Introducción

Los impactos de carácter antrópico pueden producir fuertes cambios en los ecosistemas, ocasionando la pérdida de especies y hábitat (^{Watson et al., 2016}). Estos cambios han dado pie a la pérdida de individuos de aves rapaces en el mundo, resultando el 52 % de este grupo con declives poblacionales (^{McClure et al., 2018}) y en muchos casos con tendencias desconocidas por falta de estudios (^{McClure & Rolek, 2020}). Esto afecta el equilibrio del ecosistema y sus servicios (^{Gaston et al., 2018}; ^{O’Bryan et al., 2018}), creando la urgencia de investigaciones que apoyen las acciones de conservación, no solo por el valor intrínseco y ecosistémico de la naturaleza, sino también por el beneficio económico que pueda brindar la biodiversidad al humano (^{Pearson, 2016}).

En la actualidad, gracias al desarrollo de la tecnología, han aumentado en número las investigaciones en rapaces en torno a la telemetría satelital y la selección de hábitat (^{Sandgren et al., 2014}; ^{Domenech et al., 2015}; ^{Tikkanen et al., 2018}; ^{Hixson et al., 2022}), y con ello se han hecho recomendaciones para el manejo del águila real y el hábitat asociado (^{Singh et al., 2016}), que apoyan su conservación. Sin embargo, a pesar de las acciones como el monitoreo constante de las poblaciones reproductoras a largo plazo, conteos aéreos de nidos, paros controlados de la generación de electricidad con turbinas eólicas o ubicaciones apropiadas de los campos, prohibición de uso de pesticidas y leyes que protegen específicamente a esta rapaz, la mortalidad de esta especie es alta y requiere de más trabajo, como tener encuestas de sitios de anidación a largo plazo en toda el área de distribución del águila, así como el conocimiento de las tendencias poblacionales de forma local, el registro satelital de la distribución de individuos residentes y la asignación de fondos de todos los niveles para investigación e implementación de estas acciones (^{Kochert & Steenhof, 2002}; ^{Katzner et al., 2012}).

El estudio de la selección de sitios de anidación permite entender la ecología del águila real (^{López-López et al., 2007}). El estudio de la selección de sitios de anidación considera la evaluación de las características físicas y ambientales de los lugares donde un ave decide construir un nido para reproducirse (^{Janes, 1985}). El escoger un espacio de anidación puede estar influenciada por factores naturales presentes en el hábitat como: la topografía, vegetación, presas y clima, así como por atributos de origen antrópico, como carreteras, asentamientos humanos, zonas agrícolas, líneas eléctricas (^{Fuller, 2012}; ^{Smith et al., 2017}); ambos factores en conjunto pueden afectar el éxito reproductivo y la dispersión de las aves (^{Watson & Whitfield, 2002}; ^{D’Acunto et al., 2018}; ^{Kochert et al., 2019}; ^{Henderson et al., 2021}).

El área de conocimiento respecto a rapaces y la forma de seleccionar un sitio de anidación en Norteamérica ha sido relativamente poco estudiada, teniendo ejemplos con Pandion haliaetus (^{Petersen et al., 2020}), Haliaeetus leucocephalus (^{Smith et al., 2017}), Buteo swainsoni (^{England et al., 1995}), Falco peregrinus (^{Peck, 2018}) y algunas siendo a resoluciones de paisaje, pero no en grandes águilas. En Europa la selección de sitios de anidación es un tema mayormente abordado con varias especies como: Aquila adalberti (^{González et al., 1992}; ^{Bisson et al., 2002}), Hieraaetus fasciatus (^{Gil-Sanchéz et al., 1996}; ^{Ontiveros, 1999}) y Aquila chrysaetos (Linnaeus, 1758) en donde los resultados apuntan a que las águilas seleccionan los sitios para anidar respecto a las características topográficas (^{López-López et al., 2007}) que ofrecen mayor aislamiento, debido a que son altamente sensibles a las perturbaciones cercanas a los sitios de anidación (^{Whitfield et al., 2004}; ^{Watson, 2010}).

