INTRODUCCIÓN

Actualmente, la salud de los ecosistemas es amenazada por la pérdida masiva de colonias de abejas melíferas, principalmente en países del hemisferio norte (^{Neuman y Carreck 2010}). Durante los últimos diez años, los apicultores de Canadá, EUA y varios países europeos han registrado pérdidas anuales de alrededor del 30% (^{Oldroyd 2007}, ^{Van Engelsdorp 2008}, ²⁰¹⁰, ^{Chauzat et al. 2010}, ^{Guzmán-Novoa et al. 2010}), y hasta del 90% de sus colonias (^{Stankus 2014}), esto ha provocado desabasto de polinizadores para los cultivos (^{Guzmán-Novoa 2016}). Dicho problema se conoce como síndrome del colapso de la colonia (^{Van Engelsdorp et al. 2009}), el cual no solo es inusual por haber una elevada mortalidad, sino porque no existe una causa específica, debido a que por lo general no hay cadáveres, se presenta una despoblación súbita con desproporción cría-abejas (^{Oldroyd 2007}).

Aun cuando la razón de las elevadas tasas de mortalidad no es completamente conocida, se ha reportado que el problema se debe al efecto e interacción de factores como plagas y enfermedades, estrés de la colonia provocado por prácticas apícolas intensivas como la movilización de colmenas, deficiente alimentación a causa del clima o por la exposición de las colonias a una sola fuente floral durante la polinización, además de inclemencias ambientales y pesticidas (^{Van Engelsdorp et al. 2009}, ^{Guzmán-Novoa et al. 2010}, ^{Stankus 2014}). El efecto aditivo de estos factores puede inhibir la respuesta inmune de las abejas, haciéndolas más susceptibles a colapsar (^{Guzmán-Novoa 2016}).

La determinación de la tasa de pérdidas de colonias de abejas es fundamental para situar al problema en su justa dimensión e identificar posibles causas de mortalidad, para esto, la aplicación de encuestas a apicultores ha representado una importante alternativa (^{Lee et al. 2015}). Por lo anterior, el objetivo del presente estudio fue estimar la tasa de pérdida de colonias durante el invierno de 2015-2016, así como de los factores asociados, mediante la aplicación de una encuesta a apicultores de dos regiones apícolas de México.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se encuesto vía telefónica, por medios electrónicos (página web, correo electrónico y redes sociales) y de forma personal a 196 apicultores de 14 estados de la república mexicana, que representan a dos regiones apícolas del país (^{CGG 2010}). En la región norte se encuestaron 110 apicultores de los estados de Coahuila, Chihuahua, Durango y Zacatecas, mientras que en la región del altiplano se encuestaron 86 apicultores de Aguascalientes, Ciudad de México, Tlaxcala, Puebla, Guanajuato, Jalisco, Michoacán, Hidalgo, Querétaro y San Luis Potosí. Los cuales representan un total de 41 907 colonias.

Con la finalidad de que los resultados del presente estudio pudieran ser comparables con los obtenidos en países donde se ha estimado la tasa de pérdida de colonias de abejas y se han identificado factores asociados a ésta, las preguntas de la encuesta fueron similares a las de los trabajos de ^{Giray et al. (2010)}, ^{Van Engelsdorp et al. (2010}, ²⁰¹¹) y ^{Van Der Zee et al. (2012)}, así como con lo señalado por la asociación internacional de investigadores sobre la prevención de pérdidas de colonias de abejas melíferas (^{Van Der Zee et al. 2013}).

