Introducción

En México, los productores de solanáceas en cada ciclo se enfrentan a la constante problemática por plagas y enfermedades; dentro de las que destacan los insectos vectores de virus, bacterias y fitoplasmas, como el psílido de las solanáceas Bactericera cockerelli (Sulc.) (Hemiptera: Triozidae) (^{Casteel et al., 2006}; ^{Almeyda et al., 2008}; ^{Butler et al., 2011}). Esta plaga ocasiona daños directos por las ninfas que succionan la savia de la planta y la inyección de toxinas; como amarillamiento, achaparramiento, deformación de hojas, entrenudos cortos y engrosados, senescencia prematura y como daño indirecto por la secreción de mielecilla que favorece la incidencia de hongos y bacterias (^{Melgoza et al., 2018}; ^{Berdúo et al., 2020}; ^{Cerna et al., 2021}).

Sin embargo, el daño mayor es el indirecto por la transmisión del patógeno conocido como fitoplasmas BLTVA y la transmisión de la bacteria Candidatus Liberibacter solanacearum, que ocasionan la enfermedad conocida como permanente del tomate y que causa un crecimiento anormal de las plantas. Los síntomas son clorosis de los bordes y enrollamiento de las hojas inferiores adquiriendo una estructura quebradiza, causando que la planta detenga su crecimiento, los racimos florales se secan provocando el aborto floral y el poco amarre de frutos, también provoca achaparramiento de la planta, acortamiento de los entrenudos cortos, aborto prematuro de flores, una coloración morada de las hojas superior de la planta, retraso del crecimiento, clorosis y proliferación de yemas axilares, presentando lesiones de anillo bascular color marrón y moteado necrótico de los tejidos (^{Garzón et al., 2004}; ^{Hansen et al., 2008}; ^{Berdúo et al., 2020}; ^{Cerna et al., 2021}).

Los métodos empleados para el control de B. cockerelli está basado generalmente en control cultural y mecánico, control biológico, control biorracionales dentro de todos estos métodos el que más destaca es el control químico en el uso de insecticidas a base de principios activos químicos, enfocado principalmente a los diferentes estadios ninfales y adultos, es importante realizar muestreos constantemente para que se considere un riesgo para el cultivo, esto debido a que el insecto presenta una alta capacidad para generar resistencia a los insecticidas, como por ejemplo se ha reportado que B. cockerelli es resistente al endosulfan e imidacloprid en zonas agrícolas de San Luis Potosí, Aguascalientes y Coahuila-Nuevo León generando un presión de selección del insecto (^{Garzón, 2007}; ^{Bújanos, 2015}; ^{Cerna el al., 2015}).

Se ha reportado que los productores de solanáceas en México realizan más de 30 aplicaciones de insecticidas por ciclo del cultivo, incrementado así los costos de producción, el daño al medio ambiente, daño a la salud de los agricultores y la aparición de resistencia a los principios activos por el uso irracional (^{Mayo et al., 2018}).

En cultivos de papa expuestos al psílido se han reportado pérdidas en rendimiento de hasta el 93% (^{Munyaneza et al., 2008}) y en tomate se han reportado pérdidas de 50 al 80% (^{Liu, 2006}), lo que orilla a los productores al abandonar los campos de producción (^{Flores et al., 2004}).

El uso excesivo de los pesticidas, el alto costo ha puesto en peligro el suelo, medio ambiente, plantas, animales y personas; ha obligado a los investigadores a plantearse nuevas estrategias de protección para los cultivos. Por tal motivo se buscan la implementación de nuevas estrategias para el manejo del insecto como los organismos de control biológico hongos entomopatógenos, insecticidas con principios activos botánicos e insecticidas de origen químico que sean amigables con el medio amiente y que favorezcan una producción de alimentos con una mejor calidad con menos residuos químicos que contaminen al medio ambiente y los seres vivos (^{Bujanos et al., 2005}; ^{Munyaneza et al., 2013}; ^{Cerna et al., 2015}).

