Introducción

La retención de CO₂ en el suelo es de gran relevancia, ya que contribuye al equilibrio de los gases de efecto invernadero en la atmósfera (^{Ugas, Calderón, Rivas y Nuñez, 2022}). En función del uso, manejo y cobertura vegetal que tenga el suelo, el carbono orgánico de éste (COS) puede ser considerado como reservorio o fuente de dióxido de carbono (^{González et al., 2011}). Así, los flujos entre el COS y la atmósfera pueden ser positivos mientras emiten CO₂ o negativos por captura de éste.

El CO₂ emitido del suelo a la atmósfera se produce por la mineralización de la materia orgánica que realizan los microorganismos del suelo, la respiración autotrófica de las plantas, procesos catabólicos de las micorrizas, respiración de artrópodos, gusanos y en general la fauna edáfica (^{Hanson, Edwards, Garten y Andrews, 2000}), así como la respiración de los organismos formadores de biocostras del suelo. Las biocostras del suelo son comunidades constituidas por cianobacterias, algas verdes, líquenes, hongos y briofitas en asociación con partículas de suelo. Éstas se distribuyen ampliamente en diversos suelos y en casi todas las comunidades vegetales (^{Castillo y Maestre, 2011a}) especialmente en zonas áridas y semiáridas (^{Belnap y Lange, 2001a}), aunque también es posible encontrarlas en áreas edáficamente secas de zonas templadas (^{Langhans, Storm y Schwave, 2009}) y en zonas polares y alpinas (^{Maestre, Huesca, Zaady, Bautista y Cortina, 2002}). Al igual que las plantas vasculares, las biocostras fijan C atmosférico mediante la fotosíntesis y lo liberan mediante la respiración (^{Belnap y Lange, 2001a}). Además, al ser hábitat de fauna edáfica y microorganismos, las biocostras potencian los flujos del carbono y la transformación de los nutrimentos en el suelo a través de la respiración, la descomposición del mantillo y la mineralización de la materia orgánica (^{Lange, 2001}). Las biocostras pueden duplicar el flujo de CO₂ en comparación con el suelo sin biocostras (^{Sosa et al., 2022}) ya que activan el intercambio de gases en presencia de humedad (^{Belnap y Lange, 2001a}). En un estudio llevado a cabo en el desierto del Kalahari se reporta un aumento en la toma de CO₂ mediante la fotosíntesis de cianobacterias al humedecer la superficie del suelo durante la estación seca. Sin embrago, durante la estación húmeda, cuando el subsuelo estaba húmedo, el humedecer la superficie tuvo un efecto mínimo en la respiración de las biocostras; si bien los autores no mencionan el porcentaje de humedad de los suelos en ninguno de los dos casos (^{Thomas, Hoon y Linton, 2008}).

Estudios en España han mostrado una relación positiva entre la cobertura total de biocostras y las tasas de respiración del suelo (^{Maestre, Escudero, Martínez, Guerrero y Rubio, 2005}) o bien sin correlación entre estas dos, pero con mayores tasas de respiración en áreas con biocostras que en áreas de suelo sin biocostras y estas últimas menores que en los micrositios dominados por plantas sin biocostras (^{Castillo, Maestre, Rey, Soliveres y García, 2011b}). Resultados similares se han reportado para una región semiárida y árida de Mongolia, China, donde los valores de respiración fueron mayores bajo la copa de arbustos, que en suelo con solo biocostras y en suelo sin biocostras (^{Qi et al., 2010}). Las áreas dominadas por biocostras contribuyen en mayor medida al carbono total liberado a través de la respiración, tanto en la estación húmeda como en la estación seca, en comparación a los otros dos microambientes considerados de plantas vasculares y suelo sin biocostras (^{Castillo et al., 2011b}). En Sardinia, Italia, estimaciones in situ del flujo de CO₂, mostraron que la condición de suelo con biocostras presenta valores mayores de respiración, mientras que la condición de suelo sin biocostras presentó rangos más bajos (^{Morillas et al., 2017}). Diversos estudios reportan una relación positiva entre la respiración y los factores abióticos de humedad y temperatura (^{Castillo et al., 2011b}; ^{Yao, Bowker y Xiao, 2020}). El flujo de CO₂ en las biocostras se correlaciona, en gran medida, con la humedad del suelo, pero también con la radiación y la temperatura (^{Miralles et al., 2018}). En el desierto de Sonora, en Estados Unidos de Norteamérica, se encontró evidencia de la activación de la respiración en las biocostras antes que en las raíces de plantas y microorganismos del suelo al presentarse pequeños pulsos de precipitación (^{Cable y Huxman, 2004}). Investigaciones realizadas en el sur de la península de Baja California, en el noroeste de México concluyen que el suelo con biocostras estimula, directamente, el flujo de CO₂ por respiración durante la estación de lluvias e indirectamente, a través de la descomposición de residuos vegetales al favorecer la abundancia de microartrópodos que degradan la hojarasca (microfitófagos y saprófitos) (^{Villarreal, Palacios, y Maya, 2014}). Los flujos de CO₂, en suelos con biocostras, pueden variar en función de la composición de especies o grupos funcionales que la conforman. Biocostras compuestas mayormente por clorolíquenes (p. ej. Psora decipiens, Placidium squamulosum) presentaron fotosíntesis neta positiva en condiciones de alta humedad ambiente, mientras que las dominadas por cianolíquenes (p. ej. Peltula richardsii, Peltula patellata) mostraron una disminución en la absorción de CO₂ bajo condiciones de saturación de humedad (^{Büdel, Vivas y Lange, 2013}). Para localidades situadas al norte de China, se reportan cantidades mayores de CO₂ liberado tras eventos grandes de lluvia (> 20 mm) con respecto a eventos menores (< 5 mm). La variación en la liberación de CO₂ se redujo para biocostras dominadas por algas, no así para las dominadas por musgo (^{Zhao y Zhang, 2021}). ^{Wang et al. (2022)} sugieren que la composición de las comunidades bacterianas y las propiedades fisicoquímicas del suelo podrían ser los principales responsables de la respuesta de la respiración del suelo a los eventos de precipitación de las biocostras de las zonas áridas.

