Introducción

El aborto enzoótico de las ovejas (AEO) o la clamidiasis ovina, es una enfermedad infecciosa causada por Chlamydia abortus, una bacteria intercelular obligada Gram negativa. La bacteria tiene afinidad por las membranas mucosas, por lo tanto, después de la invasión placentaria, tiende a causar ulceración del epitelio endometrial, aborto o nacimiento de crías débiles^1-2.

Los casos de aborto son críticos para la ganadería, ya que contribuyen a que se presenten mermas económicas debidas a la falta de crías y de pérdida de la producción lechera. C. abortus tiene un potencial zoonótico, causa conjuntivitis, neumonía y aborto en humanos^3,4.

Los abortos causados por la AEO, se presentan en el último tercio de la gestación, sin signos clínicos antes del momento del aborto y prevalecen en áreas donde los rebaños se mantienen en espacios sobrepoblados durante las temporadas de parto³. Los signos clínicos presentes en los rebaños ovinos, incluyen epididimitis, neumonía, artritis y conjuntivitis^5-8.

En México, se han realizado diversos estudios sobre pequeños rumiantes; en 1996, se informó el aislamiento de Chlamydia psittaci en infecciones subclínicas entéricas en rebaños de ovejas de cinco estados del país⁹, y en 1997 se informó el primer aislamiento del aborto caprino¹⁰. En 2001, se informó de zoonosis en México, ya que los humanos se infectaron con Chlamydia spp a partir de ganado caprino¹¹.

Sin embargo, el hecho de que la enfermedad se considerara exótica en México hasta mayo de 2016 fue un factor para que se diseminará la enfermedad en nuestro País, debido a que se carecía de métodos de diagnóstico¹². En México, no hay estudios epidemiológicos extensos sobre poblaciones ovinas; sin embargo, se estima que el AEO está muy extendida en esta especie doméstica y, como tal, está causando daños a la cría de ovejas a nivel nacional. Además, es probable que la enfermedad continúe siendo introducida en muchos de los estados de la República Mexicana, debido al intercambio de animales entre productores y al contacto con otras especies infectadas, como bovinos o caprinos^13,14. El objetivo de este estudio fue evaluar la frecuencia serológica y los factores de riesgo de C. abortus, en las principales zonas de producción ovina de México.

Material y métodos

Se obtuvieron un total de 5, 321 muestras de sueros de ovejas hembras mayores de seis meses de edad de 323 rebaños, en 61 municipios de siete estados de México: Hidalgo, Tlaxcala, Querétaro, Chihuahua, Sonora, Chiapas y México. Estos estados se eligieron tomando en cuenta la productividad y la oportunidad de poder tomar muestras en los diferentes rebaños. La mayoría de los animales fueron de origen mexicano; las ovejas importadas procedían de Australia, Nueva Zelanda y los Estados Unidos de América.

El estudio fue multifactorial, transversal y estratificado; los rebaños se seleccionaron por las facilidades otorgadas por los productores. El número de animales muestreados se calculó utilizando el software Win Epinfo Ver 2.0, usando el modo de estimación de porcentajes, para una frecuencia estimada de 5% de ovejas infectadas, un error de 5% y 95% de confianza.

Para obtener la información sobre los factores de riesgo y relacionarlos con la presencia de C. abortus, se pidió a los propietarios de los rebaños que respondieran a dos cuestionarios. El primero se centró en los aspectos generales y en la gestión del rebaño, considerando aspectos de genética, nutrición, salud animal, reproducción y de las instalaciones. En el segundo cuestionario se recabó información de las ovejas muestreadas: edad, número de partos, e historial tanto clínico como de producción.

El diagnóstico serológico se determinó mediante un ELISA indirecto (Pourquier® ELISA Chlamydiosis, IDDEX Maine, EE. UU.), que utiliza un antígeno de proteína recombinante de 80-90 kDa, específico para C. abortus, que no tiene reacción cruzada con Chlamydia pecorum¹⁵.

Los valores de frecuencia de C. abortus para ovejas individuales y para rebaños infectados se evaluaron y compararon con una prueba de Ji cuadrada, considerando la frecuencia y el intervalo de confianza de las ovejas y sus corderos, así como los parámetros de prueba en comparaciones, utilizando el software Win Epinfo Ver 2.0. Los valores se consideraron significativos con un valor de P<0.05, con un intervalo de confianza del 95%¹⁶.