En México el águila real es importante debido a su valor cultural por ser un símbolo patrio (^{Leal et al., 2017}), y biológico por regular las poblaciones de sus presas (^{Donázar et al., 2016}). Se encuentra listada en la NOM-059-SEMARNAT-2010 en la categoría de amenazada (^{DOF, 2010}), y existe escasa información científica publicada sobre su ecología y biología en nuestro país (^{Rodríguez-Estrella, 2002}). En Janos, Chihuahua (MX), existe una población de águilas reales reproductoras que usan sitios para anidar, se espera, que los sitios seleccionados presenten atributos específicos que los hagan elegibles por las águilas; como paredes de roca altas, fuerte irregularidad topográfica (rugosidad del terreno) y amplia distancia a perturbaciones de origen antrópico.

Por lo cual, el objetivo de este estudio es identificar las características específicas del hábitat que se asocian a la nidificación del águila real dentro del municipio de Janos, Chihuahua.

Materiales y métodos

Área de estudio. El estudio se llevó a cabo en el municipio de Janos (Fig. 1), que se encuentra en el extremo noroeste del estado de Chihuahua con una extensión de 7,426.36 km² (^{SGGE, 2019}). La topografía en Janos presenta pendientes menores al 5 %, que limita con la Sierra Madre Occidental, presentando rangos de altitud que van desde los 1,200 a 2,700 msnm (^{CONANP, 2013}). El clima predominante en Janos es seco desértico y árido templado, teniendo de 200 a 500 mm anuales de precipitación (^{Rzedowski, 2006}; ^{CONANP, 2013}) con veranos calientes, lluvias en abril y agosto, temperatura media anual de 15.7 °C, con una media de 6.0 °C en enero y una media de 26.1 °C en junio, llegando a existir inviernos de -15 ºC y veranos de 50 ºC (^{Rzedowski, 2006}; ^{CONANP, 2013}).

Figura 1 Área de estudio, municipio de Janos, Chihuahua, México, y tipos de vegetación. 

Janos cuenta con tres tipos principales de vegetación (Fig. 1): pastizales en conjunto de grandes extensiones de matorrales en las zonas bajas y zonas boscosas en la parte de la Sierra Madre Occidental (^{Rzedowski, 2006}). La fauna está representada por nueve especies de anfibios y 35 de reptiles, por ejemplo, Anaxyrus debilis y Crotalus sp., (^{Santos-Barrera et al., 2008}), 227 de aves (^{Manzano-Fischer et al., 2006}) y 74 especies de mamíferos como el bisonte americano (Bison bison), el perro llanero de cola negra (Cynomys ludovicianus) y la liebre de cola negra (Lepus californicus) (^{Pacheco et al., 2000}). El municipio presenta como actividades humanas principales la ganadería y la agricultura extensiva e intensiva, lo que ha disminuido la capacidad de carga del sistema (^{Pool, 2014}).

Localización de nidos y sitios sin nido. Se realizaron dos o tres caminatas por día en las zonas montañosas (dependiendo de la extensión y características topográficas de cada predio) en cuatro salidas de campo con duración de 10 días durante la temporada reproductiva del águila (diciembre a mayo de 2021 y 2022); con ayuda de binoculares (Nikon A211, Nikon Corp, Japón) y telescopio (Tasco Word class, Tasco Corp. USA) se identificaron todos los nidos, así como a las aves para confirmar la presencia de la especie (^{Collopy, 1983}; ^{Bird & Bildstein, 2007}). De igual forma, se ubicaron en zonas cercanas (misma montaña) o alejadas (distinta montaña), sitios que presentaron paredes de roca semejantes a los lugares donde sí hay nidos y con espacios donde las aves podrían nidificar, pero sin estas estructuras (^{González et al., 1992}; ^{Gil-Sanchéz et al., 1996}; ^{Barrientos & Arroyo, 2014}). Todos los sitios con o sin nidos fueron geoposicionados con un GPS (Garmin Etrex 10, Garmin Ltd. USA); los nidos dentro de la estructura (nido) y los sitios sin nido en la base de la pared de roca. Debido a que es una especie prioritaria en el país se evitó poner los puntos en mapas y coordenadas, sin embargo, la información sobre el geoposicionamiento fue proporcionada a las autoridades correspondientes en el informe del permiso de colecta.

