Introducción

El epifitismo es una forma de vida que consiste en la interacción entre dos o más organismos que emplean como sustrato para vivir a un vegetal (^{Borowitzka y Lethbridge, 1989}). Se trata de una estrategia común adoptada para evitar competencia por espacio o por luz y es permanente o sólo por una etapa del ciclo de vida. En las macroalgas depende en gran medida de las características del hospedero como su tamaño, defensas químicas, así como características de la historia de vida del epibionte (^{Williams y Seed, 1992}).

Al organismo que es tomado como sustrato se le llama basibionte, los conjuntos epibióticos rara vez son especie-específicos; por el contrario, numerosos organismos sésiles pueden vivir como simbionte, como epífito, o ambos simultáneamente (^{Harder, 2009}).

Las algas epífitas a pesar de su pequeño tamaño contribuyen a la producción primaria, suponen un aumento de biomasa para los herbívoros y en muchas ocasiones pueden representar un número importante en términos de riqueza de especies para un sitio, teniendo gran importancia en el estudio de la estructura de las comunidades bentónicas (^{Morales-Ayala y Viera-Rodríguez, 1989}). Las algas pardas representan el sustrato vegetal más utilizado por los organismos epífitos, gracias a su talla y amplias frondas, particularmente en ambientes templados y subtropicales (^{Ortuño y Riosmena, 2007}).

El género Padina Adanson posee una amplia distribución en climas tropicales (^{León-Álvarez et al., 2007}).Particularmente P. durvillei Bory y P. crispata Thivy son dos especies comunes en el Pacifico tropical mexicano que frecuentemente forman relaciones de epifitismo. Sin embargo, a pesar de su abundancia y presencia en los trabajos florísticos para esta región, son muy pocos donde se les ha señalado como basibionte (^{Mateo-Cid y Mendoza-González, 1992}; ^{Ortuño y Riosmena, 2007}; ^{Mendoza-González et al. 2011}; ^{Mateo-Cid y Mendoza-González, 2012}).

En México los estudios enfocados al conocimiento de esta interacción se han llevado a cabo en las comunidades de pastos marinos, mientras que para las algas únicamente se cuenta con el trabajo de ^{Ortuño y Riosmena (2007)} para las costas de Baja California con Padina concrescens Thivy, el de ^{Mateo-Cid et al. (2014)} quienes determinaron las especies epífitas de Sargassum sinicola Setchell & N.L. Gardner en las islas Magdalena y Margarita en Baja California Sur, así como los de ^{Ramírez-Rodríguez et al. (2011)} y ^{Galicia-García (2017)} quienes trabajaron con las algas epífitas de Veracruz, siendo este último un estudio exclusivo sobre rodófitas.

Debido a la escasez de información, el presente trabajo pretende contribuir al conocimiento del epifitismo en dos especies de Padina de amplia distribución y abundancia en las costas del Pacífico tropical mexicano.

Materiales y Métodos

Área de muestreo

Nayarit cuenta con un litoral de 289 km, lo que representa 4% del litoral total del Pacífico. Se localiza en la región centro-occidental del Pacífico tropical de México. Presenta acantilados, así como litorales rocosos y playas arenosas limitadas por zonas rocosas (^{Mateo-Cid y Mendoza-González, 1992}).

El área de estudio abarca cuatro localidades, dos en la parte norte del litoral (San Blas, 21°31'59''N, 105°17'12''O y Las Islitas, 21°30'46''N y 105°14'59''O) y dos al sur (Sayulita, 20°35'42''N, 105°14'27''O y Cruz de Huanacaxtle 20°45'05''N, 105°22'31''O) (Fig.1).

Figura 1: Área de estudio en Nayarit, México. 

Resultados

En total se reportan 71 especies epífitas de Padina crispata y P. durvillei, distribuidas en 51 géneros, 34 familias, 22 órdenes y cuatro Phyla (Cuadro 1). Del total de especies, 49 se registraron por primera vez como epífitos de Padina en México (Fig. 2).