Las preguntas de la encuesta se dirigieron para obtener información sobre la ubicación y movilización de las colonias, promedio de producción de miel en el otoño de 2015 y número de colonias antes y después del invierno de 2015-2016. Además, se solicitó a los apicultores que indicaran las causas de pérdida de sus colonias. Con el propósito de identificar la presencia de los signos clínicos descritos del síndrome de colapso de comena (SCC) se les preguntó: ¿Cuántas colonias tenían la reina, alimento y muy poca población, ¿Cuántas de las colonias perdidas no tenían abejas muertas en la colmena?, ¿Cuántas de las colonias perdidas tenían cría muerta en las celdillas?, ¿Cuántas de las colonias perdidas tenían alimento en los panales? y la presencia de enfermedades y los métodos de control que utilizan.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Se estima que la tasa de pérdida de colonias fue del 33.4% en el invierno de 2015-2016, sin diferencias significativas entre regiones de estudio (Χ² = 0.42, gl = 1, p = 0.51) (Tabla 1). El 75% de los apicultores tuvieron una tasa de pérdida de colonias superior al 18%. Estos resultados representan la primera estimación en dos regiones de México sobre la tasa de pérdida de colonias en el periodo invernal, la cual es superior a lo registrado en otros países (^{Van Engelsdorp et al. 2010}). El porcentaje de pérdida de colonias del presente estudio es similar a los reportados por apicultores de los EUA (^{Van Engelsdorp et al. 2008}, ²⁰¹⁰, ²⁰¹¹, ²⁰¹², ^{Spleen et al. 2013}, ^{Steinhauer et al. 2014}, ^{Lee et al. 2015}) y al promedio de 12% de pérdida de colonias en países europeos (^{Brodschneider et al. 2016}).

Tabla 1 Número de apicultores encuestados, número de colonias, pérdida promedio de colonias durante el invierno 2015-2016 e intervalo de confianza. 

El 56% de los encuestados movilizan sus colmenas, el 46% a una distancia menor a 200 km, el 17% de 201 a 500 km, el 2.5% entre 501 y 1 000 km y el 2% movilizan a más de 1,000 km. El porcentaje de pérdida de colonias de los apicultores que no movilizan sus colonias fue de 31.2% (IC 95%: 26.8-36.3%) y para los apicultores que sí lo hacen fue del 34.6%, (IC 95%: 31.0-38.1%). Pero no se observaron diferencias significativas entre ellos (Χ² = 1.18, gl = 1, p = 0.27). Tampoco se tuvieron diferencias significativas (Χ² = 0.5, gl = 3, p = 0.08) en la tasa de pérdida de colonias entre apicultores que movilizan sus colonias a distancias menores a 200, 201 a 500, 501 a 1000 y más de 1000 km. Estos resultados coinciden con los reportados por ^{Oldroyd (2007)} y ^{Van Engelsdorp et al. (2010)}. Lo cual sugiere que el estrés provocado por la movilización de colonias no es un factor significativo que contribuya a las altas pérdidas de colonias.

Se ha reportado que el tamaño de la explotación apícola es un factor que se encuentra asociado a la tasa de pérdida de colonias (^{Chauzat et al. 2016}), en las explotaciones profesionales es más probable que el manejo sea más intenso, las renten para polinización y exista un elevado hacinamiento de colonias, lo que contribuye a la transmisión de enfermedades, mientras que los apicultores de hobby tienden a ser sedentarios, tienen pocas colonias y las manejan menos rigurosamente. Los apicultores para los cuales la apicultura es una actividad económica secundaria tienden a ubicarse entre los dos grupos antes descritos (^{Royce y Rossignol 1990}). En el presente estudio no se encontraron diferencias significativas (Χ² = 1.29, p = 0.52) en la tasa de pérdida de colonias entre apicultores de tipo hobby, actividad secundaria y profesionales (Tabla 2), por lo que el tamaño de las explotaciones apícolas en este estudio no fue un factor que influya en la pérdida de colonias, lo que coincide con lo reportado por Van Engelsdrop et al. (2010). Tampoco se observó efecto significativo (p > 0.05) de la movilización de colonias sobre la tasa de pérdida en explotaciones tipo hobby, secundaria y profesional, lo cual concuerda con lo reportado por ^{Lee et al. (2015)}.

Tabla 2 Número de apicultores encuestados, número de colonias antes del invierno 2015-2016, porcentaje promedio de pérdida de colonias de abejas melíferas e intervalo de confianza por tipo de explotación. 