Los factores de riesgo asociados a la infección se evaluaron con los cuestionarios, previamente validados. Los datos obtenidos se analizaron para determinar los factores de riesgo presentes en los rebaños, que podrían estar asociados a la presencia y al comportamiento epidemiológico de C. abortus en la población ovina (Cuadro 1).

Resultados

Del total de 5,231 muestras de suero que fueron colectadas, 581 (10.92 %) dieron positivas a la prueba serológica para detectar anticuerpos contra C. abortus. La frecuencia de animales seropositivos al agruparla por Estados fue: en Sonora 12.45 % (102/819); en Chiapas 10.15 % (60/591); en Querétaro 67.18 % (43/64); en Chihuahua 24.32 % (9/37); en Tlaxcala 33.33 % (12/36); en Hidalgo 11.34 % (97/855); y en el Estado de México 7.09 % (63/758). Del total de 323 rebaños muestreados resultaron con al menos un ovino positivo a la prueba serológica para detectar anticuerpos contra C. abortus el 43.34 % (140/323).

Los valores de frecuencia por rebaño fueron: en Sonora 40.42 % (19/47); en Chiapas 31.57 % (12/38); en Querétaro 67.18 % (43/64); en Chihuahua 24.32 % (9/37); en Tlaxcala 33.33 % (12/36); en Hidalgo 67.39 % (31/46); y en el Estado de México 25.45 % (14/55).

Con respecto al estado productivo de los animales muestreados, 24.53 % de los animales seropositivos estaban gestantes; 12.36 % eran ovejas seropositivas que estaban en lactación; 12.94 % eran ovejas dando lactación a su cría; 7.75 % eran ovejas que estaban finalizando su lactación; 6.76 % eran ovejas no gestantes y que no estaban en lactación; y el 5.46 % fueron ovejas púberes en etapa no reproductiva. El estado de la producción se evaluó como posible factor de riesgo y el estudio encontró que las ovejas gestantes tenían 3.5 veces más probabilidades de ser seropositivas para C. abortus (Cuadro 1).

Respecto a la seropositividad en relación con la edad, el 17.02 % de los animales tenía entre 37 a 48 meses, en contraste en el grupo de ovinos entre los 6 a 11 meses, las frecuencias de los animales seropositivos de estos jóvenes fueron muy bajas, ya que solo 46 de los 949 animales muestreados resultaron positivos. De acuerdo con la razón de probabilidades (RP) obtenida, los animales entre las edades de 37 y 48 meses tenían 4.12 veces más probabilidades de infectarse que en cualquier otra edad (Cuadro 1).

Con respecto a la procedencia de los animales, el 11.8 % fueron animales que nacieron en el mismo rebaño y el 8.71 % fueron adquiridos de otros lugares; la procedencia no se estableció como un factor de riesgo después de analizar esta variable (Cuadro 1).

Con respecto al manejo de los rebaños, 18.09 % (RP= 2.23; IC95%: 0.70-6.40) de los rebaños estudiados fueron de unidades de producción intensiva, 11.72 % (RM 1.46; IC95% 0.50-3.20 fueron semi-intensivos, y el 7.55 % restante (RP= 0.41; IC95% 0.20-1.10) provino de rebaños de tipo extensivo (Cuadro 1).

Discusión

El AEO era considerado una enfermedad exótica en México, hasta mayo de 2016, que paso a ser una enfermedad de notificación obligatoria; este estudio establece una frecuencia del 10.92 % y confirma la presencia y diseminación de la enfermedad en las principales áreas de producción ovina del país. El Estado de México es el único estado de la República en el que se han realizado estudios previos de prevalencia de AEO^9,12. Los datos del Estado de México en el presente estudio muestran que el 7.09 % (n= 758) de los animales muestreados fueron positivos, mientras que los estudios previos^9,12 se encontraron prevalencias del 40.64 % y 21.3 %, respectivamente. Es importante mencionar que estos autores trabajaron en rebaños que habían presentado problemas reproductivos, mientras que, en el presente estudio, los animales fueron muestreados sin considerar su estado reproductivo. Además, la alta prevalencia encontrada por Escalante en 1996, podría deberse al hecho de que utilizaron un antígeno soluble para su ELISA, que difiere del implementado en este estudio que tenía una sensibilidad del 95.7 % y una especificidad del 100 % que es específico para C. abortus, evitando la posibilidad de reacción cruzada con C. pecorum o algunas bacterias Gram negativas como Acinetobacter spp.

