INTRODUCCIÓN

El género Heilipus (Curculionidae: Molytinae: Hylobiini) fue descrito por Germar en 1824. Actualmente está conformado por 88 especies distribuidas en Centro y Suramérica, México y el sur de Estados Unidos (^{Rheinheimer, 2010}; ²⁰¹⁷; ^{Vanin & Gaiger, 2005}; ^{Vanin & Bená, 2015}). Aunque algunas de sus especies son bien conocidas en virtud del daño que causan en cultivos con alto valor comercial como el aguacate (Persea americana Mill.) y la guanábana (Annona muricata L.), lo cierto es que el género ha sido poco estudiado y sólo se conocen los hábitos y plantas hospederas de las siguientes 12 especies: Heilipus albopictus (Champion), H. apiatus (Olivier), H. catagraphus Germar, H. elegans Guérin, H. gibbus Vanin & Bená, H. lactarius Germar, H. lauri Boheman, H. odoratus Vanin & Gaiger, H. pittieri Barber, H. rufipes Perty, H. tricolor Perty y H. trifasciatus (Fabricius) (^{Castañeda-Vildózola et al., 2013}; ^{Da Costa-Lima, 1956}; ^{Lourenção et al., 1984}; ^{Lourenção et al., 2003}; ^{Vanin & Gaiger, 2005}; ^{Vanin & Bená, 2015}). Con base en la información disponible sobre aspectos biológicos de estas especies, se sabe que el hábito del género es barrenador con especialización en semillas (H. lauri, H. pittieri, H. odoratus, H. tricolor, H. trifasciatus) y troncos (H. albopictus, H. apiatus, H. catagraphus, H. elegans, H. gibbus, H. lactarius, H. rufipes), y que está estrechamente relacionado con plantas de las familias Lauraceae y Annonaceae (^{Castañeda-Vildózola et al., 2007}; ^{Lourenção et al., 2003}). Vale la pena mencionar que hasta el momento existe mayor evidencia sobre la asociación con lauráceas pues, además de aguacate, se han detectado estados inmaduros de Heilipus en árboles de alcanforero (Cinnamomum camphora (L.) J. Presl.), canela (Cinnamomum verumJ. Presl.), canelilla (Nectandra venulosa Meissn.), chinene (Persea schiedeana Nees.) y palo de rosa (Aniba rosaeodora Ducke.); lo anterior en varios países de América como Brasil, Costa Rica, Jamaica y México (^{Castañeda-Vildózola et al., 2009}; ^{Castañeda-Vildózola et al., 2013}; ^{Lourenção et al., 1984}; ^{Lourenção et al., 2003}; ^{Vanin & Gaiger, 2005}). En contraste, los daños por larvas de este género en plantas de la familia Annonaceae sólo se han registrado en Brasil, concretamente en troncos de guanábana (A. muricata), chirimoya (Annona reticulata L.) y un híbrido entre Annona cherimola Mill. x Annona squamosa L. (de nombre común atemoya o atemóia) (^{Da Costa-Lima, 1956}; ^{Vanin & Bená, 2015}). Dentro de la familia Lauraceae, P. americana ha resultado ser la especie más afectada por insectos de este género, debido a que en el continente americano son ocho las especies que en su estado larval barrenan el tronco y las semillas de esta planta (^{Castañeda-Vildózola et al., 2007}; ²⁰¹³). Entre los barrenadores de semillas se encuentran H. lauri, H. pittieri y H. trifasciatus (^{Boheman, 1845}; ^{Barber, 1919}; ^{Santos et al., 2014}), mientras que H. albopictus, H. apiatus, H. catagraphus, H. elegans y H. rufipes figuran entre las especies que barrenan el tronco (^{Lourenção et al., 1984}; ^{Lourenção et al., 2003}; ^{Morrone, 2003}; ^{Rubio et al., 2009}; ^{Wolfenbarger, 1950}). En Colombia, se han detectado tres de estas ocho especies en árboles de aguacate: H. lauri, H. trifasciatus y H. elegans (^{Cárdenas, 1984}; ^{Caicedo et al., 2010}; ^{Díaz et al., 2017}, ²⁰²⁰; ^{Rubio et al., 2009}).

Si bien en Colombia el género Heilipus viene recibiendo mayor atención dada su importancia en cultivos de aguacate, nunca ha existido certeza sobre el número de especies presentes y los hospederos con los cuales se asocian. Prueba de ello es que el último listado que enumera las especies de Heilipus con presencia en Colombia data de 1986 (^{Wibmer & O`Brien, 1986}) y no incluye a H. trifasciatus, una especie que actualmente se encuentra en el país y que incluso se controla de manera oficial por las autoridades fitosanitarias, debido a su estatus de plaga cuarentenaria (^{ICA, 2016}). Por lo tanto, el presente trabajo se realizó con el objetivo de actualizar el listado de especies del género para Colombia y aportar información sobre hospederos vegetales, a partir de la revisión de literatura y el examen de material entomológico en museos y colecciones científicas del país.

