Área de estudio

La Alberca de Teremendo de los Reyes se localiza a 43 km al noroeste del centro de la ciudad de Morelia, municipio al cual pertenece, capital del estado de Michoacán, México. Colinda al noroeste con la población de San Pedro Puruátiro (3.2 km de distancia), al este con los cerros El Saltillo y La Peña (3.5 y 4.5 km, respectivamente), al sureste con la comunidad de Tzintzimacato el Chico (2.5 km), al sur con el cerro Pelón (aproximadamente 1.5 kilómetros) y alrededor de 3 km al suroeste con la población de Teremendo de los Reyes (Fig. 1). Se ubica entre las coordenadas extremas 19°48'29.27" y 19°48'19.37" latitud norte y 101°26'57.96" y 101°27'40.01" longitud oeste, formando parte de la subprovincia fisiográfica del Eje Neovolcánico Transversal (^{INEGI, 1985}; ^{Correa et al., 2003}). El área de estudio ocupa una superficie aproximada de 108 ha, con un relieve accidentado formado de escasos lomeríos y pendiente con diferentes grados de inclinación, en un rango altitudinal de 2059 a 2200 m. El suelo corresponde al tipo arcilloso Feozem haplico y Litosol (^{INEGI, 1982}; ^{Correa et al., 2003}). De acuerdo con ^{García (1988)}, el clima de la región corresponde a templado subhúmedo con lluvias en verano Cb(w₁)(w)(i’)g. La temperatura media anual en promedio es de 16.9 °C, y la precipitación media anual de 699.9 mm (^{SMN, 2020}). El cuerpo de agua tiene una profundidad de 8 a 12 m (^{Vásquez, 2012}).

Figura 1: A. localización del estado Michoacán, México; B. localización del cráter la Alberca en el estado; C. ubicación geográfica del área de estudio, resaltada en color gris. 

Para delimitar el área de estudio se consideró el cráter y áreas inmediatas adyacentes, atendiendo los límites naturales del cono, así como la vegetación primaria del lugar y tomando en cuenta la zona limítrofe con la carretera Morelia-Huaniqueo y la desviación a la Alberca de Teremendo, el inicio de la zona de cultivo y el lindero ejidal con San Pedro Puruátiro, debido a que la vegetación más conservada comprende esta área.

Colecta de material y determinación de especies

Se realizaron 27 exploraciones para recolectar el material botánico en la Alberca de Teremendo de los Reyes durante dos años: de octubre de 2013 a septiembre de 2015, intensificando el trabajo durante el periodo de lluvias, ya que es la época donde existe mayor diversidad de plantas en estado reproductivo, requisito necesario para realizar la determinación taxonómica. Se recolectó cada planta con cuatro a cinco duplicados de acuerdo con la técnica tradicional, con flores y/o frutos para el caso de angiospermas y con estructuras reproductivas y rizomas para los helechos. Se registraron datos de hábitat, forma biológica, tipo de vegetación donde se localizó y características generales de las plantas, como color de la flor, abundancia relativa, presencia de algún aroma particular, producción de látex, entre otros.

Una vez herborizado el material se procedió a su determinación taxonómica con ayuda de literatura especializada, principalmente monografías genéricas o tratados de algunos géneros o grupos particulares (^{Bello y Labat, 1987}; ^{Oseguera-Figueroa, 1987}; ^{Arias et al., 1997}), glosarios botánicos (^{Moreno, 1984}; ^{Pérez-García y Riba, 1990}) y diversas floras, entre ellas la Flora Fanerogámica del Valle de México (^{Calderón de Rzedowski et al., 2005}), así como algunos fascículos de la Flora del Bajío y de regiones adyacentes (^{Rzedowski, J. y F. Guevara-Féfer, 1992}; ^{Carranza, 2007}) y de la Flora Novo-Galiciana (^{McVaugh 1984}; ¹⁹⁸⁵; ¹⁹⁸⁷; ¹⁹⁸⁹). Los ejemplares identificados se cotejaron con material depositado en el Herbario del Instituto de Ecología A. C., Centro Regional del Bajío (IEB) y algunos en el Herbario Nacional de México del Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México (MEXU). Con la información obtenida en campo y laboratorio, se integró una base de datos a partir de la cual se realizó el análisis cuantitativo y se elaboraron las etiquetas de herbario para las muestras colectadas. El material biológico que respalda las recolectas se depositó en los herbarios antes mencionados, así como en el Herbario de Facultad de Biología de la Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo (EBUM), herbario Luz María Villarreal de Puga (IBUG) de la Universidad de Guadalajara y Herbario del Instituto de Investigación Científica (UAGC), Área de Ciencias Naturales de la Universidad Autónoma de Guerrero.