Figura 2: Talos epífitos en Padina crispata Thivy y P. durvillei Bory. A. talo de P. crispata con algas epífitas; B. talo de P. durvillei con algas epífitas; C. talo de Erythrotrichia carnea (Dillwyn) J. Agardh; D. Porphyrostromium pulvinatum (N.L. Gardner) J.A. West & Zuccarello; E. Stylonema alsidii (Zanardini) K.M. Drew; F. Acrochaetium barbadense (Vickers) Børgesen; G. A. pacificum Kylin; H. Centroceras clavulatum (C. Agardh) Montagne; I. Pleonosporium mexicanum E.Y. Dawson; J. Spyridia filamentosa (Wulfen) Harvey; K. Griffithsia pacifica Kylin; L. Jania adhaerens J.V. Lamouroux; M. Codium isabelae W.R. Taylor; N. Derbesia marina (Lyngbye) Solier; O. Myrionema strangulans Greville. 

Respecto al inventario de especies para cada división, se registraron 48 especies de Rhodophyta, 11 de Chlorophyta, siete de Ochrophyta-Phaeophyceae, y cinco de Cyanobacteria. El orden con mayor número de especies registradas fue Ceramiales con 17 especies, seguido de Corallinales con 13, mientras que las familias mejor representadas fueron Corallinaceae y Ceramiaceae con once y nueve especies, respectivamente. Se reportan ocho especies por primera vez para Nayarit: Porphyrostromium pulvinatum (N.L. Gardner) J.A. West & Zuccarello in Zuccarello, Acrochaetium barbadense (Vickers) Børgesen, Polysiphonia nathanielii Hollenberg, Griffithsia pacifica Kylin, Jania subpinnata E.Y. Dawson, Colaconema coccineum (K.M. Drew) P.W.Gabrielson, Widdowson & Lindstrom, Ulothrix flacca Thuret y Myrionema strangulans Greville, de las cuales Acrochaetium barbadense también es un nuevo registro para el Pacifico tropical mexicano.

La mayor riqueza de especies epífitas se presentó en Padina durvillei (59 especies), cinco especies se registraron solo en P. crispata, mientras que nueve se compartieron por ambas especies basibionte (Cuadro 1). No se observaron diferencias en torno a los grupos morfofuncionales en ambas especies de Padina, ni en relación al tipo de estructura de fijación de los epífitos o su ubicación en el talo.

En cuanto al número de especies por estado, el mayor valor lo presentó Nayarit (65), el resto de los estados presentaron valores muy bajos en sus registros, Colima con cuatro especies, Guerrero con seis y Oaxaca con dos (Cuadro 1).

El grupo morfofuncional predominante fue el de los filamentos, con 39 especies, seguidos de los filamentos corticados (10) y de las coralinas articuladas (9). Los demás grupos morfofuncionales se presentaron en menor medida sobre los talos de Padina.

De las especies registradas el mayor número presenta como estructura de fijación a los rizoides (37), seguida de los discos basales (19), los no determinados (ocho) y las células basales (siete). En cuanto a la distribución de los epífitos a lo largo de los talos, se encontraron 23 especies en la base y en las frondas, 23 especies únicamente en la base, 18 sin datos disponibles para esta característica y ocho se distribuyeron solamente en las frondas.

Al comparar con otras especies de algas pardas basibiontes, se coincidió en tres divisiones, 14 órdenes, 17 familias, 22 géneros y 27 especies; de estas Herposiphonia secunda (C. Agardh) Ambronn, Jania adhaerens J.V. Lamouroux y Gelidium pusillum (Stackhouse) Le Jolis se compartieron con el mayor número de basibiontes, cinco para la primera y cuatro para las dos últimas. Las especies de algas pardas con mayor número de especies compartidas fueron Sargassum sinicola (14) y S. vulgare C. Agardh (11) (Cuadro 2).

Discusión

De las 71 especies registradas en este trabajo, 26 se han señalado en estudios previos como epífitos de Padina crispata y P. durvillei (^{Mateo-Cid y Mendoza-González, 1991}, ¹⁹⁹²; ^{Mendoza-González et al., 2011}; ^{Mateo-Cid y Mendoza-González, 2012}). No se encontraron datos de epifitismo para estas algas pardas en el estado de Chiapas, debido a la ausencia de trabajos ficológicos en la región.

