Artículos

 

Efecto del dinoflagelado tóxico Gymnodinium catenatum sobre el consumo, la producción de huevos y la tasa de eclosión del copépodo Acartia clausi

 

Effect of the toxic dinoflagellate Gymnodinium catenatum on the grazing, egg production, and hatching success of the copepod Acartia clausi

 

Ricardo Palomares-García^1*, José Bustillos-Guzmán², Christine J Band-Schmidt¹, David López-Cortés² y Bernd Luckas³

 

¹ Departamento de Plancton y Ecología Marina, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas-IPN, Apartado postal 592, La Paz, BCS, México. * E-mail: rpalomar@ipn.mx

² Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, Apartado postal 128, La Paz CP 23090, BCS, México.

³ Department of Food Chemistry, Faculty of Biology and Pharmacy, Friedrich-Schiller University, Dornburgerstra 25, 07743 Jena, Germany.

 

Recibido en noviembre de 2004;
aceptado en octubre de 2005.

 

Resumen

En este estudio se analiza la influencia de Gymnodinium catenatum Graham sobre la reproducción del copépodo Acartia clausi Giesbrecht. Se seleccionaron hembras maduras de A. clausi y se alimentaron con una mezcla de fitoplancton natural y G. catenatum en proporciones de 100:0%, 75:25%, 50:50%, 25:75% y 0:100%, respectivamente. Se evaluó el tipo y concentración de toxinas en la cepa de G. catenatum utilizada. No se detectaron efectos adversos ni parálisis de los copépodos alimentados con el dinoflagelado tóxico. La ingestión y la tasa de producción de huevos fueron mayores en el cultivo puro alimentado exclusivamente con el dinoflagelado G. catenatum. No se detectó una diferencia significativa en el porcentaje de eclosión y éste siempre se mantuvo por arriba del 90%. Acartia clausi es la especie más ampliamente distribuida en Bahía Concepción y nuestros resultados indican que es capaz de alimentarse con este tipo de dinoflagelados tóxicos, a tasas similares o aún mayores a las que se alimenta del fitoplancton natural. Por lo anterior, A. clausi podría jugar un papel preponderante en el control de la aparición de las mareas rojas en Bahía Concepción.

Palabras clave: toxinas PSP, dinoflagelados, copépodos, Bahía Concepción.

 

Abstract

The influence of the toxic dinoflagellate Gymnodinium catenatum Graham on the reproductive response of the calanoid copepod Acartia clausi Giesbrecht was examined. Mature females of A. clausi were selected and fed a mixture of natural phytoplankton and G. catenatum in nominal ratios of 100:0%, 75:25%, 50:50%, 25:75%, and 0:100%, respectively. The concentration and type of toxins of the G. catenatum strain used were evaluated. The ingestion of G. catenatum did not produce either adverse effects nor incapacitation of A. clausi. Ingestion and egg production rates were not diminished by G. catenatum and were highest at the 0:100% ratio. Egg hatching rates were similar (>90%) for all diets. Acartia clausi is an ubiquitous copepod in Concepción Bay (Baja California Sur, Mexico), and our results indicate that it was able to feed on this toxic dinoflagellate at rates similar or higher than those at which it feeds on natural phytoplankton; therefore, A. clausi could play a key role in controlling the occurrence of red tides in Concepción Bay.

Key words: PSP toxins, dinoflagellate, copepod, Concepción Bay.

 

Introducción

El conocimiento de la aparición de mareas rojas en México se remonta a más de dos siglos (Cortés-Altamirano 1987). En el Golfo de California son comunes este tipo de eventos, y a lo largo de la costa peninsular se ha documentado la presencia recurrente de mareas rojas producidas por especies no tóxicas (Morquecho-Escamilla et al. 2000, Gárate-Lizárraga et al. 2001). Durante el otoño e invierno en Bahía Concepción, en el Golfo de California, son frecuentes las proliferaciones de Noctiluca scintillans, pero durante la época fría (invierno y primavera) se ha detectado la presencia de algunos productores de toxinas paralizantes (ó PSP, por sus siglas en inglés) como Gymnodinium catenatum y Alexandrium catenella (Verdugo-Díaz 1997, Gárate-Lizárraga et al. 2001, Góngora-González 2001). En los meses comprendidos entre marzo y agosto se ha documentado la presencia de toxinas paralizantes asociadas con la presencia de G. catenatum, en muestras de fitoplancton de red y de almejas (Mee et al. 1986, Gárate-Lizárraga et al. 2002, Band-Schmidt et al. 2005).

