Introducción

Las aves que presentan plumas blancas se debe, en su mayoría, a alguna forma de leucismo (^{van Grouw 2006}, ²⁰¹³), el cual puede ser de origen genético o causado por factores ambientales, como dieta, senescencia, enfermedades, lesiones y shock (^{Sage 1962}, ^{Camacho et al. 2022}), o por expresión de un carácter atávico (^{Guay et al. 2012}). El leucismo se caracteriza por la ausencia de ambos tipos de melanina debido a una deposición anormal de melanocitos en toda (leucismo total) o en algunas partes (leucismo parcial) del plumaje de las aves. Las partes blandas pueden o no ser afectadas, y siempre los ojos tienen su coloración normal ya que el origen embrionario de la melanina de éstos es diferente que las del resto del cuerpo. A su vez, el plumaje blanco se presenta desde juveniles (primeras mudas) y no cambia con la edad, ocurriendo desde las etapas tempranas de desarrollo del embrión; por su parte, la enzima tirosinasa siempre está presente en individuos leucísticos (^{van Grouw 2006}, ^{Guay et al. 2012}, ^{van Grouw 2013}, ²⁰²¹, ^{Mahabal et al. 2016}). Las anomalías pigmentarias en las aves han sido ampliamente documentadas en Norteamérica en países como México y Estados Unidos (^{Deane 1876}, ^{Gross 1965}, ^{Ayala-Pérez et al. 2015}, ^{Rodríguez-Ruíz et al. 2017}, ^{Tinajero et al. 2018}) y en Sudamérica (^{Torres y Franke 2008}, ^{Presti 2013}, ^{Zilio 2013}, ^{Cadena-Ortiz et al. 2015}, ^{Verea 2020}). Para Centroamérica es posible encontrar varias publicaciones que describen casos de aberraciones pigmentarias en aves (^{Vargas-Masís y Arguedas-Rodríguez 2014}, ^{Espinal et al. 2015}, ^{Herrera 2017}, ^{Pineda y Flores 2021}, ^{Villegas 2021}). Además, existe otra buena cantidad de reportes y observaciones individuales, sin embargo, éstas quedan relegadas a redes sociales, páginas web, sistemas de ciencia ciudadana como eBird, Inaturalist u otro tipo de información gris (^{Jiménez-Gamboa y Vargas-Masís 2014}).

Para la familia Tyrannidae, el registro más antiguo de aberraciones cromáticas data de 1876, en él se describe un ejemplar del tirano dorso negro (Tyrannus tyrannus) que presentaba una coloración “crema” anormal para la especie (^{Deane 1876}), y, un espécimen de papamoscas del este (Contopus virens) completamente blanco (^{Deane 1879}). Por su parte, ^{Ross (1963)} reporta ocho especies de esta familia con algún anomalía pigmentaria; mientras que 2 años después en una revisión sobre la incidencias del “albinismo” en las aves de Norteamérica, se reportan 11 especies y 30 individuos de mosqueros, aunque no se menciona la identidad de las mismas (^{Gross 1965}). Norteamérica es donde se ha descrito la mayoría de casos de aberraciones pigmentarias para la familia Tyrannidae, siendo México (^{Palacios-Vázquez 2016}, ^{Rodríguez-Casanova et al. 2018}, ^{Tinajero et al. 2018}) y Estados Unidos (^{Deane 1876}, ^{Deane 1879}, ^{Berger 1956}, ^{Ross 1963}, ^{Lingon 1964}, ^{Gross 1965}) los más importantes.

En Sudamérica los registros de aves de la familia Tyrannidae con coloraciones anormales son escasos. Para Ecuador se encontraron 43 especies de aves de 21 familias, con algún tipo de aberración cromática, sin embargo, ninguna de ellas perteneciente a la familia de los mosqueros (^{Cadena-Ortiz et al. 2015}). Por otra parte, ^{Torres y Franke (2008)} indican que tres especies de la familia Tyrannidae presentaron coloraciones aberrantes, entre esta, un ejemplar de papamoscas negro (S. nigricans). Asimismo, un individuo de tirano tijereta gris (Tyrannus savana) con leucismo parcial fue reportado para Brasil (^{Zilio 2013}), y para Argentina se documentó por primera vez un individuo de fiofío silbón (Elaenia albiceps), igualmente con leucismo parcial (^{Presti 2013}).

