (0.28 probabilidad). Esto podría explicarse debido a que en los senderos donde se realizan actividades de tala la estructura de la vegetación es modificada haciéndola menos compleja y creando espacios para que arbustos y plantas del sotobosque crezcan. La abundancia de algunas especies de aves (e.g., Vireo griseus, Setophaga citrina, Passerina cyanea o Cardinalis cardinalis) puede incrementar con este tipo de perturbación ya que aprovechan estos espacios para forrajear o anidar (^{Robinson y Robinson 1999}). El cardenal rojo suele anidar en sitios de borde caracterizados por presentar marañas de enredaderas, arbustos y árboles pequeños (^{Donovan y Flather 2002}; ^{Leston y Rodewald 2006}; ^{Halkin et al. 2021}). Estas características para seleccionar los sitios de anidación podrían favorecer la presencia de esta especie en senderos con actividades de tala. Sin embargo, los sitios talados también pueden favorecer la abundancia de depredadores y la incidencia de parasitismo en los nidos (^{Robinson y Robinson 2001}). En la Isla de Cozumel existen registros de la presencia del tordo ojos rojos (Molothrus aeneus); se ha reportado que esta especie parasita los nidos del cardenal rojo (^{Halkin et al. 2021}) afectando a su éxito reproductivo.

Por otro lado, hay mayor probabilidad de registrar al cardenal rojo de Cozumel sobre senderos donde no se observó señales de cacería. Esto podría ser una consecuencia del método que las personas utilizan para capturar a esta ave. Comúnmente las trampas son efectivas, pues se valen de un señuelo (otro cardenal) que funciona como atrayente debido a la vocalización constante de esta especie, su conducta territorial y la adaptabilidad al cautiverio (^{González-Herrera et al., 2018}). La introducción de un cardenal intruso (el ave señuelo en la trampa) dentro del territorio de un cardenal implica una respuesta agresiva para defender los límites de su territorio por parte de machos y hembras, principalmente durante la temporada reproductiva (^{Halkin et al. 2021}). Muchas veces esta defensa territorial involucra la captura de los cardenales que defendían sus territorios aledaños. Si la captura es constante en un área la abundancia de cardenales podría reducirse rápidamente a escalas locales (e.g., sobre los senderos). A su vez esto implicaría una reducción en la frecuencia de encuentros con la especie y de registros individuales, esto podría explicar nuestros resultados.

Estado de conservación

Nuestras estimaciones indican que el cardenal rojo de Cozumel presentó una densidad y tamaño poblacional bajo considerando los estándares de vulnerabilidad del gobierno mexicano. La población del cardenal rojo ha disminuido al menos 11 millones de individuos a lo largo de su distribución (^{Rosenberg et al. 2019}), al ser una de las especies más apreciadas es capturada y comercializada con mayor frecuencia en diferentes regiones, como ocurre en la Península de Yucatán, México (^{Gómez et al. 2005}; ^{González-Herrera et al. 2018}). La captura de aves con fines de comercio es un problema para la conservación de diferentes especies, sin embargo, esta actividad está normalizada por su fuerte componente cultural en Latinoamérica y México (^{Roldán-Clarà et al. 2014}). Sin embargo, el efecto de la captura y tráfico ilegal sobre la población del cardenal rojo de Cozumel no ha sido investigado. En futuras investigaciones es fundamental evaluar los efectos negativos de la cacería y trampeo de esta especie, así como las posibles redes de comercio ilegal de fauna al interior e incluso al exterior de la Isla de Cozumel.

Con base en los resultados obtenidos en este estudio de densidad, tamaño poblacional y presiones antrópicas, aunado a la restringida distribución y un pool genético único distinto al de los cardenales que se distribuyen en el continente (^{Smith et al. 2011}), el cardenal rojo de Cozumel debería considerarse en la NOM-059 (^{SEMARNAT 2010}), así como ocurre con el cardenal rojo de las Islas Marías (Cardinalis cardinalis mariae; ^{PROFEPA 2020}). Bajo los criterios establecidos en el Método de Evaluación del Riesgo de Extinción de las Especies Silvestres en México (MER) el cardenal rojo de Cozumel presenta las características necesarias para su protección, presentando una distribución geográfica “muy restringida”, ya que la extensión de la Isla de Cozumel (478 km²) es inferior al 5% del territorio nacional (<100,000 km²). En el criterio relativo al estado del hábitat con respecto al desarrollo natural del taxón el cardenal rojo de Cozumel podría ubicarse en la categoría intermedio o limitante ya que la población de esta ave se encuentra sujeta a factores ambientales estocásticos y drásticos como huracanes (^{Perdomo-Velázquez et al. 2017}). En el criterio que hace referencia a la vulnerabilidad biológica intrínseca del taxón, el cardenal rojo de Cozumel podría presentar una “vulnerabilidad media” ya que su densidad poblacional es baja en comparación con poblaciones continentales, además debido al proceso de aislamiento dentro de la Isla esta población presenta un pool genético distinto (^{Smith et al. 2011}). Finalmente, el éxito reproductivo del cardenal rojo de Cozumel podría ser muy bajo, ya que incluso en un año no se registraron individuos juveniles. Bajo el criterio de impacto de la actividad humana consideramos que el taxón sufre de un “impacto medio” ya que los resultados de este y otros estudios sugieren que el cardenal rojo de Cozumel es capturado y comercializado, además las actividades de tala podrían estar afectando la presencia del cardenal y su éxito reproductivo ya que la simplificación de la estructura vegetal podría incrementar la vulnerabilidad de los nidos para ser depredados. Finalmente existen registros de la presencia de especies exóticas a la isla (Boa constrictor y Leopardus wiedii) que pueden depredar los huevos e individuos del taxón.

Considerando los criterios anteriores, el cardenal rojo de Cozumel debería ser incluido en la categoría de “Amenazado” con base en lo establecido en el MER, por lo que se debe incluir en la NOM-059. Además, es importante reestructurar los calendarios de aprovechamiento de Aves canoras y de Ornato que es implementado por la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (^{SEMARNAT, 2018}) que permiten la captura de cardenales para su uso, y en la cual se incluye la región que subyace a esta ave endémica sin distinción alguna, a pesar de ser clave para su ecosistema y de no presentar las mismas abundancias que sus congéneres continentales, ni intercambio de individuos. Asimismo, es necesaria la implementación de un plan de manejo isla-continente y continente-isla específico para el cardenal rojo de Cozumel ya que puede tener grandes repercusiones sobre su población en suma de las diversas presiones antrópicas.