MATERIALES Y MÉTODOS

Revisión de material en colecciones. Para la realización de este estudio, se visitaron los siguientes museos y colecciones entomológicas de Colombia (entre paréntesis el nombre del director o curador actual): Colección de Entomología de la Universidad de Antioquia - CEUA, Medellín, Antioquia (Marta Wolff Echeverri); Colección de Entomología de la Universidad Nacional Sede Palmira - CEUNP, Palmira, Valle del Cauca (Nora Cristina Mesa Cobo); Colección Taxonómica Nacional Luis María Murillo - CTNI, Agrosavia, Centro de Investigación Tibaitatá, Mosquera, Cundinamarca (Erika Valentina Vergara Navarro); Colección de Entomología del Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt - IAvH-E, Villa de Leyva, Boyacá (Jhon César Neita Moreno); Colección de Coleoptera del Instituto de Ciencias Naturales - ICN, Universidad Nacional Sede Bogotá, Bogotá, Cundinamarca (Germán Amat García); Colección del Laboratorio de Entomología de la Universidad de Caldas - LEUC, Manizales, Caldas (Luis Fernando Vallejo Espinosa); Museo Entomológico Francisco Luis Gallego - MEFLG, Universidad Nacional Sede Medellín, Medellín, Antioquia (Sandra Uribe Soto); Museo Entomológico Marcial Benavides - MEMB, Cenicafé, Chinchiná, Caldas (Luis Miguel Constantino); Museo Entomológico de la Facultad de Ciencias Agrarias - Bogotá - UNAB, Universidad Nacional Sede Bogotá, Bogotá, Cundinamarca (Francisco Javier Serna Cardona); Colección Entomológica, Museo Javeriano de Historia Natural, Pontificia Universidad Javeriana - MPUJ_ENT, Bogotá, Cundinamarca (Dimitri Forero).

Determinación taxonómica. La determinación taxonómica del material depositado en las colecciones se llevó a cabo por comparación con descripciones e ilustraciones originales, ya que hasta el momento no existe una clave para separar especies de Heilipus. En tres casos fue posible confirmar las determinaciones cotejando los especímenes con fotografías de los insectos tipo; esto para dos especies descritas por Johan Christian Fabricius y una descrita por Carl Henrik Boheman. Las especies de Fabricius se encuentran depositadas en la Colección Entomológica del Museo Zoológico de la Universidad de Kiel - ZMUK, Kiel, Alemania (Michael Kuhlmann), en tanto los tipos de las especies descritas por Boheman se hallan en la Colección de Entomología del Museo Sueco de Historia Natural - NHRS, Estocolmo, Suecia (Johannes Bergsten).

Identificación de hospederos. Los hospederos vegetales de cada especie se identificaron con base en los datos de colecta del material examinado.

RESULTADOS

Se encontraron 235 ejemplares del género depositados en las colecciones entomológicas revisadas, entre los cuales se cuentan siete nuevos registros de especies para el país. De los 235 ejemplares, ocho no pudieron determinarse a especie debido a que sus características generales no encajaron en ninguna de las descripciones originales; tampoco resultaron semejantes a alguna de las ilustraciones disponibles para especies del género, ni fue posible compararlos con fotografías de todos los insectos tipo porque éstas sólo se obtuvieron en unos cuantos casos. Estos ocho ejemplares corresponden a ocho morfoespecies distintas. A continuación, se indican los nuevos registros de especies y un hospedero vegetal de Heilipus para Colombia.

Heilipus discoides ^{(Fabricius) 1801-460} (Rhynchaenus) (Fig. 1 A-B)