La riqueza específica está dada principalmente por las algas Rhodophyta, organismos que por su cobertura y su diversidad son importantes en zonas tropicales y templadas, siendo exitosas como epífitas. La predominancia de especies de algas rojas coincidió con lo señalado por ^{Mateo-Cid et al. (2014)} en su inventario de epífitos de Sargasssum sinicola.

De acuerdo con lo que mencionan ^{Montañés et al. (2003)}, ^{Mateo-Cid et al. (2014)} y ^{Galicia-García (2017)}, el orden Ceramiales y las familias Ceramiaceae y Rhodomelaceae son los de mayor frecuencia, misma situación que se ha presentado en otros estudios realizados principalmente en la costa Atlántica de México y escasamente en el Pacífico (^{Morales-Ayala y Viera-Rodríguez, 1989}; ^{Quang-Young et al., 2006}; ^{Ortuño y Riosmena, 2007}; ^{Menezes de Széchy y Faria de Sá, 2008}; ^{Fricke et al., 2011}; ^{Diez-García et al., 2013}), así como en el presente trabajo, donde se registraron 17 especies para el orden y 13 pertenecientes a estas familias.

Porphyrostromium pulvinatum (N.L.Gardner) J.A.West & Zuccarello fue previamente ubicada en Baja California, Baja California Sur y parte de Sonora (^{Dawson, 1944}, ¹⁹⁴⁹, ¹⁹⁵¹, ^1953a, ^b, ^1961b, ¹⁹⁶⁶; ^{Norris, 1975}; ^{Abbott y Hollenberg, 1976}; ^{Littler y Littler, 1981}; ^{Aguilar y Bertsh, 1983}; ^{Aguilar y Pacheco, 1986}; ^{Aguilar et al., 1990}; ^{Pedroche et al., 2005}) y recientemente para Guerrero (^{Quiroz et al., en prensa}). Es la primera vez que se observa en Nayarit, por lo que su distribución podría ser continua y más amplia hacia el sur según los datos para Guerrero (^{Quiroz-González et al., en prensa}). Algo similar ocurre para Colaconema coccineum que había sido documentada solo en localidades templadas del norte y sur del Pacífico americano (^{Abbott y Hollenberg, 1976}) y recientemente en Guerrero (^{Quiroz-González et al., en prensa}) y en el presente estudio en Nayarit. Polysiphonia nathanielli Hollenberg se había presentado únicamente para la ficoflora de Jalisco y Colima (^{Sentíes, 1993}), por lo que representa un primer reporte para el estado de Nayarit. Griffithsia pacifica ha sido encontrada en punta Banda, bahía Magdalena, Sonora, Sinaloa, Michoacán, Guerrero y Oaxaca (^{Dawson, 1962}; ^{Sánchez-Rodríguez et al., 1989}; ^{Mateo-Cid y Mendoza-González 2012}) y se reporta por primera vez para Nayarit en este trabajo. Ulothrix flacca se había registrado únicamente para los estados costeros de Michoacán y Guerrero (^{Stout y Dreckmann,1993}), ahora se amplía su distribución hacia el norte de México hasta Nayarit.

Myrionema strangulans se había encontrado previamente en Guerrero (^{Mateo-Cid y Mendoza-González, 2012}; ^{Quiroz-González et al., en prensa}), por lo que representa un reporte nuevo para el estado de Nayarit. Acrochaetium barbadense sólo se había ubicado en isla Guadalupe (^{Abbott, 1962}) en Baja California; esta especie además de ser un registro nuevo para Nayarit lo es también para el Pacífico tropical mexicano.

De acuerdo con la clasificación de grupos funcionales (^{Steneck y Dethier, 1994}), el grupo de los filamentos predominó entre las especies epífitas de Padina durvillei y P. crispata. Lo anterior, junto con las pequeñas tallas observadas en los talos, coincide con lo señalado por ^{Littler y Littler (1980)}, en cuanto a que las epífitas son organismos oportunistas caracterizados por tener talos relativamente simples y pequeños. La predominancia de este grupo morfofuncional también ha sido registrada por ^{Montañés et al. (2003)}; ^{Ramírez-Rodríguez et al. (2011)}, ^{Mateo-Cid et al. (2014)} y ^{Galicia-García (2017)}.