Por su abundancia el grupo de los copépodos es uno de los principales consumidores de fitoplancton y por tanto, estos organismos son potenciales consumidores de las especies de dinoflagelados que producen toxinas (Turner y Tester 1997). En Bahía Concepción, el copépodo calanoide Acartia clausi es la especie dominante y generalmente representa más del 50% de la comunidad de copépodos a lo largo del año, alcanzando su máxima abundancia a finales del invierno (Palomares-García et al. 2002). Esto implica que existe una coincidencia entre los máximos de abundancia de esta especie y una mayor presencia de dinoflagelados en particular de la especie productora de toxinas PSP G. catenatum. Con objeto de explorar si esta coincidencia en los máximos poblacionales de ambas especies pudiera traducirse en una presión de pastoreo y un probable control del copépodo sobre G. catenatum, se diseñó un experimento para probar si A. clausi era capaz de consumir este dinoflagelado y si la ingestión de las toxinas produciría cambios en su tasa de mortalidad, producción de huevos y el porcentaje de eclosión de los mismos.

 

Material y métodos

Cultivo de fitoplancton

Las cepas utilizadas fueron aisladas a partir de material recolectado en Bahía Concepción (Band-Schmidt et al. 2004) y cultivado en el laboratorio de cultivo de algas de CIBNOR (Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste). Entre 16 posibles, se seleccionó la cepa GCCV-14 para ser utilizada en estos experimentos debido su alto contenido de toxinas, 60.3 pgSTX equivalentes cél^-1 (Band-Schmidt et al. 2004). Esta cepa fue cultivada en frascos de 2 L utilizando medio marino f/2 modificado (Guillard 1975). Se le adicionó H₂SeO₃ (10^-8 M), y se redujo la concentración de CuSO₄ a 10^-8 M (Anderson et al. 1984). Los cultivos se mantuvieron en condiciones controladas, a una salinidad de 33-34 ups y 20 ± 1°C de temperatura, con un régimen de iluminación de 12:12 h de luz/obscuridad utilizando una iluminación de 150 μE m^-2 s^-1. Los cultivos fueron cosechados en la fase de crecimiento exponencial y se tomaron muestras de 10 mL del cultivo puro para evaluar el contenido de toxinas.

La extracción de toxinas se llevó a cabo mediante el filtrado de 10 mL del cultivo de G. catenatum en filtros GF/F, a los cuales se adicionó 1 mL de ácido acético (0.03 N), para después someterlos a sonicación (35 KHz) por 5 min en un baño con hielo, centrifugando a 1008.9 g por otros 5 min en una centrífuga refrigerada, para luego filtrar el sobrenadante con un filtro desechable (0.45 μm). Posteriormente se hidrolizó una alícuota de 150 μL del extracto clarificado con 37 μL de HCl (1M). Finalmente se analizaron 10 μL de ambos extractos (con y sin hidrólisis) en un cromatógrafo de líquidos (HPLC). Las toxinas se separaron por cromatografía de líquidos y se detectaron por fluorescencia de acuerdo con Hummert et al. (1997) y Yu et al. (1998).

 

Experimentos de pastoreo, producción de huevos y éxito de eclosión

Se llevaron a cabo dos experimentos, uno en diciembre de 2001 y otro en marzo de 2002. En ambos la temperatura media fue similar y varió en un intervalo de 19 a 20°C en diciembre y de 20 a 21°C en marzo.

El zooplancton fue recolectado utilizando una red de 333 μm de luz de malla, haciendo arrastres superficiales en la región central de Bahía Concepción. El zooplancton recolectado se transfirió a hieleras con agua filtrada del lugar y éstas fueron transportadas al laboratorio, para después separar a los copépodos utilizando un microscopio estereoscópico. Los ejemplares utilizados en el experimento se mantuvieron en aclimatación durante 2 h en agua de mar filtrada (GF/F), a la temperatura que fueron recolectados.