Tanto en el matorral sarcocaule como en áreas erosionadas de Baja California Sur, en México, se encontraron mayores contenidos de C (1.59 Mg C ha¹) en el suelo con biocostras que en suelo sin biocostras (0.66 Mg C ha¹) y sustancias húmicas de menor complejidad química, las cuales están asociadas a más cantidad de arcillas retenidas en las biocostras y conforman complejos recalcitrantes que son parte importante del C almacenado en el suelo (^{Montaño et al., 2016}). En otro estudio más reciente, para la región semiárida de La Paz, B.C.S., se reportan tasas de respiración de -0.058 a 0.828 µmol s^-1 m^-2, donde los valores más altos se obtuvieron para la condición de matorral con biocostras, mientras que los valores más bajos se observaron para la condición de erosión sin biocostras (^{Ayala, Maya y Troyo, 2018}).

Las biocostras son un factor clave para el funcionamiento de los ecosistemas en zonas áridas y semiáridas, sin embargo, nuestra comprensión de éstas requiere ser ampliado a través de la investigación para conseguir un mayor entendimiento del papel ecológico que estos organismos juegan en el ecosistema (^{Castillo y Maestre, 2011a}; ^{Concostrina, Martínez, Huber y Escudero, 2013}; ^{Concostrina et al., 2020}).

Estudios previos han identificado que la cobertura de biocostras en el área está constituida principalmente por cianobacterias (Scytonema y Microcoleus) y por líquenes, siendo las especies más frecuentes Endocarpon pusillum (Hedw.) y Collema coccophorum (Tuck.) (^{Gutiérrez et al., 2018}).

De acuerdo a lo anteriormente descrito, el presente estudio tiene por objetivo determinar la influencia de las biocostras de la zona de estudio en el flujo de CO₂ en el desierto Chihuahuense y aborda las siguientes hipótesis: i) las biocostras contribuyen, en mayor medida que las plantas vasculares de estas áreas, a la respiración del suelo; ii) la respiración del suelo es mayor en los microambientes con biocostras que en áreas abiertas sin presencia de éstas; iii) las tasas de respiración del suelo aumentan conforme aumenta la temperatura del suelo, independientemente de la presencia/ausencia de biocostras.