Características del hábitat. Un total de 15 variables (Cuadro 1) se consideraron en este estudio. A nivel de los sitios se tomaron los datos que corresponde a la altura de la pared de roca medida desde la base (telémetro, Bushnell scout, Bushnell Corp, USA), la orientación de la pared (brújula estándar, genérica). A nivel de territorio (buffer 3.2 km) variables como, por ejemplo: cobertura vegetal y densidad de presas; finalmente a nivel de paisaje (buffer 12 km), variables que corresponden a características relacionadas a distancia de los sitios con respecto a estructuras o activadas de origen antrópico. Las variables a nivel de paisaje fueron calculadas con el sistema de información geográfica (SIG) ArcGIS 3.1 (ESRI Inc.) y los datos necesarios (archivo shapefile) se descargaron de bases de datos del portal del Instituto Nacional de Estadística y Geografía (INEGI) y la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO) que representan: carreteras, caminos de terracería, tendidos eléctricos de alta tensión, áreas de cultivos y viviendas, todos obtenidos en la proyección Cónica de Lambert y misma escala (1:100,000). Se cargaron las capas en el SIG y recortaron tomando como margen el área de estudio (municipio de Janos, Chihuahua, México) para realizar las mediciones basadas en el geoposicionamiento de los sitios. Las variables de cobertura vegetal (variable 4) y densidad de presas (Lagomorfos, variable 5) fueron medidas a nivel de territorio o paisaje dependiendo del acceso y características topográficas de cada predio. Las variables de nivel de territorio o paisaje no son estrictamente de cada nivel, dependiendo de la configuración (localización en el municipio) de cada territorio, fueron medidas en nivel paisaje las de nivel de territorio, así como de nivel de territorio en el nivel de paisaje.

Para la cobertura vegetal, inicialmente (a nivel de paisaje) se realizó un transecto de 300 m de largo por dos de ancho cercano a un área perturbada, debido a que es donde se encuentra la mayor riqueza de especies por la acción humana (^{Bautista-Bello et al., 2019}), con ello se generó una curva de acumulación de especies. Basados en la curva inicial, se definió el largo (un total de 150 m por territorio) de los transectos para los territorios, los cuales fueron dispuestos en las áreas con mayor vegetación visible, de esta forma la distancia recorrida cubrió la mayoría de las especies vegetales en los sitios, dentro de estos transectos fue medida la cobertura vegetal para el análisis. Se consideraron solo los matorrales debido a que provén la cobertura a las presas potenciales del águila real, principalmente liebres y conejos (^{Desmond, 2004}). Se realizaron tres transectos por territorio de anidación y sitio sin nido de 50 m de largo por 10 m de ancho, se midió con una cinta métrica la cobertura (diámetro 1 y diámetro 2) de cada planta dentro del transecto (^{Mostacedo & Fredericksen, 2000}), el arreglo de los transectos fue dirigido a las áreas con mayor vegetación o en áreas conocidas de forrajeo de las aves.

Respecto a la densidad de Lagomorfos, se realizaron conteos de presas aplicando el método de transectos en todos los sitios, específicamente en el área circundante a las paredes de roca o donde se conoce que es un coto de caza (^{Ballesteros, 2000}; ^{Codesido & Bilenca, 2000}; ^{De León-Girón, 2017}). Se trazaron dos transectos de 1.0 km de largo, el cual se recorrió caminando y se hicieron los conteos de presas (visualmente) y se midió la distancia respecto a la línea del transecto (telémetro) a cada lado (^{De León-Girón, 2017}). El horario de esta actividad se realizó al amanecer o atardecer debido a que es el momento de mayor actividad de lagomorfos (^{Ruíz-Campos & Guevara-Carrizales, 2014}).