Material examinado. COLOMBIA: AMAZONAS: Leticia, comunidad Monilla Amena, sin colector ni fecha de colecta (1 ejemplar, MPUJ_ENT); Leticia, Monilla Amena BTF, captura manual, colectores Cotes et al., 13/X/2002, 80 m (1 ejemplar, MPUJ_ENT); Leticia, Monilla Amena BTF, colectores Romero et al., 29/III/2005, 70 m (1 ejemplar, MPUJ_ENT); Leticia, Monilla Amena, chagra, captura manual, colectores Cotes et al., 10/X/2002, 60 m (1 ejemplar, MPUJ_ENT); Leticia, Monilla Amena, chagra, colecta nocturna, colectores Hoyos et al., 10/X/2002 (1 ejemplar, MPUJ_ENT); Leticia, Monilla Amena, km 9, zarandeo en várzea, colector Álvarez, X/2003, 80 m (1 ejemplar, MPUJ_ENT). META: Restrepo, colector A. Caselles N., VII/1985 (1 ejemplar, CEUNP); Villavicencio, captura con red entomológica, colector S. Moreno, 15/X/2016, 467 m, 04° 08’ 0,1” N, 73° 38’ 33,8” W (1 ejemplar, UNAB); Villavicencio, en malezas, colector A. Bernal, 28/VII/1968 (1 ejemplar, CTNI).

Distribución geográfica. Bolivia, Brasil (^{Fabricius, 1801}; ^{Wibmer & O’Brien, 1986}), Perú (^{Wibmer & O’Brien, 1986}) y Colombia (Amazonas, Meta).

Plantas hospederas. Ninguna conocida.

Figura 1 Nuevos registros de especies del género Heilipus Germar para Colombia: a. Heilipus discoides, vista dorsal (♂) b. Heilipus discoides, vista lateral (♂) c. Heilipus draco, vista dorsal (♀) d. Heilipus draco, vista lateral (♀) e. Heilipus empiricus, vista dorsal (♂) f. Heilipus empiricus, vista lateral (♂) g. Heilipus guttiger, vista dorsal (♀) h. Heilipus guttiger, vista lateral (♀). 

Heilipus longirostris ^{(Champion) 1902-19} (Hilipus) (Fig. 2 A-B)

Material examinado. COLOMBIA: ANTIOQUIA: San Francisco, en semillas de Aniba sp. (Canelo) (Lauraceae), colector Juan Lázaro Toro, sin fecha de colecta (4 ejemplares, MEFLG). VALLE DEL CAUCA: Bajo Anchicayá, colector José Cabas, V/1985 (1 ejemplar, CEUNP).

Distribución geográfica. Panamá (^{Champion, 1902}) y Colombia (Antioquia, Valle del Cauca).

Plantas hospederas. Semillas de Aniba sp. (Canelo) (Lauraceae). La asociación de H. longirostris con plantas del género Aniba representa el primer registro de un hospedero vegetal para esta especie, no sólo en Colombia sino en América; además, aporta información sobre su biología y la ubica dentro del grupo de especies espermatófagas del género Heilipus.

Figura 2 Nuevos registros de especies del género Heilipus Germar para Colombia: a. Heilipus longirostris, vista dorsal (♂) b. Heilipus longirostris, vista lateral (♂) c. Heilipus osculatii, vista dorsal (♀) d. Heilipus osculatii, vista lateral (♀) e. Heilipus tetanicus, vista dorsal (♂) f. Heilipus tetanicus, vista lateral (♂). 

DISCUSIÓN

De acuerdo con la revisión de literatura, en Colombia se registraban 16 especies del género Heilipus para 1986: 15 listadas por ^{Wibmer y O’Brien (1986)} en su catálogo de Curculionoidea de América del Sur, y una más (H. trifasciatus) reportada por ^{Cárdenas (1984)} dos años antes. Con los resultados obtenidos en esta investigación, el número de especies de Heilipus presentes en Colombia asciende a 23, cifra que posiciona al país como el segundo con mayor diversidad del género después de Brasil, donde hasta el momento se reportan 25 especies del grupo (^{Wibmer & O’Brien, 1986}; ^{Vanin & Gaiger, 2005}; ^{Vanin & Bená, 2015}). Considerando que ocho de los 235 ejemplares hallados en las colecciones sólo fueron delimitados a morfoespecie, es válido afirmar que la diversidad de este género en Colombia podría ser incluso mayor que la registrada en la literatura para Brasil. La probabilidad de que existan especies nuevas para la ciencia o nuevos registros para el país entre el material que no pudo determinarse, es alta. No obstante, la identificación de especies de Heilipus, tanto las nuevas como las ya descritas, es una tarea bastante difícil dado que el género no cuenta con una revisión formal ni una clave para separar especies.