Las plantas de tomate (Solanum lycopersicum L.) a lo largo del tiempo han evolucionado y adaptado a nuevos mecanismos de defensa más eficientes contra los ataques de insectos, aunque en muchas ocasiones estos mecanismos de defensa no son altamente efectivos para contrarrestar los ataques, es necesario estimular estos mecanismos (^{Ortiz et al., 2022}).

El insecto B. cockerelli ha mostrado afinidad por las plantas de tomate variedad Rio Grande (S. lycopersicum L.) que a otras variedades de tomate silvestres e injertadas (^{Cortez, 2010}). Los cambios climáticos han provocado variaciones en las temperaturas lo que modifica el comportamiento de las poblaciones de insectos con una alteración del voltinismo y puede ser más benéfico para las especies multivoltinas, generando cambios en la distribución geográfica de los insectos (^{Useche et al., 2019}).

La libre selección del insecto se relaciona con la morfometría de adultos y ninfas de B. cockerelli que puede verse afectada por las variedades de tomate en las que se desarrolla (^{Vargas et al., 2014}). Las plantas cuentan con mecanismo de resistencia naturales que se activan cuando se ven amenazadas por varios factores físicos o biológicos.

La antibiosis es un antagonismo regulado por metabolitos (específicos o no específicos), enzimas, compuestos volátiles y otras sustancias toxicas, que genera un biocontrol de las plantas contra plagas y patógenos que reducen su crecimiento o sobrevivencia (^{Fravel, 1988}). Los insectos escogen una planta hospedera alterna en menor aceptación debido a las características morfológicas (capas epidérmicas gruesas, presencia de cera, densidad de tricomas) y químicas (fitoquímicos de repelencia, tóxicos), alterando el comportamiento de los insectos, esta interacción entre plantas e insecto se conoce como antixenosis (^{Díaz et al., 2014}).

Con todo lo anterior la menadiona bisulfito de sodio (MSB), es un derivado de la vitamina K3 o provitamina que posee propiedades insecticidas, es una estrategia viable debido a su composición, ya que activa los mecanismos naturales de defensa de las plantas y la subsiguiente inducción de resistencia a los ataques de patógenos y plagas, además de contar con propiedades anti alimentarias. La MSB es un compuesto sistémico, biodegradable, no toxico e inocuo desde el punto de vista medioambiental, no es fitotóxico para las plantas, los animales y los seres humanos (^{Borges, 2010}; ^{Borges, 2011}; ^{Borges, 2012}; ^{Ortiz et al., 2022}).

En relación con las características descritas de la MBS diferentes autores reportan efectos positivos al usar el principio activo como inductor de resistencia a varios insectos; por ejemplo, ^{Carrillo et al. (2016}) reportan el uso de la MBS contra la plaga del molusco en plantas de tomate, es una herramienta útil para el control de las infestaciones de caracoles, destacando que se puede usar en bajas concentraciones y es compatible con el control biológico de plagas, además las plantas de tomate que se trataron con MBS tuvo un repelencia más notable que las plantas solo tratadas con agua.

^{Borges (2012}), utilizó dosis bajas de MBS mostrando un efecto inhibitorio para una de las enfermedades más grave de los cítricos conocida como el huanglongbing (HLB), el cual también fue capaz de controlar a los vectores los psílidos Trioza erytreae y Diaphoforina citri. Por lo anterior, el objetivo de la presente investigación fue conocer los efectos de la MBS sobre el desarrollo de los estadios ninfales del insecto B. cockerelli.

Materiales y métodos

El presente trabajo se realizó en condiciones de invernadero en el Departamento de Parasitología de la Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro (UAAAN), ubicada en Saltillo, Coahuila, México.

Resultados y discusión

En el Cuadro 1, el PO el testigo presentó la primera ovoposición a los cuatro días, mientras que en los tratamientos se presentó al quinto día. En el PI los tratamientos de 80 y 500 ppm registraron menos días para la eclosión de los huevos y los tratamientos de 55, 100 y el testigo ocuparon un día más para la eclosión. En el caso del PDT el tratamiento de 55 ppm necesitó 26 días de desarrollo y el tratamiento de 500 ppm 29 días, el resto de los tratamientos junto con el testigo tuvieron un comportamiento muy parejo ocupando 28 días para su desarrollo.

