Introducción

Las enteroparasitosis o parasitosis intestinales (PI) son un problema de salud pública, principalmente en la mayoría de los países de Latinoamérica, África y el Sudeste Asiático.¹ Son causadas por protozoarios y helmintos, que en su mayoría entran al organismo por vía oral tras la ingesta de agua o alimentos contaminados.² Se estima que en todo el mundo cada año se registran más de 10 millones de casos nuevos, donde Ascaris lumbricoides, Trichuris trichiura, Giardia lamblia, Entamoeba histolytica y Schistosoma son los parásitos más comunes.³

En México, durante 2021 y de acuerdo con Sistema Nacional de Vigilancia Epidemiológica, se registraron aproximadamente 2’500,000 de casos de enteroparasitosis, al predominar amebiasis, ascariasis y giardasis.⁴ Si bien esta alta frecuencia ha sido documentada desde hace décadas en distintas regiones de México,⁵,⁶ en los últimos años se han observado cambios en el tipo de parasitosis, particularmente se han incrementado los reportes de Blastocystis sp. como el parásito intestinal más frecuente,⁷-¹¹ lo cual podría estar relacionado a la migración de personas de regiones rurales a urbanas, o bien, al crecimiento de las poblaciones cercanas a fuentes de agua contaminada.¹²

Dentro de las características más comunes de quien tiene una PI se incluye a pacientes en edad escolar, y dependiendo del tipo de parásito intestinal, la sintomatología es muy variable, pueden ser asintomáticos o presentar dolor abdominal, náuseas, vómitos y diarrea; además, a largo plazo, pueden desencadenar pérdida de peso, anemia y deficiencia de vitaminas.¹³,¹⁴ Mientras que los principales factores de riesgo asociados a las PI son el consumo de agua no purificada, higiene personal deficiente, estado nutricional alterado, bajo ingreso económico, hacinamiento y malas condiciones de la vivienda.¹⁴-¹⁷

En virtud de que el sureste del estado de Veracruz carece de estudios y de información actualizada, el objetivo de este estudio fue determinar la frecuencia y las características clínicas de los alumnos de primaria en Minatitlán, Veracruz, México, en quienes de identificó PI.

Material y métodos

Se realizó un estudio transversal y descriptivo en escolares que acudían a cuatro escuelas, dos públicas y dos privadas en la ciudad de Minatitlán, entre los meses de abril y mayo de 2019. La selección de las escuelas y alumnos fue por conveniencia.

Cabe señalar que en esta ciudad existen alrededor de 40 escuelas primarias, de las cuales aproximadamente 10 son privadas y las restantes públicas. En las cuatro escuelas había aproximadamente 1,500 estudiantes, pero solamente se incluyeron 132 niños, cuyos padres o tutores firmaron el consentimiento informado. Se excluyó a los niños que hubieran recibido tratamiento antiparasitario de manera reciente, o quienes no entregaron tres muestras fecales (n = 20). El estudio fue revisado y aprobado por el Comité de Ética e Investigación Institucional de la Facultad de Medicina, Campus Minatitlán (Folio CIE011-2019), el cual se apegó a la Declaración de Helsinki.

Posterior a la aceptación de participación por parte de las autoridades educativas, a los tutores se les entregó una carta de consentimiento, así como un cuestionario para la identificación de los factores de riesgo,⁹ el cual se aplicó de manera individual bajo la supervisión del equipo de investigadores. El cuestionario debía ser llenado por los tutores e incluía ítems sobre características de la vivienda, servicios básicos (agua, luz y drenaje), hábitos higiénico-dietéticos dentro y fuera del hogar (lavado y desinfección de alimentos, tipo de agua para consumo y preparación de alimentos, lavado de manos, onicofagia, convivencia con animales, entre otros), nivel educativo y ocupación de los tutores, frecuencia de tratamiento antiparasitario y síntomas relacionados con la PI.

Para la recolección de las tres muestras fecales (una cada tercer día), se proporcionaron vasos de plástico estériles con formol al 10% (CH₂O), abatelenguas y trípticos con instrucciones para su ejecución.

El análisis coproparasitoscópico se realizó mediante la técnica de concentración por flotación de Faust y examen directo, los cuales fueron realizados por técnicos especialistas del laboratorio de la Facultad de Medicina de la Universidad Veracruzana.⁹,¹⁶,¹⁷ Para la técnica de flotación de Faust, se homogeneizaron 3 g de materia fecal con 10 mL de formol y 2 mL de solución salina, que se dejó reposar por 30 minutos; posteriormente se filtró la suspensión a través de una capa de gasa doble y se vertió en un tubo de ensayo cónico hasta cerca de 1 cm por debajo del borde, el cual se centrifugó a 3,000 rpm durante tres minutos; luego se decantó el sobrenadante y se resuspendió el sedimento con solución salina, todo este proceso se repitió en tres ocasiones. Después se agregaron 10 mL de sulfato de zinc con densidad de 1.18 g/mL a 0.5 mm antes del borde con una pipeta y se centrifugó durante cinco minutos a 2,500 rpm. A esto se agregó, por las paredes del tubo, sulfato de zinc hasta formar el menisco, el cual se recogió con un cubreobjetos luego de 10 minutos. Por último, a cada portaobjetos se le agregó una gota de yodo Lugol y se observaron al microscopio. La técnica de examen directo se realizó depositando una gota de la muestra procedente de los homogeneizados y yodo Lugol en un portaobjetos, que fue observado con objetivos 10x y 40x. Se consideró como positivo la presencia de parásitos o cualquiera de los estadios identificados por lo menos en una de las tres muestras.