Tanto los hábitos como los grupos morfofuncionales a los cuales pertenecen los diferentes epífitos condicionan directamente sus lugares de fijación y localización en las distintas partes del talo (^{Mateo-Cid et al.,2014}), tal como ocurre en las especies estudiadas de Padina, donde la textura que presentan las láminas (lisas) y los estipes y discos (rugosos) del basibionte juegan un papel fundamental. Además, en las zonas lisas (láminas) predominaron los epífitos costrosos o discoidales como Pneophyllum fragile Kützing y Sahlingia subintegra (Rosenvinge) Kornmann, similar a lo registrado por ^{Mateo-Cid et al. (2014)} en Sargassum sinicola, donde los epífitos costrosos se ubicaron principalmente en los filidios, las zonas más lisas de esta alga. Algunos especímenes de Centroceras clavulatum (C. Agardh) Montagne se observaron en las frondas de Padina durvillei a pesar de no ser talos costrosos, sujetas de forma postrada mediante numerosos rizoides que les surgían de cada nódulo. En los estípites y discos de fijación (base del talo) se ubicaron el resto de las especies principalmente de los grupos morfofuncionales filamento y filamento corticado, lo cual se explicó debido a que son sitios que ofrecen zonas de adhesión para las algas, oquedades y mayor relieve donde estas pueden colocarse.

El número de especies encontradas en Padina durvillei indicó que se trata de un basibionte que provee condiciones adecuadas a sus epífitos, una de ellas es la longevidad de la especie, ya que, al tratarse de un alga perenne, esto puede permitir a los organismos que la colonizan cumplir con su ciclo de vida (^{Mendoza-González et al., 2011}). Además, de acuerdo con lo que mencionaron ^{Montañés et al. (2003)}, los talos laminares y flabelados, como los del género Padina, son un sustrato idóneo para el establecimiento de numerosas epífitas. Otra razón por la que Padina puede ser un excelente basibionte es por su talla, ^{Galicia-García (2017)} indicó que aquellos talos de entre 4-11 cm ofrecen un mayor espacio para la colonización de los epífitos.

Se observó una notable diferencia en el número de especies entre Padina durvillei y P. crispata, indicando que, a pesar de pertenecer al mismo género, la primera presenta características que la convierten en un mejor basibionte, pudiendo ser de tipo químico más allá de estructural. De acuerdo con ^{Williams y Seed (1992)}, la presencia de géneros como Acrochaetium Nägeli y Erythrotrichia Areschoug como epífitos es común, y se considera que ofrecen protección al hospedero contra la desecación, al retener las gotas de agua en la superficie del hospedero, aspecto relevante ya que Padina spp. se encuentra regularmente en la zona intermareal. Sin embargo, el epifitismo también podría representar a largo plazo una problemática para Padina, ya que un incremento en la cobertura de los epífitos puede disminuir la capacidad del hospedero de realizar fotosíntesis, una de las consecuencias más graves señaladas por ^{Ortuño y Riosmena (2007)}.

De las especies presentadas en este trabajo, 15 han sido registradas como epífitas del pasto marino Thalassia testudinum K.D. Koenig por ^{Nava-Olvera et al. (2017)}. En Padina mexicana E.Y. Dawson se han registrado algunas especies epífitas por ^{Mendoza-González et al. (2011)} en Jalisco y por ^{Mateo-Cid y Mendoza-González (1991)} en Colima, de las cuales coincide con lo aquí reportado solo Entophysalis conferta (Kützing) Drouet & Daily mientras que otras especies como Acrochaetium hypneae (Børgesen) Børgesen, , Bryopsis hypnoides J.V. Lamouroux, Calothrix crustacea Flahault, Erythrotrichia tetraseriata N.L. Gardner, Taenioma perpusillum (J. Agardh) J. Agardh y Titanoderma corallinae (P. Crouan & H. Crouan) Woelkerling, Y.M. Chamberlain & P.C. Silva no se encontraron como epífitas en este estudio.