Análisis estadísticos. Se realizaron análisis descriptivos a las 15 variables (sitios con nido y sitios sin nido) obteniendo las medias, Error Estándar (EE) y la diferencia entre los conjuntos de datos; para ello se aplicaron comparaciones estadísticas paramétricas (t Student) o no paramétricas (U Mann-Whitney-Wilcoxon) según se cumplieron los supuestos de normalidad.

Para la estimación de la densidad de presas (datos de conteos de presas y su distancia), se utilizó la librería de Distance para R (versión 4.0.0, R Core Team, 2016), la cual utiliza la ecuación basada en el número de animales detectados por la función probabilística de densidad a cero metros de distancia, entre el largo total de transecto (^{Burnham et al., 1980}; ^{Buckland et al., 1993}); en el caso de la cobertura vegetal, se calculó con la sumatoria de las áreas de las plantas dentro del transecto entre el área total muestreada por cien (^{Mostacedo & Fredericksen, 2000}).

Para definir las variables de importancia para la anidación de las águilas reales, se realizaron Modelos Lineales Generalizados (GLM) binomiales (^{Burnham & Anderson, 2002}; ^{Dunn & Smyth, 2018}), usando como variable de respuesta la presencia y ausencia de nidos, y como variables predictoras las características del hábitat resumidas en el Cuadro 1 utilizando el programa R.

Para seleccionar el modelo más parsimonioso, se eliminaron las variables con menor significancia en los modelos, reteniendo el modelo con la máxima desviación explicativa, para lo que se aplicó el criterio de Akaike para tamaño de muestras pequeñas (AICc) (^{Burnham & Anderson, 2002}; ^{Burnham et al., 2011}) y para evaluar el modelo se utilizó la prueba de Hosmer-Lemeshow, una matriz de confusión y el área bajo la curva (^{Hosmer et al., 2013}).

Resultados

Se ubicaron 15 sitios de anidación y 16 sitios sin nidos. Solo existió diferencia estadistícamente significativa en la altura de las paredes de roca (variable 2) con un valor p = 0.0030 en la prueba de U Mann-Whitney-Wilcoxon (Cuadro 2).

Se realizaron 110 modelos, incluido el modelo con todas las variables predictoras presentando el número más alto de AICc (62). El mejor modelo basado en criterio de Akaike (AICc = 20.60) fue el modelo con las variables de altura de pared y la irregularidad topográfica o rugosidad del terreno (var 14), siendo solo está significativa (p < 0.05) (Cuadro 3).

El mejor modelo presenta una devianza residual de 13.711 (devianza nula 42.943), explicando el 68 % de la variabilidad de los datos. Los coeficientes del modelo (Cuadro 4) y razón de momios muestran que hay mayor probabilidad de anidación cuando aumenta la rugosidad del terreno y cuando disminuye la altura de pared.

La prueba de Hosmer-Lemeshow demostró un buen ajuste del modelo (Chi² = 6.97, g.l. = 8, p = 0.53) y presenta un área bajo la curva de 0.95, siendo la predicción del modelo del 90 %.

Las variables bióticas de densidad de presas y cobertura vegetal no fueron diferentes entre los conjuntos de datos (Cuadro 2) y tampoco aparecieron en los mejores modelos candidatos (Cuadro 3).

Discusión

La selección de un sitio para anidar por parte de las águilas reales que se reproducen en Janos Chihuahua está dada por la rugosidad del terreno y la altura de las paredes de roca con un 90 % de probabilidad, cumpliéndose parcialmente la hipótesis plateada, debido a que solo fueron dos variables los atributos de importancia para la selección de sitios de anidación y no siendo significativas en ningún modelo las variables relacionadas a actividades antrópicas. El resultado general es similar a lo observado en España con el águila real, en donde la selección de sitios de anidación también está dada por las características topográficas (pendiente y altitud), encontradas en su mejor modelo (^{López-López et al., 2007}). En el sur de Nevada, EUA, la elevación, pendiente, distancia a caminos y distancia a cuerpos de agua, son las variables que explican mejor la selección de sitios de anidación del águila real (^{Weber, 2015}). Los datos y resultados no son exactamente comparables, con el presente estudio y los anteriores comentados por la diferencia en la configuración geográfica de cada área de estudio, variables usadas, escalas y metodologías usadas; ya que los autores usan diferentes combinaciones de variables, número de variables, así como en la forma de recabar los datos (campo y/o SIG), si se coincide en que los aspectos de la topografía son los factores abióticos relacionados directamente con la selección de estos lugares por parte de las águilas para construir sus nidos.