La organización del listado de especies de helechos se hizo utilizando la propuesta de ^{PPG I (2016)}, y para angiospermas la de ^{APG IV (2016)}. La información sobre el endemismo de los taxones se obtuvo de ^{Villaseñor (2016)}. Para malezas y especies introducidas se consultó ^{Espinosa y Sarukhán (1997)} y ^{Calderón de Rzedowski et al. (2005)}. Para determinar las que están catalogadas en riesgo, se revisó la NOM-059-SEMARNAT-2010 (^{SEMARNAT, 2010}).

Vegetación

La vegetación se describe con base en el criterio de ^{Rzedowski (2006)}, así como otros trabajos relacionados con este tema (^{Rzedowski y Calderón de Rzedowski, 1987}; ^{Rzedowski y McVaugh, 1966}; ^{Madrigal-Sánchez, 1997}; ^{Rzedowski et al., 2014}).

Estimación de la biodiversidad taxonómica

Se estimó el índice de biodiversidad taxonómica (IB) propuesto por ^{Ramírez-Cruz et al. (2009)}, utilizando la siguiente fórmula:

donde “S” es el número de especies registradas de la zona de estudio y “LnA” es el logaritmo natural del área de estudio expresado en hectáreas.

Para estimar la similitud florística con áreas cercanas se utilizó el índice de similitud de Sørensen (Cs):

en el cual, “a” es el número total de las especies de la zona 1, “b” es el número total de las especies de la zona 2, y “c” es el número de especies compartidas en ambas zonas (^{Franco et al., 1985}).

Flora de la Alberca de Teremendo de los Reyes

Se registraron 316 especies de plantas vasculares y 12 taxa infraespecíficos, que se distribuyen en 228 géneros y 85 familias, derivadas de 420 números de colecta (Apéndice). Se encontraron 78 especies endémicas al país (*), 86 malezas (**) y 15 introducidas (+). Las Polypodiopsida están representadas por cuatro familias: Aspleniaceae, Dryopteridaceae, Polypodiaceae y Pteridaceae, y en conjunto con Selaginellaceae (Lycopodiopsida), incluyen 6.3% de la flora registrada en la Alberca. Los elementos de las cuatro primeras familias habitan en matorral subtropical, asociación de matorral subtropical con elementos de bosque tropical caducifolio y en la comunidad arvense; las especies de Selaginella P. Beauv. se encuentran en el matorral subtropical. Las monocotiledóneas constituyen 21.5%, mientras que las eudicotiledóneas representan 71.5% del total de la flora de la zona de estudio y las Magnolides son el grupo más escaso con 0.6% (Cuadro 1). Las Angiospermas son las que están mejor representadas: 93.6% de las especies se encuentran en todas las comunidades vegetales y hábitats.

En el área de estudio se registraron 11 familias con cinco o más géneros (Cuadro 2), y de éstas las más diversas genéricamente son Asteraceae (28 géneros (12.2%)), Poaceae (18(7.8%)) y Fabaceae (18(7.8%)), que en conjunto suman 27.9% del total de los registrados en la Alberca. El resto de la flora se distribuye en 46 familias que tienen un género (20.1%); 15 con dos (13.1%), nueve con tres (11.8%) y cuatro con cuatro géneros (7%).