La mayor frecuencia de AEO (13.08 %) se encontró en el estado de Tlaxcala, en rebaños en producción intensiva y semi-intensiva. Estos números de frecuencia coinciden con los descritos por Aitken⁴, quienes informaron que, en los sistemas con explotación intensiva, la prevalencia de AEO y la presencia de trastornos reproductivos son mayores que los que se encuentran en los sistemas de producción extensiva.

El factor de riesgo más importante que favorece que se disemine la enfermedad en los rebaños es la introducción de animales que no habían sido certificados previamente como negativos para las pruebas de diagnóstico¹⁷, hecho que se determina en el elevado porcentaje de rebaños positivos en los principales estados donde se efectúa la producción de ovejas en México. Esto puede ser debido a que al ser considerada una enfermedad exótica no había posibilidad de realizar el diagnóstico por no existir pruebas comerciales, por lo que no era posible prevenir la propagación de la clamidia.

Los países de origen de las ovejas importadas son principalmente Australia y Nueva Zelanda, que se mencionan como libres de C. abortus⁴. Sin embargo, los animales importados no se prueban antes de su llegada y mantienen contacto con las ovejas nativas. Esto implica que la introducción de animales de países endémicos como los Estados Unidos de América podría ser uno de los factores de difusión de esta enfermedad, ya que este control no se lleva a cabo. Esto se apoya en el hecho de que algunas ovejas importadas tuvieron abortos en la última etapa de la gestación durante los períodos de cuarentena y poco después de ser llevadas a los rebaños.

Los países que se dedican principalmente a la cría de ovejas muestran la mayor cantidad de problemas relacionados con los abortos inducidos por el AEO, el contacto de las ovejas infectadas con material contaminado constituye una de las formas en que la enfermedad puede transmitirse a otras especies animales^1,18. En un estudio realizado en Irán¹⁹ determinaron los factores de riesgo en pequeños rumiantes que presentaron abortos, de 300 fetos abortados (183 cabras y 117 borregas), 11 % fueron positivas a C abortus mediante PCR determinando que, un factor de riesgo importante es el manejo de los animales, pues si están en contacto entre ellos se facilita la transmisión de la enfermedad.

Se determinó que el tipo de sistema de producción es un factor de riesgo asociado; sin embargo, la mayor frecuencia de seropositividad (18.9 %) se encontró en rebaños en sistemas de producción intensivos, lo que, debido a la naturaleza de sus características de manejo, facilita la propagación del AEO y de otras enfermedades²⁰. Además, este estudio corrobora que la cría de ovejas en la producción extensiva es un factor protector contra el AEO (OR = 0.41; IC95%: 0.2-1.1), lo que confirma que la propagación de la enfermedad es acelerada por el hacinamiento de los animales, porque el contacto entre ovejas sanas e infectadas se incrementa en rebaños intensivos y semi-intensivos^17,19,21.

Al establecer una relación entre la procedencia de las ovejas y la frecuencia de ovejas seropositivas a C. abortus, se determinó que era un factor de riesgo asociado. Esto nos permite inferir que es más probable que los animales procedentes de unidades de producción de otros estados o incluso de otros países, a su llegada a los centros donde son acopiados antes de distribuirlos a los rebaños, la infección puede propagarse más fácilmente al confinar a los animales en instalaciones difíciles de limpiar y desinfectar¹⁸.