Se tuvieron diferencias significativas (Q = 135, p < 0.0001) en los factores que los apicultores encuestados consideran la causa de pérdida de sus colonias, la mayoría señaló múltiples razones, siendo respuestas más comunes el mal tiempo (52.6% de los encuestados), seguido de las enfermedades y plagas (42%), insecticidas (41%), evasión (38%), enjambrazón (28%), colonias zanganeras (28%), hambre (20%), mala calidad de las reinas (6%) y robo (4%). Considerando las regiones y la frecuencia de apicultores que estiman la pérdida de sus colonias a los diversos factores, solo se observaron diferencias significativas respecto con el mal tiempo y el robo (Tabla 3). A excepción de los problemas derivados de la africanización de las abejas, los factores que los apicultores señalan coinciden con lo reportado por los apicultores de los EUA, quienes atribuyen sus pérdidas de colonias a la mala calidad de las reinas, V. destructor, inanición, debilidad de las colonias en otoño, pesticidas, malas condiciones de invernada y el SCC (^{Van Engelsdorp et al. 2010}, ²⁰¹¹, ²⁰¹², ^{Spleen et al. 2013}, ^{Steinhauer et al. 2014}, ^{Lee et al. 2015}). También el genotipo de las abejas y el clima fueron los principales causantes de las altas pérdidas de colonias en Turquía (^{Giray et al. 2007}). Mientras que en Europa, el tratamiento inadecuado contra la varroosis, loque americana, nosemosis, el acceso de las abejas a ciertos cultivos, la edad y los problemas de la reina en verano afectaron la mortalidad invernal de las colonias (^{Chauzat et al. 2010}, ^{Van Der Zee et al. 2014}). Adicionalmente, en Canadá se encontró que el ácaro V. destructor se asocia al 85% de las muertes de colonias durante el invierno (^{Guzmán-Novoa et al. 2010}). Se tuvieron diferencias significativas (Q = 575.3, p < 0.0001) en la proporción de apicultores que reportan la presencia de enfermedades y plagas en sus colonias, el 87% de ellos reporta la presencia de varroosis, el 27% a la cría calcárea, 15% a loque americana, 15% loque europea, 11% nosemosis, 4% al pequeño escarabajo de la colmena (Aethina tumida) y 4% polilla de la cera (Galleria mellonella).

Tabla 3 Frecuencia (%) de apicultores que atribuyen la causa de pérdida de sus colonias a diversos factores 

El 85% de los apicultores indicaron que aplican algún tratamiento contra V. destructor, al respecto se sabe que los acaricidas sintéticos pueden afectar el desarrollo de las reinas y zánganos, la habilidad de aprendizaje y la postura de la reina (^{Pettis et al. 2004}). Además los ácidos orgánicos reducen la longevidad y sobrevivencia de obreras y la cría. Mientras que los monoterpenos constituyentes de los aceites esenciales derivados de plantas, tienen efectos tóxicos y suprimen la expresión genética relacionada con la inmunidad (^{Boncristiani et al. 2012}). Al respecto se observó que el 29% de los apicultores utilizan acaricidas sintéticos (15% de ellos aplica flumetrina, 8% fluvalinato y 6% amitraz), el 33% utiliza ácidos orgánicos (30% ácido oxálico y 3% ácido fórmico) y el 56% aplica aceites esenciales (42% timol y 14% diversas preparaciones caseras). El hecho de que los apicultores utilicen estos productos para el control de V. destructor puede estar contribuyendo a la pérdida de colonias.

El promedio de producción de miel que reportan los apicultores fue de 13.5 ± 0.97 kg, con variación de 0 a 75 kg, no hubo diferencias significativas en la producción de miel entre estados, ni regiones (F = 1.13, p = 0.33; t = 1.01, p = 0.31, respectivamente), lo que posiblemente se deba a la variación de condiciones de manejo, genética de las abejas y condiciones ambientales entre las regiones. Del total de colonias perdidas, el 61% tenían reina, alimento y muy poca población, el 43% no tenían abejas muertas en las colmenas, 13% tenían cría muerta en las celdillas y el 60% tenían alimento en los panales, estos signos sugieren la presencia del SCC, sin embargo, es necesaria la realización de experimentos controlados que permitan llegar a resultados concluyentes.

La tasa promedio estimada de pérdida de colonias en las regiones del altiplano y norte de México fue del 33.4%, sin diferencias entre las regiones. La pérdida de colonias fue atribuida al mal tiempo, enfermedades y plagas, insecticidas y problemas derivados de la africanización de las abejas y del manejo. Considerando que muchos de los factores clasificados como las principales causas de pérdida de las colonias pueden estar relacionados con el manejo, se sugiere mejorar las condiciones de sus colonias con suplementación alimenticia, uso de equipo adecuado, monitoreo del nivel de infestación de V. destructor, control integral de enfermedades, uso adecuado de medicamentos autorizados, remplazo de panales viejos, desinfección de equipo, unión de colonias débiles, remplazo de reinas y uso de genotipos resistentes a V. destructor y otras enfermedades.