Con respecto a los hospederos vegetales, los resultados que aquí se presentan continúan sumando evidencia sobre la asociación entre Heilipus y la familia Lauraceae. Se destaca el hallazgo del hospedero vegetal y la identificación del hábito de H. longirostris, especie que en su estado larval barrena semillas de Aniba sp. De esta manera, se conocen ahora los hospederos y hábitos de alimentación de 13 especies de Heilipus, un número que sigue siendo bajo si se tiene en cuenta que el género agrupa 88 especies. Es importante mencionar que la identificación de hospederos es también una labor difícil en este grupo, ya que las asociaciones únicamente se han detectado en cultivos de importancia económica; por ejemplo, en plantaciones de aguacate y guanábana. De hecho, la dificultad para hallar los hospederos se hace extensiva a toda la tribu; según ^{Rheinheimer (2010)}, la planta hospedera de especies de Hylobiini es casi imposible de identificar debido al desarrollo endofítico que presentan las larvas.

Por otra parte, esta investigación permitió advertir que entre las especies del género se puede presentar oligofagia, es decir, pueden alimentarse de plantas de géneros distintos de una misma familia botánica (^{Burgos-Solorio & Anaya-Rosales, 2004}; ^{Schoonhoven et al., 2005}). Los siguientes casos sustentan esta afirmación: 1) en Colombia, H. elegans barrena troncos de aguacate (P. americana), en tanto en la isla de Jamaica, ^{Howard (1906)} reportó daños por esta especie en árboles de alcanforero (C. camphora); 2) entre el material que no ha podido determinarse, hay una especie que fue colectada tanto en semillas de Aniba sp. como en semillas de Caryodaphnopsis cogolloi van der Werff (también Lauraceae). Esta es la primera vez que se reporta a C. cogolloi como planta hospedera de especies de Heilipus, lo cual amplía el listado de lauráceas que permiten el desarrollo de estados inmaduros del género. Identificar la o las especies de Heilipus que pueden completar su ciclo biológico en estructuras de esta planta, es tema de futuras investigaciones.

En Colombia, últimamente se han encontrado especies de Heilipus en plantaciones comerciales de aguacate (p. ej. H. chevrolatii, H. leopardus, H. spectator) (Luis Carlos Rojas, comunicación personal) diferentes a las que se conocen o se esperan en este cultivo (H. elegans, H. lauri, H. trifasciatus); sin embargo, sus estados inmaduros no se han detectado en ninguna parte del árbol. Es posible que los hallazgos recientes se deban a la pérdida del hábitat natural de estas especies como consecuencia de la ampliación de la frontera agrícola para establecer cultivos de aguacate, pues en los últimos años, las áreas sembradas de la variedad Hass en Colombia se han incrementado notablemente (^{Ramírez-Gil et al., 2018}, ²⁰²⁰). Lo anterior considerando que, si entre las especies del grupo existe la capacidad para alimentarse de una planta distinta a su hospedero primario, la presión por la pérdida de hábitat podría obligarlas a alimentarse de otra especie de la familia Lauraceae, en este caso P. americana por estar disponible en grandes áreas.

Por lo tanto, es importante monitorear la presencia de insectos de este grupo en cultivos de aguacate, con el fin de detectar daños tempranos en alguna estructura de la planta. De presentarse daños, lo más probable es que sean en el tronco, pues la literatura demuestra que a través del tiempo se han ido sumando especies barrenadoras en esta parte del árbol (^{Wolfenbarger, 1950}; ^{Lourenção et al., 1984}; ^{Lourenção et al., 2003}; ^{Morrone, 2003}; ^{Rubio et al., 2009}). Por el contrario, el último barrenador de semillas detectado fue H. trifasciatus en 1920 (^{Dietz & Barber, 1920}). Esto significa que hace un siglo no se detecta un nuevo barrenador de semillas de P. americana, mientras que en los últimos 70 años se han registrado cinco especies de Heilipus en América como barrenadoras de tronco. En Colombia, por ejemplo, ^{Rubio et al. (2009)} identificaron a H. elegans como la especie asociada al daño en troncos de aguacate en cultivos del municipio de Fresno, departamento del Tolima.

CONCLUSIONES

Los resultados de esta investigación representan un avance en el conocimiento de la diversidad de Heilipus en Colombia, un género que viene ganando importancia en el país a causa del daño económico que algunas de sus especies pueden ocasionar en cultivos de aguacate. Adicionalmente, la identificación del hábito y planta hospedera de una especie (H. longirostris), la evidencia creciente sobre la asociación con lauráceas y oligofagia en esta familia botánica, así como fotografías de adultos de varias especies, de las cuales hasta el momento sólo se conocían ilustraciones originales, constituyen avances importantes en el conocimiento general del grupo. No obstante, es mucho lo que falta por investigar en Heilipus, no sólo en términos de hábitos y hospederos sino también en taxonomía y sistemática. Un buen punto de partida, y además necesario, sería la revisión formal del género, una tarea prioritaria que requiere examinar el material tipo colectado en América en siglos pasados y depositado en museos y colecciones de Europa.