Para Centroamérica no encontramos ninguna publicación formal de anomalías cromáticas en tiránidos. Si bien existen varias notas que exponen estos fenómenos, la mayoría son para familias de aves acuáticas (^{Vargas-Masís y Arguedas-Rodríguez 2014}, ^{Espinal et al. 2015}, ^{Herrera 2017}, ^{Pineda y Flores 2021}) y unos pocos sobre aves terrestres de las familias Turdidae, Cuculidae y Thraupidae (^{Mora y López 2018}, ^{Mora y Campos Loría 2020}, ^{Villegas 2021}). En El Salvador, existen únicamente dos registros de aberración Ino en dos especies de aves acuáticas: el cormorán neotropical (Phalacrocorax brasilianus) en la Salinera Handal, departamento de Usulután (^{Herrera 2017}); y el pijije alas blancas (Dendrocygna autumnalis) en el sitio RAMSAR Laguna de Olomega, departamento de San Miguel (^{Pineda y Flores 2021}).

Con el objetivo de aportar mayor información sobre las aberraciones cromáticas de las aves de El Salvador, el presente reporte tiene el propósito de documentar el primer caso de leucismo parcial en el papamoscas negro (Sayornis nigricans) en El Salvador y en la región centroamericana.

Observación

El avistamiento tuvo lugar en el municipio de Tepecoyo del departamento de La Libertad, ubicado a 37 km de San Salvador en El Salvador. Este municipio cuenta con una extensión territorial de 61.4 km² que en su mayoría corresponde a área rural, siendo la agricultura la actividad económica central, principalmente el cultivo de café, granos básicos, frutales y cacao; además, se extrae bálsamo en algunas zonas (^{Barrera-Tolentino 2015}). Bajo el sistema de Köppen y Lauer el clima del municipio corresponde a sabana tropical calurosa o tierra templada «Awbig», con elevaciones entre 800 a 1,200 m (^{COEM 2003}). La precipitación pluvial anual oscila entre 2,200 mm y 2,300 mm; la precipitación mínima se da en los meses de enero y febrero (^{COEM 2003}). Dentro de este municipio se encuentra el cantón Las Flores, por el que circula el afluente del río Shutia, el cual se forma a partir de pequeñas quebradas desde la finca Providencia (^{Barrera-Tolentino 2015}). La especie S. nigricans se distribuye ampliamente cerca de cuerpos de agua, habitan típicamente áreas abiertas o semiabiertas, generalmente cerca de corrientes de agua, arroyos o lagos (^{Howell y Webb 1995}). En la región, es un ave residente reproductiva (^{Ibarra 2013}). El adulto mide 18 cm y pesa 19 g. La especie es completamente negra en la parte superior, las alas terminan con un color más opaco, el vientre y los cobertores de la cola son completamente blancos (^{Howell y Webb 1995}; Fig. 1A). Las alas del juvenil terminan en un color canela opaco y con franjas en la parte superior de ese mismo color (^{Howell y Webb 1995}, ^{Sibley 2000}).

Figura 1 A) Papamoscas negro (Sayornis nigricans) con coloración normal (fotografía: Aguilera-Ortega JE). B, C y D) Individuo con leucismo parcial (amelanismo parcial) visto en Tepecoyo, La Libertad, El Salvador (fotografías: Madrid-López WA). Se aprecia los parches blancos en la cabeza, alejados de la columna vertebral (B, C) y con simetría bilateral (D), característico de la aberración cromática descrita. 

En el cantón Las Flores, el 8 de enero de 2022, alrededor de las 11:00 h, (coordenadas 13°41’25.9” N y 89°28’17.2” O) a aproximadamente 718 m s.n.m., observamos a un ejemplar adulto de S. nigricans que se encontraba perchado en una piedra sobre la corriente del río Shutia a unos 20 m de distancia. Utilizamos unos binoculares Bushnell 10x42 para comprobar la identificación, sin embargo, en seguida notamos que este individuo tenía una coloración anormal entre la región loreal y subocular, presentaba machas blancas en forma de lunares (figura 1B, C, D). Le tomamos fotografías con una cámara réflex Canon EOS Rebel T3 (lente 75-300 mm). Continuamos observándolo durante alrededor de 30 min., lapso en el cual mostro su conducta habitual, algunas veces saltando de piedra en piedra, y otras realizando vuelos cortos para regresar a su misma percha.