En el primer experimento se utilizó una densidad de G. catenatum de 66,000 cél L^-1, mientras que en el segundo experimento la densidad fue de 151,800 cél L^-1. Se utilizaron mezclas de alimento con diferentes proporciones de fitoplancton natural y cultivo de G. catenatum en proporciones de 100:0%, 75:25%, 50:50%, y 0:100% (tres réplicas por tratamiento más dos controles sin copépodos). Se filtró una muestra inicial de cada uno de los frascos experimentales y testigos para el análisis de huellas pigmentarias. Todos los frascos experimentales y testigos fueron incubados por 24 h a la misma temperatura en que fueron recolectados los organismos del medio (21 ± 1°C para diciembre y 22 ± 1°C en marzo). La cantidad de alimento ingerido durante el periodo de incubación se calculó a partir de los cambios observados en las principales huellas pigmentarias, utilizando la siguiente expresión (Frost 1972):

donde Ip = pigmento ingerido, P₀ = concentración del pigmento al tiempo 0 (ng), P_t= concentración del pigmento al final de la incubación (ng), f = cambio relativo del pigmento en los frascos control (P_t /P₀), y n = número de copépodos.

Para los experimentos de producción de huevos y éxito de eclosión, se prepararon mezclas de alimento en las mismas proporciones utilizadas en los experimentos de pastoreo. Se seleccionaron dos hembras saludables para ser incubadas en cada mezcla de alimento en 15 frascos de 250 mL. Se contaron los huevos producidos en cada frasco, se volvieron a incubar por otras 24 h en agua de mar filtrada (GF/F) y al término del periodo de incubación fueron contados de nuevo. El éxito de eclosión se determinó, haciendo un recuento de huevos y nauplios al final del segundo día y comparándolo con los huevos contados durante el primer día.

Con objeto de valorar la calidad alimenticia del fitoplancton natural, se prepararon tres diferentes concentraciones de fitoplancton natural, duplicando y cuadruplicando mediante filtración inversa, la concentración observada en el campo, siguiendo el mismo protocolo utilizado para los experimentos de producción de huevos.

 

Análisis de pigmentos

Las huellas pigmentarias fueron identificadas y cuantifica-das por cromatografía de líquidos, utilizando estándares comerciales y siguiendo el método propuesto por Vidussi et al. (1996). Para la identificación de los principales pigmentos se consideraron los tiempos de retención, las características espectrales de estándares comerciales (Agencia Internacional para determinaciones de ¹⁴C, Dinamarca). La cuantificación se realizó utilizando los factores de respuesta de cada pigmento de acuerdo con Mantoura y Repeta (1997). La peridinina, la fucoxantina, la zeaxantina, y la clorofila b fueron consideradas como huellas pigmentarias de dinoflagelados, diatomeas, cianobacterias y clorofitas, respectivamente (Bustillos-Guzmán et al. 1995, López-Cortés et al. 2003).

 

Análisis estadístico

Con objeto de probar si existía un efecto sobre la producción de huevos del copépodo A. clausi, derivado del consumo de dinoflagelados productores de toxinas PSP, se aplicó un análisis de varianza a los resultados de ambos experimentos, utilizando un nivel de probabilidad de 0.05. Se aplicó además una prueba a posteriori de Tukey-Kramer para probar si las diferencias encontradas entre los diferentes grupos de muestras cumplían con la mínima diferencia significativa con una probabilidad de 0.05 (Sokal y Rohlf 1981).

 

Resultados

El contenido y tipo de toxinas de G. catenatum fue el mismo en ambos periodos experimentales (dcSTX = 77 pg cél^-1; dcGTX2 = 104 pg cél^-1; dcGTX3 = 35 pg cél^-1; C1 = 152 pg cél^-1; C2 = 38 pg cél^-1), registrándose un grado de toxicidad total de 63 pgSTXeq. cél^-1. Se observaron altas concentraciones de toxinas sulfocarbamoiladas (C1 y C2) y decarbamoiladas (dc STX, dcGTX2 y dcGTX3), características de las poblaciones de G catenatum en el área (Band-Schmidt et al. 2005). En ambos experimentos el fitoplancton del medio mostró una composición pigmentaria semejante, aunque el contenido de peridinina (dinoflagelados) y clorofila b (clorofi-tas) fue mayor en el primer experimento, en tanto que la fucoxantina (diatomeas) y la zeaxantina (cianobacterias) fueron las huellas pigmentarias más abundantes en el segundo experimento (tabla 1). La mortalidad de copépodos fue baja en ambos experimentos, observándose un solo ejemplar muerto por experimento (este frasco no fue considerado en el análisis).