Para el PEI el testigo y 55 ppm mostraron un menor desarrollo en la etapa inmadura con 22.66 y 22.33 días, los tratamientos con dosis más altas presentaron un letargo de un día en el ciclo. Para el caso del CVT el tratamiento de 55 ppm obtuvo el menor ciclo de vida con 31.66 días, el resto de los tratamientos necesitaron dos días más (33.3 días) para completar su ciclo.

^{Cerna et al. (2018}), determinó los parámetros poblacionales de B. cockerelli de tres poblaciones de campo del noreste de México bajo condiciones controladas de 25 ±2 °C, los resultados mostraron que la población de San Luis Potosí fue la colonia más longeva para completar su ciclo de vida con 31.75 días, mientras que la población de Coahuila-Nuevo León registró un desarrollo de 24.25 días. ^{Abdullah (2008}), reportó el estudio de parámetros poblacionales de B. cockerelli en un invernadero comercial a 26-27 °C, reportando un promedio en la ovoposición de 6.9 días, el periodo de incubación de 6.7 días, el periodo de etapa inmadura lo registro de 21.9 días, con un desarrollo total del insecto de 28 días y el ciclo de vida total de insecto fue de 34.7 días, datos muy similares a los reportados en este trabajo, ya que el desarrollo del insecto no se vio afectado por los tratamientos con la MBS en comparación con el testigo.

El clima óptimo para el desarrollo de B. cockerelli oscila entre 25-28 °C para que tenga un desarrollo de 19 a 21 días para completar su ciclo de vida, mientras que a temperatura baja como 5 °C se reportó una reducción drástica, a 15 °C del ciclo de vida del insecto mostró una duración superior a los 40 días y se reduce la población a 32 °C y cesa su reproducción a 35 °C (^{Tran et al., 2012}; ^{Cabrera et al., 2022}).

En el Cuadro 2, se muestra la supervivencia de B. cockerelli donde se puede observar diferencias significativas entre los tratamientos, el tratamiento de 100 ppm tuvo la menor eclosión de huevos con un 58.89% de viabilidad, los tratamientos de 80 y 500 ppm reportan un comportamiento similar en cuanto a la eclosión y el tratamiento de 55 ppm presenta la mayor eclosión con 85% solo por debajo del testigo (100%). Para el primer estadio ninfal el tratamiento de 100 ppm presento el 47.78% de supervivencia, mientras que, los tratamientos de 80 y 500 ppm reportaron un comportamiento similar, el tratamiento de 55 ppm mostro la eclosión más alta entre los tratamientos con un 74.44%, para el instar 2 los tratamientos de 80 y 500 ppm tuvieron una eclosión de 60% siendo los más altos, a 55 ppm mostró una eclosión del 53.33% y la eclosión más baja se reportó en el tratamiento de 100 ppm con un 47.78%.

Para el instar 3 los tratamientos de 55, 80 y 500 ppm mostraron un comportamiento muy similar con un porcentaje de eclosión del 50 al 54% y el tratamiento de 100 ppm presentó la eclosión más baja con un 33.33%. en los instar 4 y 5 los tratamientos de 55 y 80 ppm reportan un comportamiento muy similar, los tratamientos con la eclosión más baja fueron de 100 y 500 ppm mostrando un 33.33 y 35.55% en el cuarto estadio y para el quinto instar el porcentaje de supervivencias más bajo lo presentó el tratamiento de 500 ppm con un 80% de supervivencia menos que el testigo.

Varios autores destacan que la mayor muerte de las ninfas son en los primeros estadios, en este trabajo se presentó en todos los estadios la muerte progresiva, esta respuesta se atribuyen los efectos generados por la MBS, el primer atributo es por el efecto de inducción de resistencia que genera en las plantas, activando varias rutas de defensa en el metabolismo de las plantas, el segundo es por el efecto anti alimentario que genera la MBS en los insectos causando la muerte inminente en todos los estadios ninfales.