Análisis estadístico. Fue de tipo descriptivo, las variables cualitativas se presentan como frecuencias y porcentajes; por su parte, las variables cuantitativas como promedio y desviación estándar.

Resultados

Se estudió un total de 336 muestras fecales pertenecientes a 112 alumnos de primaria, de los cuales 53.6% (n = 60) eran niñas y 46.4% (n = 52) niños, con una edad promedio de 8.2 ± 1.8 años.

La frecuencia de PI fue de 30.3% (n = 34); como se muestra en la Tabla 1 predominó la infección por protozoarios (n = 31, 91.2%) sobre los helmintos (n = 3, 8.8%). Mientras que, por tipo de parásito, el más frecuente fue Blastocystis sp. con 76.4% (n = 26), seguido de Entamoeba histolytica/dispar (n = 4, 11.7%). En 33 pacientes se identificó un solo parásito y hubo un caso en quien se identificaron dos (Endolimax nana y Blastocystis sp).

En la Tabla 2 se describen las características de los alumnos estudiados. Como se muestra, en general, no hay diferencia en las proporciones de las diferentes variables entre el grupo con PI, en comparación con el total de alumnos; la excepción fue solamente en tres variables, entre los alumnos de escuelas públicas hubo mayor frecuencia de PI (70.5%) que en las privadas (29.4%). Sin embargo, contra lo esperado, hubo menor proporción de PI en quienes consumían (47%), que en quienes no consumían alimentos en la calle (53%), y lo mismo ocurrió en quienes indicaron que llevaban a cabo el lavado de manos después de tener contacto con animales (73.5%), en comparación con quienes refirieron no realizarlo (26.4%).

Por último, con respecto a los síntomas asociados a PI durante el último mes previo al estudio, 62.5% (n = 70) señaló haberlos presentado, pero el porcentaje fue semejante a lo referido en los 34 alumnos con PI (n = 27, 79.4%). Como se observa en la Tabla 3, los síntomas que predominaron en los escolares con PI fueron diarrea y dolor abdominal.

Discusión

La proporción observada de PI (30.3%) es elevada, pero es mejor con respecto al reporte de hace más de 20 años en esta misma región, en dónde se describió una frecuencia de 49.1%.⁶ Esta disminución posiblemente sea el resultado de diferentes factores, como la mejoría de las condiciones de la vivienda (disposición de agua potable, drenaje, etcétera) o las campañas nacionales de desparasitación.¹⁸ Sin embargo, los datos de este estudio deben tomarse con reserva por el limitado número de participantes y el proceso de selección empleado.

También la frecuencia de PI de este estudio se puede contrastar con los datos de otras regiones rurales de México como Chapala, en Jalisco, con una prevalencia de 77.9%,⁹ o como Paraíso, en Yucatán, con 65.1%.¹⁰ Mientras que en las regiones urbanas de Colombia y Venezuela la variación oscila entre 42-77.6%.¹⁹,²⁰ Las diferencias se pueden relacionar tanto al diseño de los estudios, como a las características sociodemográficas, los hábitos higiénicos, las condiciones ambientales o el estatus socioeconómico de las localidades donde se realizaron las investigaciones.¹⁴

Por el tipo de parásito, el más frecuente fue Blastocystis sp. que estuvo presente en 76.4%, lo que difiere con el informe anterior, que describe a Giardia lamblia (54.4%) como el más frecuente, seguida de Entamoeba (47.3%) y Ascaris lumbricoides (24.5%).⁶Blastocystis sp. se ha reportado desde hace décadas en al menos 50% de la población mundial²¹,²² y hasta en 80% en regiones marginadas.²³,²⁴ Un estudio en Francia reveló que durante el verano las prevalencias de Blastocystis sp. fueron casi 10% mayores en comparación con el invierno, lo que señaló un impacto estacional de dicha especie.²⁵ Asimismo, las personas en contacto cercano con animales tienen mayor riesgo de adquirir Blastocystis sp.²²

Se debe tener en cuenta que por mucho tiempo Blastocystis sp. se consideró comensal; en estudios recientes se ha señalado que su patogenicidad depende de distintos factores, como la carga parasitaria, la virulencia de la cepa, sus subtipos, además de coinfecciones con otros patógenos y el estado inmunológico del hospedero.²²-²⁴

Por otro lado, la frecuencia de Enterobius vermicularis, Endolimax nana e Hymenolepis nana fue menor en comparación con otras regiones del país.⁹,¹⁷,²⁶ Parece importante mencionar que no detectamos casos de Giardia lamblia ni de geohelmintos (a excepción de Hymenolepis nana), lo cual puede estar relacionado con los factores ya mencionados,²⁷ o bien con el manejo higiénico de la preparación de alimentos en casa. Hay estudios que han identificado ensambles patógenos de Giardia spp. en verduras, como el repollo y la lechuga;²⁸ pero es posible que la falta de tipificación de este parásito sea porque no se utilizó un método específico para su identificación.

Como se describió en los resultados, la sintomatología de los pacientes con PI es muy variada; sin embargo, se ha encontrado que Blastocystis sp. y Entamoeba histolytica/dispar provocan diarrea y dolor abdominal, los cuales fueron los síntomas más comúnmente referidos en este estudio.²²-²⁴,²⁹,³⁰

Los hallazgos de este estudio deben ser ponderados en relación con sus limitaciones. Como se comentó, el tamaño de muestra de los alumnos que participaron y cómo fueron seleccionados no fue óptimo. Además, la forma para recabar datos relacionados a posibles factores de riesgo para PI tuvo deficiencias, por lo cual hubo discrepancia significativa de los resultados descritos en la Tabla 1, con respecto a otros estudios que señalan la importancia de la higiene para prevenir PI.³,¹⁴,¹⁵,³¹,³²