Aunque la densidad de G. catenatum en el segundo experimento fue 2.3 veces superior a la del primer experimento, en ambos casos se observó una relación lineal entre el consumo y la concentración de alimento ofrecido (fig. 1a), los copépodos consumieron en proporción con la peridinina disponible en ambos casos (fig. 1b). Lo anterior también se observó con la fucoxantina (fig. 1c). En cambio, el consumo de clorofila b fue más variable (fig. 1d). En ambos experimentos la concentración de la zeaxantina se incremento (datos no mostrados), sugiriendo que este grupo no fue consumido por A. clausi.

La producción de huevos fue menor en los experimentos control (en los que se suministró fitoplancton natural) para ambos experimentos. Aunque la tendencia fue similar (fig. 2), en el primer experimento se observaron menor variabilidad y diferencias significativas entre los controles y las mezclas con G. catenatum (prueba a posteriori de Tukey-Kramer, P < 0.05), en tanto que en el segundo experimento no se observaron diferencias significativas entre las concentraciones menores de G. catenatum y los controles alimentados con fitoplancton natural (prueba a posteriori de Tukey-Kramer, P < 0.05). No obstante, en ambos experimentos el promedio de huevos producidos aumentó conforme se incremento la proporción de G. catenatum, siendo máximo cuando este dinoflagelado fue la única presa disponible. Esto podría ser indicativo de una mejor calidad nutricional del dinoflagelado con respecto al fitoplancton natural. Esta idea se refuerza cuando se compara el promedio de huevos producido en los experimentos con una concentración mayor de fitoplancton natural y se observa que no hay diferencias significativas (4.5 ± 1.3 huevos copépodo^-1 y 4.7 ± 1.2 huevos copépodo^-1, respectivamente).

La producción de huevos con cada una de las mezclas de alimento fue muy similar en los dos experimentos; sin embargo, la variabilidad observada en el segundo experimento, con mayor concentración de dinoflagelados, fue más alta. De hecho, cuando comparamos la concentración de peridinina ingerida durante cada experimento, observamos que la cantidad ingerida es superior en el segundo experimento, pero no se obtiene un correspondiente incremento en la producción de huevos (fig. 3). En otras palabras, A. clausi ingiere más dinoflagelados, pero no produce más huevos.

No se observó un efecto sobre el éxito de eclosión debido al consumo de toxinas, ya que éste fue superior a 90% con las diferentes mezclas de alimento probadas (prueba de Tukey-Kramer, P > 0.05), y no se observaron copépodos o nauplios muertos en los experimentos de producción de huevos y eclosión de huevos.

 

Discusión

Diversos estudios encuentran grandes diferencias en la respuesta al consumo de algas tóxicas por parte del zooplancton. Algunas especies sufren mortalidades elevadas, mientras que otras son capaces de ingerirlas y utilizarlas sin sufrir efectos deletéreos aparentes (Turner y Tester 1997, Teegarden 1999, Guisande et al. 2002). Colin y Dam (2002a) indican que estos efectos pueden variar en función del tipo de toxina y la capacidad de evadir o tolerar la ingesta de la especie tóxica. Considerando que la mortalidad experimental observada fue despreciable, podemos afirmar que el copépodo calanoide dominante en Bahía Concepción es capaz de ingerir al dinofla-gelado productor de toxinas PSP G. catenatum (cepa GCCV14) y podría ser un depredador potencial relevante en el medio natural. Acartia clausi no mostró efectos adversos en la fecundidad, tasa de eclosión, ni en la mortalidad, en el corto plazo. Lo anterior coincide con lo observado por Dutz (1998) y Frangópulos et al. (2000), quienes encuentran que A. clausi puede eliminar hasta 44% de la ingesta diaria de toxinas y derivar alrededor de sólo 1% de estas hacia los huevos (Guisande et al. 2002). En cambio, Frangópulos et al. (2000) observaron un efecto negativo sobre la fecundidad y la producción de huevos en A. clausi, cuando es alimentado durante varios días con el dinoflagelado productor de toxinas PSP Alexandrium minimum, y sugieren que esta especie podría tener un umbral en su capacidad de asimilación de toxinas. Esto puede deberse a que al ingerir células con un mayor contenido de toxinas, parte de la energía obtenida es derivada a metabolizar o eliminar la toxina y por tanto queda una menor cantidad de energía para la producción de huevos (Dutz 1998). Esta idea es apoyada por nuestros resultados, que muestran una producción de huevos muy semejante en ambos experimentos a pesar de que el copépodo ingirió una mayor cantidad de G. catenatum en el segundo experimento. Por otro lado, el tipo de toxinas puede variar entre especies y aún dentro de las mismas cepas de la misma especie (Colin y Dam 2002a, Band-Schmidt et al. 2004), de ahí que la respuesta de los heterótrofos a la ingesta de una determinada especie tóxica es difícil de predecir o comparar (Turner et al. 1998) cuando se utilizan especies o cepas distintas. La cepa GCCV14 contiene sólo toxinas decarba-moiladas (dcGTX2 y dcGTX3), y sulfocarbamoiladas (tipo C), consideradas como de toxicidad moderada a baja, respectivamente. En contraste la cepa de A. minimum utilizada por Guisande et al. (2002) contenía elevadas concentraciones de toxinas carbamoiladas (más de 90% fueron GTX1 y GTX4), que tienen una toxicidad similar a la de la saxitoxina. La toxicidad total media del dinoflagelado G. catenatum es variable (Holmes et al. 2002, Méndez y Ferrari 2002, Band-Schmidt et al. 2004) y fluctúa entre 9.8 y 22.7 pgSTX eq. cél^-1, y es mucho mayor a la de las especies de Alexandrium utilizadas en los experimentos de pastoreo con la misma especie de copépodo (Acartia clausi) (Dutz 1998, Frangopulos et al. 2000, Guisande et al. 2002). Esto sugiere que la toxicidad total y el tipo de toxinas son las principales fuentes de variabilidad en las respuestas observadas ante el consumo de especies productoras de toxinas paralizantes (Huntley et al. 1986).