Siete familias registran diez o más especies (Cuadro 2); de éstas las mejor representadas son Asteraceae con 39 (12.3%), Poaceae con 27 (8.5%) y Fabaceae con 25 (7.9%), que agrupadas contienen 28.7% del total de las especies registradas. El resto de la flora se distribuye en 41 familias con una especie (12.9%), 16 con dos (10%), tres con tres (2.8%), seis con cuatro (7.5%) y 12 con cinco a nueve especies que sumadas integran 24.3% del total.

Los géneros con cuatro o más especies son ocho (Cuadro 2); de éstos los mejor representados son Euphorbia L. con siete especies (2.2%), Salvia L. y Muhlenbergia Schreb. con seis (1.9% cada uno) e Ipomoea L. con cinco (1.5%). Estos cuatro géneros en conjunto representan 7.5% del total de las especies registradas en la zona de estudio. El resto de la flora se distribuye en 178 géneros con una especie (56.6%), 28 con dos (17.2%) y 14 con tres especies (13.3%).

De las formas de vida, la mejor representada corresponde a las herbáceas con 235 especies (74.1%), seguida de los arbustos (56, equivalentes a 17.7%); éstas son las que dan la fisonomía de la vegetación. Los árboles con 18 (representan 5.6%), son escasos y dispersos. La forma globosa subcilíndrica (Mammillaria rhodantha Link & Otto) conforma 0.3%. Las hidrófitas enraizadas emergentes (cinco especies) en la zona de estudio constituyen 1.5% de las plantas acuáticas encontradas; también se registra Lemna gibba L., única especie de hidrófita libre flotadora que representa 0.3% del total de especies en este hábitat.

Especies registradas en la NOM-059-SEMARNAT-2010

De las 316 especies que se registran en la Alberca, tres se encuentran registradas en la NOM-059-SEMARNAT-2010 (^{SEMARNAT, 2010}): Erythrina americana Mill. (Fabaceae), en la categoría de Amenazada (A); Gentiana spathacea Kunth (Gentianaceae) y Cedrela odorata L. (Meliaceae), en la categoría de Sujetas a protección especial (Pr).

Vegetación de la Alberca de Teremendo de los Reyes

La vegetación o comunidades vegetales establecidas sobre las laderas, borde superior del cráter, orillas del lago, así como en los pozos de agua de la ladera oeste (parte media) de la Alberca de Teremendo de los Reyes son: matorral subtropical (Ms), asociación de matorral subtropical con elementos de bosque tropical caducifolio (Ms-Btc), pastizal (Pas), vegetación acuática (Vac) y subacuática (Vsa), y arvenses (Arv).

Matorral subtropical (Ms)

^{Rzedowski (2006)} menciona que, de acuerdo con ^{Rzedowski y McVaugh (1966)}, el Ms incluye una serie de comunidades vegetales propias del occidente-centro de México, que posiblemente representen una fase sucesional más o menos estable del bosque tropical caducifolio. Estas asociaciones se caracterizan por ser cerradas o abiertas, dominadas por arbustos y árboles de 3 a 5 m de alto, de composición florística diversa, en las que coexisten especies consideradas como indicadoras de disturbio (^{Rzedowski et al., 2014}). ^{Madrigal-Sánchez (1997)} difiere al considerar que los árboles presentes en este tipo de vegetación tienen alturas de 5 a 10 m y pierden sus hojas en la época seca del año.

En el área de estudio, el matorral subtropical ocupa la mayor superficie; se localiza en la parte alta de las laderas noroeste, este y sur, tanto al interior como al exterior del cráter, así como en la parte baja de la ladera norte, en un rango altitudinal de 2143 a 2200 m. A partir de colectas y observaciones se registran alrededor de 198 especies. Se distingue un estrato arbóreo mezclado con uno arbustivo y también un herbáceo. La asociación corresponde a Verbesina sphaerocephala A. Gray con Opuntia fuliginosa Griffiths; entre las especies más características se encuentran: Vachellia farnesiana (L.) Wight & Arn., V. pennatula (Schltdl. & Cham.) Seigler & Ebinger, Bouvardia ternifolia (Cav.) Schltdl., Erythrina breviflora Moc. & Sessé ex DC., Eysenhardtia polystachya (Ortega) Sarg., Montanoa frutescens (Mairet ex DC.) Hemsl. y Opuntia tomentosa Salm-Dyck. El estrato herbáceo se caracteriza por la presencia de Cosmos bipinnatus Cav., C. scabiosoides Kunth, Dahlia coccinea Cav., Echeandia mexicana Cruden, Pseudognaphalium roseum (Kunth) Anderb., Lithospermum johnstonii J. Cohen, Dichromanthus cinnabarinus (La Llave & Lex.) Garay y Stevia viscida Kunth.