Materiales y Métodos

Método

Para evaluar la respiración del suelo se delimitó un área de 30 ha (Figura 1) donde fueron seleccionadas cuatro condiciones de microambiente: área abierta sin biocostras o con una cobertura menor al 5% (Aa), área abierta con un 40-50% de cobertura de biocostras (AaC), bajo planta sin biocostras (Bp) y bajo planta con biocostras (BpC). ^{Gutiérrez et al. (2018)} determinaron que las especies vasculares dominantes en el área de estudio son: Larrea tridentata y Parthenium incanum, con frecuencias relativas de 13% y 9%, respectivamente y de suelo 42%; asimismo, reportan una cobertura promedio de biocostras de 17.8% bajo planta y de 8.8% en área abierta. Los microambientes bajo planta se ubicaron bajo alguna de las dos especies dominantes antes mencionadas. Se establecieron 15 puntos al azar para cada condición de microambiente en área abierta (Aa y AaC) y 30 puntos para cada condición de microambiente bajo planta (Bp y BpC), a fin de contar con 15 repeticiones bajo L. tridentata y 15 bajo P. incanum; dando un total de 90 puntos de muestreo. Un mes previo a iniciar las mediciones se colocaron anillos de PVC, con un diámetro de 10.5 cm y una altura de 7 cm, en cada punto de muestreo (Figura 2). Los anillos se ubicaron a una distancia promedio de 20 m para puntos de un mismo microambiente (Figura 1). El uso de anillos de PVC insertados en el suelo, de forma permanente, evita lecturas erróneas a causa de la alteración del suelo durante la instalación del equipo en cada lectura (^{Castillo et al., 2011b}).

Figura 1: Delimitación del área de estudio en el ANP llano La Soledad, municipio de Galeana, Nuevo León y ubicación de los puntos de muestreo fijos para los microambientes considerados.  

Figure 1: Delimitation of the study area in the NPA llano La Soledad, municipality of Galeana, Nuevo León and fixed sampling points for the microenvironments considered. 

Figura 2: Instalación de anillos de PVC en los puntos de muestreo fijos para cada microambiente: a) bajo planta (Parthenium incanum), b) área abierta.  

Figure 2: PVC rings installation at the fixed sampling points for each microenvironment: a) under plant (Parthenium incanum), b) open area. 

Los registros de respiración del suelo se realizaron bimestralmente (julio, septiembre y noviembre de 2015; enero y mayo de 2016) entre las 11:00 y las 13:00 horas. Se considera que, en este rango de horas, los valores de respiración del suelo registrados son representativos de los valores diarios promedio en pastizales semiáridos (^{Mielnick y Dugas, 2000}; ^{Frank, Liebig y Hanson, 2002}; ^{Maestre y Cortina, 2003}) y los flujos anuales estimados proporcionan una buena aproximación sin un sesgo o sobreestimación muy alta (^{Castillo et al., 2011b}). La respiración del suelo se midió in situ con un equipo portátil EGM-4 (Environmental^® PP-Systems, Hitchin, UK, serial No. EGM0976) (Figura 3) junto con una cámara cerrada de respiración de suelo SRC-1 (Environmental^® PP-Systems, Hitchin, UK). A fin de mantener las mediciones dentro de las horas del día pre-establecidas (11:00 a 13:00 horas), la mitad de las muestras se midió en un día y la otra mitad al día siguiente. Adicionalmente a las medidas de respiración, se obtuvieron medidas de temperatura del suelo a través del diodo incluido en el equipo.

Figura 3: Equipo portátil EGM-4 (Environmental^® PP-Systems, Hitchin, UK).  

Figure 3: EGM-4 portable equipment (Environmental^® PP-Systems, Hitchin, UK). 

Los datos no cumplieron con los supuestos de normalidad (prueba de Kolmogorov-Smirnov), ni de homocedasticidad (estadístico de Levene) por lo que para determinar si la respiración del suelo varía entre los microambientes considerados, de manera general y por mes, se empleó la prueba no paramétrica de Kruskal Wallis, seguida de la prueba U de Mann Whitney. La relación entre las variables temperatura y tasa de respiración de suelo se evaluó con un análisis de correlación (ρ de Spearman (^{Dytham, 2011}). Todos los análisis estadísticos se realizaron en el programa SPSS^® Statistics versión 19 (^{IBM, 2019}), con excepción de la regresión, para la cual se empleó el software Microsoft Excel^®.

Resultados y Discusión

La tasa de respiración promedio para los microambientes estudiados fue de 3.03 μmol CO₂ m^-2 s^-1 (0.481g CO₂ m^-2 h^-1). Dicha tasa de respiración es mayor a lo reportado para una región árida y semiárida de Italia, donde áreas de suelo sin biocostras presentan entre 0.80 y 2.17 μmol CO₂ m⁻² s⁻¹ (0.126 y 0.343 g CO₂ m^-2 h^-1) y para el microambiente de suelo + biocostras osciló entre 1.36 y 2.59 μmol CO₂ m^-2 s^-1 (0.21 y 0.41 g CO₂ m^-2 h^-1) (^{Morillas et al., 2017}).