Desde una perspectiva ecológica, nuestros resultados son relevantes porque éste es el primer estudio realizado con especies que se distribuyen en aguas del Golfo de California y con la cepa de G. catenatum, la de más alto contenido de toxinas de un total de 16 aisladas en Bahía Concepción (Band-Schmidt et al. 2004). Por tanto, es razonable suponer que ninguna de las cepas de G. catenatum pudiera tener un efecto adverso sobre la mortalidad, la producción de huevos y el éxito de eclosión de A. clausi en el corto plazo. En Bahía Concepción coexisten permanentemente el dinoflagelado tóxico G. catenatum y el copépodo A. clausi, y dada la abundancia de este último, nuestros resultados sugieren que el pastoreo de este copépodo podría jugar un papel relevante en el control de las poblaciones de G. catenatum y otros dinoflagelados. Esta hipótesis se apoya en la capacidad del copépodo para utilizar la gran calidad nutritiva del dinoflagelado (White 1981, Colin y Dam 2002b) sin presentar efectos adversos, dentro de ciertos límites. Cuando esta capacidad es rebasada y el gasto energético necesario para eliminar la toxina es superior a la ganancia obtenida por su consumo (Colin y Dam 2002b), puede volverse más selectivo y aprovechar el alimento alternativo que proporcionan otras microalgas. Lo anterior concuerda con las bajas densidades poblacionales de G. catenatum en la época invernal (<1000 cél L^-1; Gárate-Lizárraga et al., datos no publicados), cuando A. clausi alcanza su máxima abundancia (>45,000 org 100 m³), y con sus altas densidades durante el periodo de transición hidrográfica (Gárate-Lizarraga et al. 2004, Morquecho-Escamilla y Lechuga-Devéze 2004).

 

Agradecimientos

Los autores agradecen el apoyo logístico y financiero al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT, beca 144384 a CJB-S, y proyectos R33598-B, 33684-V, 37560-V y CONACYT-DLH), al equipo de traducción del Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste (CIBNOR) por la edición al manuscrito en inglés. Se agradece también a los revisores anónimos por sus comentarios y sugerencias al manuscrito. Esta investigación fue apoyada por recursos institucionales del CIBNOR (proyectos AYCG-8, PC3.2 y PC3.3). El autor RPG es becario de la Comisión de Operación y Fomento Actividades Académicas (COFAA) y Estímulo al Desempeño en Investigación (EDI).