Al comparar los resultados del presente estudio con los de trabajos realizados con otras especies de algas pardas basibiontes, el mayor número de especies compartidas se presentaron con Sargassum sinicola y S. vulgare (^{Menezes de Széchy y Faria de Sá, 2008}; ^{Mateo-Cid et al. 2014}), ambas ubicadas en localidades del continente americano, la primera en México en Baja California Sur, la segunda en Brasil.

Las especies compartidas son de amplia distribución en sitios templados y tropicales, así como en el océano Atlántico y Pacífico (^{Mateo-Cid y Mendoza-González, 1991},¹⁹⁹²; ^{Mendoza-González et al., 1994}, ²⁰¹¹; ^{Mendoza-González y Mateo-Cid, 1985}, ¹⁹⁸⁶;^{Callejas-Jiménez et al., 2005}; ^{González-Gándara et al., 2007}; ^{Galicia-García et al., 2013}; ^{Mateo-Cid et al., 2013}; ^{Sentíes y Dreckmann, 2013}; ^{Quiroz-González et al., 2017}, ²⁰¹⁸), algunas oportunistas o con facilidades para ser epífitas, ya sea por su ciclo de vida, o su alta capacidad de colonización (^{Galicia-García, 2017}), razón por la cual se encuentran en Sargassum y Padina como epibiontes, además de las ya mencionadas similitudes en la dureza, textura, consistencia y tamaño de sus talos. Con el resto de las especies de algas pardas basibiontes (Cystoseira mediterranea Sauvageau, C. tamariscifolia (Hudson) Papenfuss, Fucus vesiculosus L. y Zonaria tournefortii (Lamouroux) Montagne), se compartieron de tres a siete especies (^{Morales-Ayala y Viera-Rodríguez, 1989}; ^{Rull y Gómez-Garreta, 1989}; ^{Montañés et al., 2003}; ^{Rindi y Guiry, 2004}). Este número bajo se debe a que los sitios donde se estudiaron estas algas corresponden a localidades atlánticas y de zonas frías y mediterráneas como las islas Canarias e Irlanda (^{Morales-Ayala, 1989}; ^{Rindi y Guiry, 2004}).

La importancia biológica de las algas epífitas y por ende la relevancia de su estudio, radica en que participan en las cadenas y redes tróficas de diversos organismos marinos que habitan las zonas intermareales rocosas, que son una de las zonas más productivas del planeta, ya que además de liberar niveles relevantes de oxígeno a la atmósfera, ofrecen un beneficio alimentario para varias especies herbívoras, o refugio de gran diversidad de especies en sus etapas reproductivas, sobre todo en invertebrados y peces, de posible importancia pesquera.

Actualmente existe un vacío en el conocimiento de estos organismos, por lo que es fundamental conocer la riqueza y composición de las algas epífitas marinas, en especial a partir de los inventarios florísticos (^{Mendoza-González et al., 2011}). Estas algas deben ser consideradas una variable importante en los ambientes marinos, cuyo estudio permite ampliar el conocimiento de la estructura de las comunidades marinas bentónicas (^{Ballantine, 1979}; ^{Montañés et al., 2003}; ^{Ortuño y Riosmena, 2007}). Además, es posible que, a través del conocimiento de los epífitos, se puedan conocer las condiciones del ambiente y los cambios en el mismo (^{Alfonso y Martínez-Daranas, 2009}; ^{Albis-Salas et al., 2010}; ^{Mateo-Cid et al., 2014}).

Cabe destacar que estudios como el presente son importantes debido a la fuerte interacción entre Padina y las algas epífitas. Es a partir del estudio de las epífitas que se pueden generar registros de especies que comúnmente no aparecen en los inventarios florísticos de macroalgas, incrementando el conocimiento sobre la diversidad de los distintos grupos de algas y sus áreas de distribución en el Pacífico tropical mexicano, además de generar información sobre el grado de especificidad de la relación hospedero y huésped en la región. Por ello, es fundamental seguir realizando estudios con Padina y otras especies de macroalgas que son hospederos de numerosas especies, a fin de conocer más a fondo esta interacción en las costas del Pacífico tropical mexicano.