La tasa de respiración fue mayor (U = 16776.5, gl = 1, P = 0.004) en el suelo cubierto por biocostras (0.546g CO₂ m^-2 h^-1 ± 0.028 EE) que en el suelo sin biocostras (0.415g CO₂ m^-2 h^-1 ± 0.022 EE). Estos resultados coinciden con investigaciones llevadas a cabo en España, Italia y China, en las que se reporta una relación positiva entre la respiración del suelo y la cobertura de biocostras (^{Maestre et al., 2005}; ^{Castillo et al., 2011b}; ^{Morillas et al., 2017}; ^{Yao et al., 2020}).

La tasa de respiración no presentó diferencias en función de la planta vascular bajo la cual se midió. La tasa de respiración bajo L. tridentata sin biocostras fue igual que bajo P. incanum (P = 0.128). Asimismo, los valores de respiración fueron iguales para L. tridentata con biocostras y P. incanum también con biocostras (P = 0.354). Debido a ello, se consideró, en lo sucesivo, solo como microambiente bajo planta (Bp), sin diferenciar entre especies vasculares.

Las tasas de respiración difirieron entre micrositios (H = 9.822; P = 0.020). El área abierta sin biocostras (Aa) y el área bajo planta (Bp) fueron los microambientes que presentaron los valores más bajos y fueron iguales entre sí (0.388g CO₂ m^-2 h^-1 y 0.442g CO₂ m^-2 h^-1, respectivamente). Los microambientes de área abierta con biocostras (AaC) y bajo planta con biocostras (BpC) presentaron mayores tasas de respiración de suelo (0.582g CO₂ m^-2 h^-1 y 0.510g CO₂ m^-2 h^-1) y fueron estadísticamente iguales a Bp y diferentes de Aa (Cuadro 2). Resultados similares documentan ^{Castillo et al. (2011b)} al no encontrar diferencias entre las tasas de respiración para los micrositios dominados por biocostras en una región semiárida de España y con valores más altos que en áreas abiertas. Sin embargo, reportan valores más altos para el micrositio bajo planta de esparto (Stipa tenacissima L.) que para suelo con biocostras, a diferencia de lo encontrado en el presente estudio.

Las diferencias de respiración encontradas en los microambientes de estudio, particularmente entre los suelos sin biocostras y los suelos con biocostras suponen que la mayoría de los modelos de flujos de CO₂ subestiman los valores reportados ya que no consideran la contribución de las biocostras. Esta contribución es relevante particularmente en las zonas áridas y semiáridas donde la cobertura de biocostras puede llegar a 95% como es el caso reportado en ^{Yao et al. (2020)}.

Es probable que el valor obtenido en el microambiente bajo planta con biocostras (BpC) en la presente investigación refleje un efecto complementario de las especies vasculares y las biocostras debido, particularmente, a las condiciones de suelo creadas bajo las plantas donde seguramente hay un mayor contenido de materia orgánica y ésta tiene un efecto en la respiración. Adicionalmente, el tipo de cobertura vegetal puede afectar significativamente los índices de respiración (^{Huang et al., 2020}). En un estudio realizado en un área de matorral desértico en el desierto Chihuahuense, en el noreste de México, sin que reporten presencia de biocostras, ^{Campuzano, Delgado y Flores (2021)} estimaron un valor de respiración de 1.3 μmol m^-2 s^-1, valor inferior al promedio registrado en esta investigación (3.03 μmol CO₂ m^-2 s^-1), en suelos con contenidos de materia orgánica entre 3.6 y 4.0%. Otros investigadores (^{Yáñez et al., 2017}) reportan valores de respiración muy superiores (6.17 μmol CO₂ m^-2 s^-1) en suelos con un contenido de materia orgánica de 6.1% en el matorral espinoso tamaulipeco y, en contraste, ^{Leon et al. (2014)} mencionan valores de 0.97 μmol CO₂ m^-2 s^-1 para otras áreas de matorral en Baja California.

Con las tasas diarias de respiración se determinaron los aportes anuales de CO₂ ^- C a la atmósfera para cada condición. Las zonas de suelo sin biocostras contribuyen, mediante la respiración, con 1002 g CO₂ ^- C m^-2 año^-1, mientras que las zonas de suelo con biocostras liberan 1263 g CO₂ ^- C m^-2 año^-1, lo cual representa un aporte mayor de 261 g CO₂ ^- C m^-2 año^-1 atribuibles al efecto de las biocostras, siendo mayor a lo reportado para la meseta de Loess, China, donde con una cobertura del 95% de biocostras se conf irmó un aporte mayor en 187 g CO₂ ^- C m^-2 año^-1 para las áreas con biocostras (^{Yao et al., 2020}). Si bien en el presente estudio se evidencia un flujo mayor de CO₂ a la atmósfera por efecto de las biocostras, también cabe señalar que dichos microambientes favorecen el almacén de C en el suelo y su disponibilidad en mayor medida que los suelos sin biocostras, creando así “mantos de fertilidad” (^{Sandoval et al., 2016}). Además, las biocostras pueden retener arcillas que forman complejos importantes para el almacenamiento de C (^{Montaño et al., 2016}).