Mediante las fotografías pudimos constatar que las manchas blancas correspondían a alguna aberración pigmentaria, cuya apariencia era similar a la que presentaba un individuo de esta misma especie en México (^{Rodríguez-Casanova et al. 2018}). Para determinar el tipo de anomalía nos basamos en los trabajos de ^{van Grouw (2021)} y ^{Mahabal et al. (2016)}. Conjuntamente, aplicamos la clave dicotómica propuesta por ^{Rodríguez-Ruíz et al. (2017)}. Dado que las manchas blancas presentaban simetría bilateral (Figura 1D), además, de encontrarse en la cabeza alejado de la columna vertebral (Figura 1B) sugerimos que este caso se trata de un leucismo parcial (^{van Grouw 2013}, ²⁰²¹, ^{Mahabal et al. 2016}) y bajo la terminología propuesta por ^{Davis (2007)} de amelanismo parcial.

Discusión

Nuestra observación representa el primer caso de leucismo parcial en el S. nigricans documentado para El Salvador y Centroamérica. En Costa Rica, a través de un póster en congreso, reportaron a dicha especie con aberración pigmentaria, sin embargo, no mencionan la frecuencia ni el tipo de aberración cromática (^{Jiménez-Gamboa y Vargas-Masís 2014}). Concretamente, para la especie papamoscas negro con leucismo existen cuatro reportes, uno para Norteamérica (^{Ross 1963}) en el que se documentan dos ejemplares, Perú (^{Torres y Franke 2008}) con un individuo, Costa Rica (^{Jiménez-Gamboa y Vargas-Masís 2014}) y México (^{Rodríguez-Casanova et al. 2018}) con un ejemplar. Cabe destacar que las características morfológicas externas, e incluso, la región donde se ubicaron los parches blancos que avistamos para el papamoscas negro en el presente estudio, son muy similares al reportado por ^{Rodríguez-Casanova et al. (2018)} para México. Asimismo, el leucismo parcial -o amelanismo parcial- es la principal aberración pigmentaria que se ha observado en esta especie (^{Ross 1963}, ^{Torres y Franke 2008}, ^{Rodríguez-Casanova et al. 2018}).

Se sospecha que las anomalías pigmentarias son más comunes en las familias Fringillidae y Anatidae, mientras que en las grandes familias como Scolopacidae o Tyrannidae solo se cuenta con registros ocasionales (^{Deane 1876}, ^{Ross 1963}, ^{Presti 2013}). Además, se ha especulado que estas anomalías son más frecuentes en lugares con alto grado de urbanización -donde posiblemente exista endogamia- que en zonas rurales (^{Davis 2007}, ^{Guay et al. 2012}, ^{Rodríguez-Ruíz et al. 2017}). Tales conjeturas parecen tener sentido al menos para México y Centroamérica, donde la abundancia de especies y la frecuencia de avistamientos de aves de la familia Tyrannidae con esta condición es baja (^{Jiménez-Gamboa y Vargas-Masís 2014}, ^{Palacios-Vázquez 2016}).

El sitio donde observamos al individuo de S. nigricans está considerado como rural (^{COEM 2003}); sin embargo, en un radio de 1.5 km a partir del punto de avistamiento se encuentran varios asentamientos poblacionales importantes, incluyendo el casco urbano de Tepecoyo, el caserío La Amistad, Las Flores y la Escoba. Asimismo, la principal actividad económica de la zona es la agricultura, lo que ejerce otro impacto significativo en el ambiente adyacente, por el uso de pesticidas y fertilizantes. La contaminación ambiental y el grado de urbanización e industrialización, podría ser uno de los orígenes para el leucismo parcial (^{Davis 2007}, ^{Guay et al. 2012}, ^{Zilio 2013}, ^{Rodríguez-Ruíz et al. 2017}, ^{Camacho et al. 2022}). No obstante las causas internas, como la herencia genética a través de mutaciones, endogamia o hibridación parecen ser la principal explicación de las aberraciones cromáticas (^{Bensch et al. 2000}, ^{Rodríguez-Ruíz et al. 2017}, ^{van Grouw 2021}).

Es fundamental documentar estas observaciones incidentales de anomalías pigmentarias en las aves silvestres, ya que, a futuro, esta información puede aportar datos importantes sobre las características ecológicas y ambientales, que expliquen la prevalencia de estos fenómenos en unos sitios más que en otros. Esta información podría servir de base para entender por qué estas anomalías son más comunes en unas familias -y especies- que en otras. Finalizamos destacando la importancia de desarrollar estudios sistemáticos a largo plazo, que empleen metodologías de marcaje por capturas y recapturas de aves desde la etapa juvenil, ya que esta es una manera objetiva para dilucidar las causas subyacentes de estas aberraciones pigmentarias, de modo que sea posible diferenciar entre leucismo congénito o causado por procesos de envejecimiento progresivo.