Matorral subtropical con elementos de bosque tropical caducifolio (Ms-Btc)

Se distingue una asociación vegetal de matorral subtropical con elementos de bosque tropical caducifolio que ocupa una franja muy reducida, en la parte alta de la ladera sur, extendiéndose al oeste y parte norte. En ella se distinguen tres estratos: en el arbóreo dominan Cedrela odorata y Bursera cuneata (Schltdl.) Engl., en un rango altitudinal de 2150 a 2200 m. También se encuentran Ceiba aesculifolia (Kunth) Britten & Baker f., Ehretia latifolia Loisel. y Euphorbia calyculata Kunth. Las especies que caracterizan el estrato arbustivo son Aralia humilis Cav., Bursera fagaroides (Kunth) Engl. var. fagaroides, Jatropha dioica Sessé ex Cerv. y Pittocaulon praecox (Cav.) H. Rob. & Brettell. Los taxones representativos del estrato herbáceo son Arracacia tolucensis (Kunth) Hemsl., Dahlia coccinea, Dryopteris patula (Sw.) Underw., Sedum ebracteatum Moc. & Sessé ex DC., Sprekelia formosissima (L.) Herb. y Zinnia peruviana (L.) L., mientras que las epífitas Tillandsia dugesii Baker y T. usneoides (L.) L. (localmente conocidas como “gallitos”) habitan de manera dispersa principalmente sobre la corteza de Bursera cuneata.

Pastizal (Pas)

El pastizal (Pas) se distribuye en tres manchones aislados: el primero se localiza en la ladera sur, zona media, presenta una asociación de Muhlenbergia robusta (E. Fourn.) Hitchc. con M. implicata (Kunth) Trin.; también se encuentran Aristida appressa Vasey, Bouteloua repens (Kunth) Scribn. & Merr. y Muhlenbergia microsperma (DC.) Kunth. Derivado de las colectas y observaciones en campo, se registraron alrededor de 75 especies en esta vegetación. De manera dispersa se encuentran algunos arbustos, como Vachellia farnesiana e Ipomoea murucoides Roem. & Schult. El segundo manchón está en la parte alta de la ladera oeste; muestra una asociación de Hilaria cenchroides Kunth con B. repens, así como Muhlenbergia cenchroides (Humb. & Bonpl. ex Willd.) P.M. Peterson y Chloris virgata Sw. El tercer manchón se encuentra en la ladera norte, zona baja, las especies más frecuentes son Aristida divaricata Humb. & Bonpl. ex Willd., Muhlenbergia implicata, M. microsperma y Guilleminea densa (Humb. & Bonpl. ex Schult.) Moq.

Vegetación acuática (Vac) y subacuática (Vsa)

El lago ocupa una superficie de aproximadamente 0.152 km² y presenta vegetación acuática correspondiente a hidrófitas enraizadas emergentes, principalmente Hydrocotyle ranunculoides L. f., Schoenoplectus californicus (C.A. Mey.) Soják y Typha domingensis Pers., formando manchones aislados. Aquí se han registrado alrededor de 21 especies, incluyendo colectas y observaciones. Las especies que habitan en el margen del nivel del agua y toleran el incremento de este, principalmente en el periodo de lluvia, son Cyperus semiochraceus Boeck., Echinochloa holciformis (Kunth) Chase, E. crus-pavonis (Kunth) Schult., Louisiella elephantipes (Nees ex Trin.) Zuloaga y Persicaria lapathifolia (L.) Delarbre. Cabe destacar que, en la ladera oeste, parte media, se encuentran tres pozos con agua permanente que albergan hidrófitas enraizadas emergentes, coexistiendo Limnobium laevigatum (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Heine, Ludwigia peploides (Kunth) P.H. Raven, Typha domingensis, así como Lemna gibba como hidrófita libre flotadora. Las especies que toleran el incremento o reducción del nivel del agua son Conyza canadensis (L.) Cronquist, Rumex crispus L. y Salix bonplandiana Kunth.