Dado que no toda el área se encuentra cubierta de biocostras y considerando que la cobertura promedio de éstas en el área de estudio es de 13.3% (^{Gutiérrez et al., 2018}), se estimó que, por metro cuadrado, el flujo de CO₂ ^- C proveniente de la respiración en el área con biocostras es de 168 g m^-2 año^-1, mientras que, en el suelo sin biocostras, que ocupa el 42% del área, es de 420 g m^-2 año^-1. Los datos obtenidos difieren de los reportados para la meseta de Loess donde determinaron que el área con biocostras aporta 390 g CO₂ ^- C m^-2 año^-1 y el suelo sin biocostras 203 g CO₂ ^- C m^-2 año^-1 (^{Yao et al., 2020}). Lo anterior debido, probablemente, a una mayor cobertura de biocostras (95%) constituidas por musgos a diferencia de nuestra área, donde predominan líquenes y cianobacterias. Dentro de estas últimas, el género Scytonema, predominante en el área de estudio, se caracteriza por su capacidad de f ijación de nitrógeno atmosférico al contar con heterocistos y puede llegar a constituir la principal fuente de nitrógeno en las regiones áridas (^{Belnap et al., 2001b}). Entre los líquenes presentes, particularmente Endocarpon pussilum contribuye a la agregación de las partículas del suelo mediante sus rizinas por lo que juega un papel relevante en la estabilización de los suelos, reduciendo la erosión (^{Zhang et al., 2017}).

Al analizar la relación entre la tasa de respiración del suelo y su temperatura, en presencia y ausencia de biocostras del suelo, los resultados muestran que existe relación entre dichas variables: en los microambientes con biocostras (AaC + BpC) (r = 0.390; P < 0.001) y sin biocostras (Aa + Bp) (r = 0.356; P ≤ 0.001). Asimismo, se determinó que existe relación entre dichas variables a nivel de cada microambiente: Aa (r = 0.513; P ≤ 0.001), AaC (r = 0.249; P = 0.038), Bp (r = 0.314; P ≤ 0.001) y BpC (r = 0.452; P ≤ 0.001). Por lo que la hipótesis que afirma la existencia de una relación entre la temperatura del suelo y su tasa de respiración es aceptada para todos los casos. De manera semejante, en una región semiárida en la Península Ibérica se reporta una relación positiva entre las variables temperatura y respiración del suelo cuando la humedad de éste es mayor a 11% (^{Castillo et al., 2011b}).

Conclusiones

En esta investigación, los microambientes bajo planta mostraron tasas de respiración similares cuando debajo de éstas había biocostras (BpC) que cuando carecían de éstas (Bp), por lo que se rechaza la primera hipótesis planteada que establece que: las biocostras contribuyen, en mayor medida que las plantas vasculares de estas áreas de estudio, a la respiración del suelo.

Para áreas abiertas, se conf irma que la tasa de respiración es mayor cuando el suelo está cubierto por biocostras que cuando está desprovisto de éstas, corroborando así la segunda hipótesis planteada donde se menciona que la respiración del suelo es mayor en los microambientes con biocostras que en áreas abiertas sin presencia de éstas. La tasa de respiración de suelo mostró correlación directa, de débil a moderada, con la variable temperatura del suelo, aceptando con ello, la tercera hipótesis que así lo afirma.

Con los resultados de esta investigación proporcionamos una estimación bastante precisa de la contribución de las biocostras en el ciclo del carbono a nivel de ecosistema.

Declaración de Ética

No aplicable.

Consentimiento para Publicación

No aplicable.

Disponibilidad de Datos

No aplicable.

Conflicto de Intereses

Los autores declaran que no tienen intereses en competencia.

Contribución de los Autores

Conceptualización, definición de metodología, administración del proyecto, revisión y edición del escrito: M.P.M. Preparación del borrador original, trabajo de laboratorio, análisis y conservación de datos originales: M.G.G. Supervisión del trabajo de laboratorio, revisión de análisis estadísticos y del escrito: H.G.R. Ajuste de la metodología, edición del escrito: D.M.A. Aportación de recursos: M.P.M y M.G.G.