 

Referencias

Anderson DM, Kulis DM, Binder BJ. 1984. Sexuality and cyst formation in the dinoflagellate Gonyaulax tamarensis: Cyst yield in batch cultures. J. Phycol. 20: 418-425.         [ Links ]

Band-Schmidt CJ, Morquecho CH, Lechuga-Devéze CH, Anderson DM. 2004. Effects of growth medium, temperature, salinity and seawater source on the growth of Gymnodinium catenatum (Dinophyceae) from Bahía Concepción, Gulf of California, Mexico. J. Plankton Res. 26: 1459-1470.         [ Links ]

Band-Schmidt CJ, Bustillos-Guzmán J, Gárate-Lizárraga I, Lechuga-Devéze CH, Reinhardt K, Luckas B. 2005. Paralytic shellfish toxin in strains of the dinoflagellate G. catenatum Graham and the scallop Argopecten ventricosus G.B. Sowerby II from Bahía Concepción, Gulf of California, Mexico. J. Harmful Algae, Vol. 4: 21-31.         [ Links ]

Bustillos-Guzmán B, Claustre H, Marty JC. 1995. Specific phytoplankton signaturas and their relationship to hydrographic conditions in the coastal northwestern Mediterranean Sea. Mar. Ecol. Prog. Ser. 124: 247-258.         [ Links ]

Colin SP, Dam HG. 2002a. Latitudinal differentiation in the effects of the toxic dinoflagellate Alexandrium spp. on the feeding and reproduction of populations of the copepod Acartia hudsonica. J. Harmful Algae 1: 113-125.         [ Links ]

Colin SP, Dam HG. 2002b. Testing for toxic effects of prey on zooplankton using sole versus mixed diets. Limnol. Oceanogr. 47: 1430-1437.         [ Links ]

Cortés-Altamirano R. 1987. Observaciones de mareas rojas en la Bahía de Mazatlán, Sinaloa, México. Cienc. Mar. 13(4): 1-19.         [ Links ]

Dutz J. 1998. Repression of fecundity in neritic copepod Acartia clausi exposed to the toxic dinoflagellate Alexandrium lucitanicum: Relationship between feeding and egg production. Mar. Ecol. Prog. Ser. 175: 97-107.         [ Links ]

Frangópulos MC, Guisande C, Maneiro I, Rivero I, Franco J. 2000. Short- and long-term effects of the toxic dinoflagellate Alexandrium minutum on the copepod Acartia clausi. Mar. Ecol. Prog. Ser. 203: 161-169.         [ Links ]

Frost BW. 1972. Effect of size and concentration of food particles in the feeding behavior of the marine planktonic copepod Calanus pacificus. Limnol. Oceanogr. 17: 805-815.         [ Links ]

Gárate-Lizárraga I, Hernández-Orozco ML, Band-Schmidt CJ, Serrano-Casillas G. 2001. Red tides along the coasts of Baja California Sur, Mexico (1984 to 2001). Oceanides 16: 127-134.         [ Links ]

Gárate-Lizárraga I, Bustillos-Guzmán J, Alonso-Rodríguez R. 2002. Distribution of G. catenatum Graham, in coastal waters of Mexico. Harmful Algae News 23: 1-2.         [ Links ]

Gárate-Lizarraga I, Bustillos-Guzmán JJ, Alonso-Rodríguez R, Luckas B. 2004. Comparative paralytic shellfish toxin profiles in two marine bivalves during outbreaks of Gymnodinium catenatum (Dinophyceae) in the Gulf of California. Mar. Poll. Bull. 48 : 378-402.         [ Links ]

Góngora-González DT. 2001. Estructura microfitoplanctónica y condiciones hidrológicas relacionadas con la presencia de dinoflagelados tóxicos en Bahía Concepción, Baja California Sur, BCS, México. Tesis de licenciatura, Universidad Autónoma de Baja California Sur, México, 52 pp.         [ Links ]

Guillard RRL. 1975. Culture of phytoplankton for feeding marine invertebrates. In: Smith LW, Chanley MH (eds.), Culture of Marine Animals. Plenum, New York, pp. 26-60.         [ Links ]

Guisande C, Frangopulus M, Carotenuto Y, Maneiro I, Riveiro I, Vergara R. 2002. Fate of paralytic shellfish poisoning toxins ingested by the copepod Acartia clausi. Mar. Ecol. Prog. Ser. 240: 105-115.         [ Links ]

Holmes MJ, Bolch CJS, Green DH, Cembella AD, Ming-Teo SL 2002. Singapore isolates of the dinoflagellate G. catenatum (Dinophyceae) produce a unique profile of paralytic shellfish poisoning toxins. J. Phycol. 38: 96-106.         [ Links ]