Arvense (Arv)

La flora arvense (Arv), que es la que invade los cultivos agrícolas (^{Rzedowski, 2006}); se encuentra en el área de estudio cerca de la orilla de los caminos, dentro del cráter adyacente con siembra de maíz de temporal, y cerca de la orilla del lago con cultivo de durazno, naranja agria y aguacate. Se registraron alrededor de 51 especies, siendo las principales Euphorbia anychioides Boiss., E. indivisa (Engelm.) Tidestr., Eragrostis mexicana (Hornem.) Link, Guilleminea densa y Macroptilium gibbosifolium (Ortega) A. Delgado.

Análisis cuantitativo

Las familias Asteraceae, Fabaceae y Poaceae albergan el mayor número de géneros y especies; en conjunto representan 27.1% del total de la flora mexicana (^{Villaseñor, 2016}). Las tres familias son de distribución cosmopolita y prácticamente se encuentran en todos los tipos de vegetación (^{Villaseñor, 2004}). Tomando en cuenta el número total de familias registradas en este trabajo, se considera que tienen buena representación en el cráter ya que las tres incluyen 27.9% del total de los géneros y 28.7% de las especies encontradas.

^{Villaseñor (2018)} reporta 181 géneros y 837 especies de Asteraceae para el estado de Michoacán, y en el cráter la Alberca de Teremendo se encontraron 14.9% y 4.6%, respectivamente. ^{García-López (1990)} registra 86 géneros y 285 especies para el valle de Morelia, y el cráter contiene 31.3% y 13.6% de esos taxones.

Para la familia Fabaceae, ^{Villaseñor (2016)} señala que hay 91 géneros y 539 especies en el estado de Michoacán, y el cráter contiene 19.7 y 4.6%, respectivamente. ^{Sánchez-Ken (2019)} menciona que en Michoacán se encuentran 113 géneros y 448 especies de Poaceae, y la zona de estudio contiene 16.8% de los géneros y 6% de las especies. Para el valle de Morelia se registraron 54 géneros y 121 especies (^{Oseguera-Figueroa, 1987}), y el cráter contiene 35.1 y 22.3% de los taxones registrados.

En relación a los géneros, Euphorbia agrupa mayor número de especies, como ocurre en México (^{Martínez-Gordillo et al., 2002}; ^{Steinmann, 2002}; ^{Villaseñor, 2004}). Comparando la base de datos del Herbario IEB con las cifras registradas en el área de estudio se tienen representadas 9.8% de las especies resguardadas en dicha colección, además de 15.9% de las registradas en Michoacán y 26.9% en Morelia.

El género Salvia es el más diverso de su familia; en el cráter la Alberca de Teremendo se encuentra 9.3% de las especies registradas para el estado y 17.3% de las registradas al municipio de Morelia, tomando como referencia el trabajo de ^{Cornejo-Tenorio e Ibarra-Manríquez (2011)}. Muhlenbergia es el género más diverso de la familia Poaceae en México y está representado por 127 especies, de las cuales 47 se reportan para el estado de Michoacán (^{Sánchez-Ken, 2019}); el área de estudio contiene 12.7% de estas.

Referente a los datos de las formas biológicas, ^{Rzedowski y Calderón de Rzedowski (1989)} y ^{Villaseñor (2003)} mencionan la dominancia de tres: hierbas, arbustos y árboles, como un patrón característico de la flora mexicana, esto concuerda con lo encontrado en este estudio; también hay coincidencia con ^{Lot et al. (2013)}, quienes dicen que las hidrófitas enraizadas emergentes son predominantes en los paisajes lacustres y palustres del país.