De igual manera, y solo por comparación por el tamaño, la dieta de las especies o por la tendencia rupícola, los resultados del mejor modelo son similares respecto a otras especies de rapaces; por ejemplo se ha reportado que la selección de los sitios de anidación del águila imperial española (Aquila adalberti) está dada por la distancia a carreteras y la rugosidad del terreno (^{González et al., 1992}); el águila perdicera (Hieraaetus fasciatus) en Granda (España) selecciona sus sitios basada en la distancia al centro urbano más cercano y la rugosidad del terreno (^{Gil-Sánchez et al., 1996}), y lo reportado también para el águila perdicera (Hieraaetus fasciatus) en el Sureste de España, que selecciona los sitios basada en la altura de las paredes de roca y la pendiente (^{Ontiveros, 1999}).

Los aspectos de la topografía (rugosidad, pendiente y altura) que seleccionan las aves podrían estar relacionados a la alta sensibilidad de la especie a la perturbación (^{Watson, 2010}; ^{Steenhof et al., 2014}; ^{Djorgova et al., 2021}), por lo que buscan lugares inaccesibles que les otorguen menor riesgo al momento de anidar, presentándose un comportamiento semejante en grandes águilas como la Aquila adalberti (^{González et al., 1992}; ^{Bisson et al., 2002}), Hieraaetus fasciatus (^{Gil-Sánchez et al., 1996}; ^{Ontiveros, 1999}) y la Haliaeetus leucocephalus (^{Smith et al., 2017}), debido a que las perturbaciones cercanas a los sitios de anidación puede traer repercusiones al éxito reproductivo (^{Steenhof et al., 2014}; ^{Spaul & Heath, 2016}) y a que la mayoría de características del hábitat que están relacionadas con estructuras o actividades de origen antrópico, pueden significar algún riesgo para el águila real (^{Watson, 2010}).

También se debe tener en cuenta que en la presente investigación se realizó el primer acercamiento en México para determinar qué características físicas (abióticas) y dos componentes bióticos del hábitat adyacente a los sitios de anidación del águila real, variables que los hacen elegibles para la construcción de nidos, siendo importantes los componentes abióticos (altura de la pared y rugosidad del terreno), sin embargo, en el trabajo no se consideraron variables climatológicas que también son importantes para la anidación y el éxito reproductivo del águila real (^{Kochert et al., 2019}; ^{Henderson et al., 2021}), en especial a una escala microclimática, ya que podrían ser igual o de mayor importancia para las aves rupícolas, como para las aves que anidan en el suelo (^{Carroll et al., 2020}). Por lo anterior, la combinación de información del presente estudio con aspectos de microclima en el nido, nos conduciría de mejor forma a entender los factores que llevan al águila real a elegir un sitio para construir su nido y reproducirse.

Por último, las variables bióticas de densidad de presas y cobertura vegetal no fueron atributos importantes para la selección de sitios de anidación del águila real en Janos, siendo un resultado similar a lo reportado en otras aves rapaces, probablemente la cobertura vegetal y la densidad de presas están más relacionadas entre sí que la selección de sitios (^{Gil-Sánchez et al., 1996}; ^{González et al., 1992}; ^{Bisson et al., 2002}; ^{López-López et al., 2007}), ya que el águila puede desplazarse grandes distancias en busca de alimento (^{Watson, 2010}; ^{Miller et al., 2017}). La información aquí presentada sobre la selección de sitios de anidación del águila real en Janos, contribuye al conocimiento de la especie y podría apoyar el manejo de las áreas con las características examinadas, dando bases científicas sólidas que ayuden a dirigir las acciones de conservación y los recursos que conlleven a la permanencia de la especie en la región.