Huntley ME, Sikes P, Rhoan S, Martin V. 1986. Chemically mediated rejection of the dinoflagellate prey of the copepod Calanus pacificus and Paracalanus parvus: Mechanisms, occurrence, significance. Mar. Ecol. Prog. Ser. 28: 105-120.         [ Links ]

Hummert C, Ritscher M, Reinhardt K, Luckas B. 1997. Analysis of the characteristic PSP profiles of Pyrodinium bahamense and several strains of Alexandrium by HPLC based on ion-pair chromatographic separation, post-column oxidation, and fluorescence detection. Chromatographia 45: 312-316.         [ Links ]

López-Cortés DJ, Bustillos-Guzmán J, Gárate-Lizárraga I, Hernández-Sandoval FE, Murillo-Murillo I. 2003. Phytoplankton biomasses and hydrographic conditions during El Niño 19971998 in Bahía Concepción, Gulf of California, Mexico. Geofís. Int. 42: 495-504.         [ Links ]

Mantoura RFC, Repeta D. 1997. Calibration methods for HPLC. In: Jeffrey SW, Mantoura RFC, Wright SW (eds.), Phytoplankton Pigments in Oceanography: Guidelines to Modern Methods. UNESCO Publ., Paris, pp. 407-428.         [ Links ]

Mee LE, Espinosa M, Díaz G. (1986). Paralytic shellfish poisoning with a G. catenatum red tide on the Pacific coast of Mexico. Mar. Environ. Res. 19: 77-92.         [ Links ]

Méndez S, Ferrari G. 2002. Floraciones algales nocivas en Uruguay: Antecedentes, proyectos en curso y revisión de resultados. En: Sar EA, Ferrario ME, Reguera B (eds.), Floraciones Algales Nocivas en el Cono Sur Americano. Instituto Español de Oceanografía, pp. 271-288.         [ Links ]

Morquecho-Escamilla L, Band-Schmidt CJ, Lechuga-Devéze C, Góngora D. 2000. Should Bahía Concepción, Mexico, be a model for harmful algae blooms? Harmful Algae News 20: 12-13.         [ Links ]

Morquecho-Escamilla L, Lechuga-Devéze CH, 2004. Seasonal occurrence of planktonic dinoflagellates and cyst production in relationship to environmental variables in subtropical Bahía Concepción, Gulf of California. Bot. Mar. 47: 313-322.         [ Links ]

Palomares-García JR, Martínez-López A, Gárate-Lizárraga I. 2002. Plankton community changes in Bahía Concepción, Mexico. Oceánides 17: 113-128.         [ Links ]

Sokal RR, Rohlf FJ. 1981. Biometry. WH Freeman, San Francisco. 859 pp.         [ Links ]

Teegarden GJ. 1999. Copepod grazing selection and particle discrimination on the basis of PSP toxic content. Mar. Ecol. Prog. Ser. 181: 163-176.         [ Links ]

Turner JT, Tester PA. 1997. Toxic marine phytoplankton, zooplankton grazers, and pelagic food webs. Limnol. Oceanogr. 42: 12031214.         [ Links ]

Turner JT, Tester PA, Hansen PJ. 1998. Interactions between toxic marine phytoplankton and metazoan and protistan grazers. In: Anderson DM, Cembella AD, Hallegraf GM (eds.), Physiological Ecology of Harmful Algal Blooms. Springer Verlag, Berlin, pp. 453-473.         [ Links ]

Verdugo-Díaz G. 1997. Cambios estacionales del fitoplancton y de la composición bioquímica del material orgánico particulado en Bahía Concepción, BCS. Tesis de maestría, CICIMAR-IPN, México, 100 pp.         [ Links ]

Vidussi F, Claustre H, Bustillos-Guzmán J, Cailleau C, Marty JC. 1996. Determination of chlorophylls and carotenoids of marine phytoplankton: Separation of chlorophyll a from divinyl-chlorophyll a and zeaxanthin from lutein. J. Plankton Res. 18: 2377-2382.         [ Links ]

White AW. 1981. Marine zooplankton can accumulate and retain dinoflagellate toxins and cause fish kills. Limnol. Oceanogr. 26: 103-109.         [ Links ]

Yu RC, Hummert C, Luckas B, Qian P, Zhou MJ. 1998. A modified HPLC method for analysis of PSP toxins in algae and shellfish from China. Chromatographia 48: 671-676.         [ Links ]