Especies en la NOM-059-SEMARNAT-2010

En la NOM-059-SEMARNAT-2010 (^{SEMARNAT, 2010}) Erythrina americana se encuentra catalogada en peligro de desaparecer; sin embargo, los criterios de evaluación de riesgo empleados por la norma son cuestionables. ^{Tapia-Pastrana y Jiménez-Salazar (2011)} mencionan que tiene una amplia distribución (desde Arizona, EUA, hasta México); de igual forma ^{Calderón de Rzedowski et al. (2005)} mencionan que E. coralloides DC. (sinónimo de E. americana) se conoce de Nuevo León y Tamaulipas a Jalisco y Guerrero. ^{Niembro-Rocas et al. (2010)} consideran que es originaria de las regiones tropicales y subtropicales de América del Norte y se encuentra en 16 entidades federativas del país. Entonces, sería recomendable actualizar su estatus con una evaluación o estudio poblacional.

Con respecto a Gentiana spathacea y Cedrela odorata, se considera que podrían llegar a encontrarse amenazadas. La primera de ellas se ha reportado con amplia distribución en México (^{Villarreal, 2001}); además de ser endémica al país, se considera que no presenta problemas de supervivencia, siendo la especie más ampliamente distribuida del género, al ocurrir en 18 estados (^{Villarreal-Quintanilla, 2008}; ^{Villarreal-Quintanilla et al., 2009}). La segunda presenta problemas de circunscripción, ya que Cedrela dugesii S. Watson está registrada como su sinónimo en la NOM-059-SEMARNAT-2010 (^{SEMARNAT, 2010}). No obstante, los resultados de estudios morfológicos, de distribución (^{Calderón de Rzedowski y Germán, 1993}; ^{Alderete-Chávez y Márquez-Ramírez, 2004}; ^{Germán-Ramírez, 2005}) y genéticos (^{Muellner et al., 2010}; ^{Cavers et al., 2013}) han mostrado que deberían considerarse como especies distintas.

Con base en la información referente a la distribución y los criterios usados para determinar el estado de conservación de especies citadas en la NOM-059-SEMARNAT-2010 (^{SEMARNAT, 2010}), se considera que deberían realizarse investigaciones más profundas o actualizar las existentes, de tal forma que ayuden a redefinir su incorporación o no en esta Norma, al incluir datos de taxonomía, evidencias morfológicas, moleculares, histológicas, palinológicas, distribución geográfica, hábitat, ecología, entre otros.

Estimación de la biodiversidad taxonómica

El resultado de la estimación de la biodiversidad taxonómica por tamaño de superficie en el cráter de la Alberca de Teremendo, tiene un valor mayor en comparación con otras zonas cercanas, siendo superado solo por la Cuenca del Río Chiquito (Cuadro 3). Tomando en cuenta la pequeña superficie y la flora que alberga este cráter, se considera que representa una zona con un alto valor biológico para la región noroeste de Morelia.

Similitud florística con áreas cercanas

La Alberca de Teremendo tiene mayor afinidad genérica y específica con el cerro del Quinceo (63.9% y 38.8%, respectivamente), probablemente porque es el área más cercana con respecto a las otras con las que se compara (Cuadro 4). Además, las condiciones ambientales no varían en gran medida; ambas zonas presentan comunidades vegetales (matorral subtropical, pastizal y bosque tropical caducifolio), clima y algunos tipos de suelo similares (Litosol y Feozem) (^{Huerta-Badillo, 1990}).

A nivel específico, el cráter de la Alberca de Teremendo y el cerro del Águila son los más similares entre sí, teniendo un valor muy cercano al mayor entre el cráter y el cerro del Quinceo, quizás porque en las tres áreas se encuentra suelo Feozem, pastizales y bosque tropical caducifolio. En cuanto a especies se refiere, el cráter es más disímil con la cuenca del río Chiquito (también genéricamente) y con los pedregales de Huaniqueo. Con la cuenca se podría explicar porque su dimensión de aproximadamente 7375 ha, incluye una vasta diversidad florística. Con los pedregales de Huaniqueo puede ser por las diferencias geológicas, relieve y edad de formación, aun cuando ambas regiones presentan suelo Litosol y el mismo tipo de clima.