Diferentes estudios coinciden con que uno de los principales riesgos para la transmisión del AEO, sea el lugar de procedencia de los animales, esto nos permite inferir que los animales procedentes de explotaciones de otros estados o incluso de otros países que son confinados en centros de acopio antes de que sean distribuidos a su destino final, en estos lugares debido al hacinamiento y a la carencia de medios adecuados para limpiar y desinfectar las instalaciones, la infección puede propagarse más fácilmente¹⁷. Respecto de la procedencia u origen de los animales; los únicos requisitos que los productores consideran antes de ingresar una nueva oveja en su rebaño es el fenotipo y que los animales se observen clínicamente sanos, por lo que se descuida el diagnóstico de la enfermedad¹. El presente estudio indica que la bacteria se ha diseminado en todo el país, pero a diferentes tasas y proporciones en los diferentes estados. Sin embargo, al determinar si existía relación entre la procedencia de las ovejas y la frecuencia de ovejas seropositivas a C. abortus, no se estableció que era un factor de riesgo.

Este estudio identificó que los animales gestantes son 3.4 veces más probables de infectarse. Esto podría deberse al hecho de que, durante la gestación, las ovejas están inmunodeprimidas y, por lo tanto, aumentan sus demandas nutricionales, lo que se agrava si su alimentación es inadecuada. Esto es una consecuencia del estrés creado por una fuente deficiente de alimentos, lo que genera cortisol endógeno que contribuye a la inmunosupresión ya que es una sustancia con efecto tóxico para los linfocitos¹⁸.

La ausencia de estrategias para separar a las hembras infectadas que están cercanas al parto y cuando están recién paridas, contribuye enormemente a la infección porque las ovejas infectadas, eliminan elevadas cantidades de bacterias previamente, durante y después del parto o el aborto^1,22,23.

Se observó que a medida que aumenta la edad, las probabilidades de exposición a la enfermedad aumentan proporcionalmente, por lo tanto, se acrecienta el número de ovejas seropositivas. También debe considerarse que las hembras que han estado en el rebaño durante largos períodos de tiempo, han permanecido allí porque son buenas madres, pero, con la edad, resienten las consecuencias causadas por el número de partos que llevan a cuestas y, por lo tanto, su susceptibilidad a la enfermedad aumenta^24,25. Hay otros factores que podrían estar involucrados en la propagación de la enfermedad, especialmente si no se toman medidas adecuadas de bioseguridad. Por ejemplo, los sistemas de explotación intensivos favorecen la contaminación de los corrales, ya que hay una gran acumulación de heces que no se pueden reciclar que, por lo tanto, causan contaminación atmosférica, del suelo y del agua. Esto se asocia con la falta de equipo y las medidas de higiene que se observaron en los rebaños de ovejas examinados en este estudio, y porque el agua, está contaminada con heces y otros materiales orgánicos^18,26.

Las frecuencias elevadas, 43.34 % (140/323) encontradas a nivel de rebaño fueron constantes en las principales zonas de producción ovina mexicana, evidencias de que el AEO está ampliamente diseminada en todo el país y con ella, las consecuencias que han sido reportadas por diferentes autores^9-11,15 señalando al AEO como una de las principales causas del aborto, que tiene un alto impacto económico en los países europeos, norteamericanos y africanos²⁷, y por la falta de las herramientas diagnósticas necesarias para detectar la enfermedad, aún no se han determinado las consecuencias de su introducción a nuestro país que podría sufrir consecuencias similares a las que presentan los países señalados anteriormente.

La diseminación del AEO no solo concierne a la producción de ovejas; estudios previos han reportado mediante el diagnóstico realizado por ELISA en hatos bovinos lecheros con antecedentes de aborto de ocho estados de la República Mexicana, una frecuencia de animales positivos a C. abortus de 14 % (145/1,032)¹⁴, en bovinos la presencia de animales positivos a AEO se encuentran relacionados con la presencia de abortos y otros problemas reproductivos²⁸.

Otro estudio encontró una seropositividad de C. abortus del 9.60 % en seis rebaños caprinos en el estado de Guanajuato y se obtuvo el aislamiento de la bacteria en el 26.98 % de las cabras muestreadas¹³. En un trabajo realizado en cabras que habían presentado abortos en los estados de Querétaro, Veracruz, Puebla, Jalisco y de la región de la Comarca Lagunera, se aisló C. abortus en 23.1 % de las muestras²⁹.

Conclusiones e implicaciones

Se concluye que la frecuencia de serología positiva encontrada en los rebaños en las principales zonas productoras de ovejas de México, así como la detección de los factores de riesgo asociados con la presencia y con la propagación de la enfermedad, evidencian la diseminación del aborto enzoótico de las ovejas en México.