Los porcentajes de supervivencia coinciden con lo reportado por los estudios sobre el estado de desarrollo de B. cockerelli, por ^{Cerna et al. (2018}), quienes reportan que la población de Coahuila-Nuevo registró un 6-13% de supervivencia hasta la etapa de adulto. Coincidiendo con Vargas et al. (2020); ^{Abdullah (2008}), donde menciona que los altos índices de mortalidad se registran en las etapas inmaduras entre los tres primeros estadios ninfales, también que los índices de mortalidad para todas las etapas fueron por debajo del 50% para todos los estadios y adultos.

Cabe mencionar que en este estudio se obtiene mortalidades similares a la mortalidad reportado por ^{Ortiz et al. (2022}), siendo que en bioensayos in vitro con ninfas del cuarto y quinto instar de B. cockerelli se registraron mortalidades del 53-85% en el rango de dosis de 50-500 ppm.

El Cuadro 3, muestra la comparación entre los tratamientos por cada estadio ninfal, en el cual se puede apreciar el tiempo de desarrollo en los diversos estadios de desarrollo. Donde en la etapa de huevo se presentan diferencias significativas, el testigo requirió de cuatro días para eclosionar, mientras que los tratamientos a 55 y 100 ppm duraron 5.33 y 5.66 días y los tratamientos de 80 y 500 ppm tardaron seis días. Para el instar 1 los tratamientos de 55, 100, 500 y el testigo requirieron de cuatro días y a 80 ppm ocupó solo de tres días. En el 2 instar el desarrollo vario de en su tiempo de desarrollo de 3.33 días a 4.66 días, sin mostrar diferencia significativa.

Para el instar 3 se destaca que el tratamiento de 100 ppm requirió un día más, siendo que las demás concentraciones tuvieron un comportamiento similar en días. Los tratamientos 80 y 500 ppm requirieron de 8.33 días para desarrollarse como instar 4, mientras que tiempo de desarrollo para el instar 5, la dosis de 500 ppm requiere de nueve días para llagar a la etapa adulta dos días más en comparación con el testigo.

Para el tiempo de desarrollo de los estadios inmaduros, ^{Vargas et al. (2020)} no reportó diferencias significativas entre los ciclos de los instares. ^{Tran et al. (2012}), reportan en un estudio de estimaciones y requisitos térmicos para el ciclo de vida de B. cockerelli, que el desarrollo de los huevos, ninfas y adultos se ven afectados a temperaturas de 8 °C. ^{Cerna et al. (2018}), reportan una etapa de desarrollo similar a la registrada en este trabajo, donde menciona que el tiempo de desarrollo entre los estadios para la población de Coahuila-Nuevo León van de tres a cuatro días en los primeros tres estadios y para los huevecillos va de cinco a seis días, difiriendo un poco en los estadios 4 y 5 donde reporta cinco días para el desarrollo y la eclosión, en estos hallazgos de investigación se registró un aumento de más de dos días a los reportados.

^{Carrillo et al. (2016}), reportan que la MBS tiene propiedades anti-alimentarias en moluscos al reducir el 50% la tasa de crecimiento. ^{Borges (2010}; ²⁰¹²), refirió a la MBS como un bioestimulante de los mecanismos naturales de las plantas y que originan el desarrollo por sí mismas de propiedades anti alimentarias frente a los ataques de patógenos y plagas. ^{Ortiz et al. (2022}), en un estudio realizado con ninfas de B. cockerelli reportan que la MBS tiene efecto insecticida sobre B. cockerelli.

Conclusiones

La aplicación de MBS no tuvo un efecto significativo en la pre-ovoposición, periodo de incubación, periodo de desarrollo total, periodo de etapa inmadura y ciclo de vida total de Bactericera cockerelli, aunque podemos destacar que la MBS si influye en algunos de los parámetros. Sin embargo, la supervivencia en los distintos estadios del insecto fue afectada drásticamente, demostrado que la MBS tiene un efecto positivo en las mortalidades de ninfas de B. cockerelli, destacando al tratamiento de 500 ppm el cual presento moralidades por encima de 85% en comparación del testigo. Asimismo, la aplicación de MSB muestra un aumento en el tiempo de desarrollo de la etapa de huevo, así como del cuarto y quinto instares ninfal.