Área de estudio

El estudio se realizó a lo largo de la cuenca media y baja del río Teaone en Ecuador (0.688003-0.921758º N, 79.725200-79.661967º W). Teaone es un río de quinto orden de 71 km de longitud, con una cuenca hidrográfica que abarca 517.2 km² en la provincia Esmeraldas (Fig. 1), dentro de la región Costa Norte de Ecuador (^{Molinero et al. 2019}). En su recorrido se ubican poblaciones como las parroquias Carlos Concha, Tabiazo y Vuelta Larga, pertenecientes al cantón Esmeraldas en la provincia del mismo nombre. Los sitios de estudio se ubicaron a lo largo del río, considerando los principales usos de suelo: ganadería, sistemas agroforestales, remanentes de bosque y zonas urbanas, los cuales fueron considerados para el registro de las muestras de agua. La vegetación de esta zona se clasifica como bosque húmedo Tropical (bh-T; ^{Holdridge 1979}).

Fig. 1 Ubicación del área de estudio en el río Teaone, Esmeraldas, Ecuador. 

Toma de muestras

Se recolectaron muestras de agua en ocho puntos por cada uso de suelo a evaluar (ganadería, sistemas agroforestales, remanentes de bosque y zonas urbanas), a lo largo de la cuenca media y baja del río Teaone durante la época seca de 2019. Durante la época de lluvia el ancho del caudal es mucho mayor, ya que se incrementa por las aportaciones de agua que recibe de la parte alta de la cuenca hídrica en la zona de la reserva ecológica Mache-Chindul. Por ello, se seleccionó la época seca para el muestreo, ya que se puede acceder al río con mayor facilidad y seguridad, además de consideraciones logísticas.

Para la toma de muestras se seleccionaron sitios que fueran accesibles en cada uso de suelo y la distancia entre los puntos como mínimo de 1 km. En cada sitio de muestreo se registraron los datos del tipo de vegetación y el uso del suelo o actividad, coordenada geográfica, altitud (msnm), ancho aproximado del caudal (m), sustrato del río y profundidad del agua (m). Los parámetros físicos (temperatura, turbiedad, sólidos disueltos totales [SDT, mg/L]) y los químicos (potencial de hidrógeno [pH], conductividad eléctrica [CE, µS/cm], oxígeno disuelto [OD, mg/L] y salinidad total) se determinaron in situ por cada punto de muestreo, siguiendo el protocolo del equipo multiparamétrico HANNA.

Información espacial y espectral

En cada uno de los puntos de muestreo de las variables del agua se creó una parcela digital circular de 500 m de diámetro (área de aproximadamente 20 ha y perímetro externo de 1570 m; Fig. S1 en el material suplementario). En estas parcelas se extrajeron una serie de indicadores relacionados con la estructura de los hábitats y su fragmentación: número de usos de suelo por parcela, número de fragmentos, suma de bordes totales y áreas por categorías principales (bosques naturales, zonas arbóreas antrópicas, pastizales, espejo de agua, zonas de cultivos varios y zonas urbanas). Además, se calcularon variables derivadas como el índice de borde, la dominancia y el índice de fragmentación.

En el número de fragmentos se incluyeron los segmentos aislados de tipos de uso de suelo, diferenciándose de los fragmentos aparentes, que son aquellos que se crean por el corte de los bordes de la parcela. Para la suma de bordes totales (m) se tomaron en cuenta todas las categorías de uso. La categoría de uso es una variable intermedia que se emplea para el cálculo del índice de bordes y en su forma original está sobreestimada, ya que cada borde se toma dos veces (uno por cada categoría adyacente). En el índice de bordes, que es un indicador resultante de relativizar la cantidad de bordes internos por el borde externo de las parcelas (que es constante), se utilizó la mitad de la suma total de bordes y para relativizar entre 0 y 1, se empleó el borde externo como numerador. De esta forma el índice tiende a cero a medida que hay más bordes internos (lo cual indica más fragmentación).

El área de bosques naturales se diferenció de las zonas arboladas antrópicas, que incluyó el área sumada de las categorías agropecuarias con presencia de árboles, como aquellas dedicadas a frutales y plantaciones forestales. Para el resto de las zonas de cultivos se incluyeron los mosaicos agropecuarios, usos misceláneos indiferenciados y las tierras agropecuarias, tanto las de cultivo semipermanente como las de ciclo corto.

Como índice de dominancia se empleó el índice de ^{Simpson (Simpson 1949)} aplicado al área de cada categoría (es decir, utilizando unidades de área en lugar del tradicional número de especies o individuos que se emplea cuando el índice se usa en análisis de comunidades biológicas). Este índice sirve para indicar el grado en que un tipo de uso domina o no sobre el paisaje en esa parcela.

Como índice de fragmentación (IF) se propuso la siguiente fórmula:

El número máximo de categorías de uso fue 10. El divisor 5 sirve para llevar la tasa anterior a valores menores de 1. Este índice brinda un valor que se incrementa conforme aumenta el número de fragmentos o su diversidad.

Las variables utlizadas para la descripción espectral del área de cada parcela fueron los índices de reflectancia en las longitudes de onda del rojo (Red), el azul (Blue) y el infrarrojo cercano (NIR). Se eligieron estas variables porque tienen intervalos de longitudes de onda en los cuales la reflectancia de la vegetación tiene los mayores valores porcentuales, según las firmas espectrales definidas. También se usaron dos índices de vegetación: el índice de diferencia normalizada (NDVI, Normalized Difference Vegetation Index) y el índice de vegetación mejorado (EVI, Enhanced Vegetation Index), los cuales se calculan a partir de matemática de bandas. Los datos se extrajeron de las imágenes del producto MODIS13A1, obtenidos por los satélites Terra y Aqua (resolución 500 m), del escenario h10v08. Al tener una resolución temporal de 16 días se lograron dos valores mensuales entre el 01/01/15 y el 01/01/21 (para un total de 4448 registros). Se utilizaron sólo los datos de mayor confiabilidad (píxeles marcados como “Good data, use with confidence” y “Marginal data, useful” en la capa de Pixel reliability), y se excluyeron todos aquellos en que se detectaban nubes, sombras de nubes y niveles de aerosoles elevados. En total, la muestra se constituyó con 810 valores. Dado que las variaciones mensuales no eran de interés, se obtuvieron los promedios por cada punto de muestreo. Los datos fueron tomados de la plataforma Application for Extracting and Exploring Analysis Ready Samples (^{AρρEEARS 2021}) del Servicio Geológico de Estados Unidos.

Análisis de datos

Los datos fueron descritos a partir de los valores medios y su error estándar, además de la dispersión global evaluada por la desviación estándar. Como la mayoría no mostró diferencias marcadas respecto de la normalidad (prueba de Kolmogorov-Smirnov), se prefirió emplear comparaciones no paramétricas debido al tamaño de muestra relativamente pequeño y la evidente falta de independencia espacial, que puede alterar los niveles de significación de las pruebas paramétricas. Además de las comparaciones univariadas, se hicieron ordenamientos globales con análisis de componentes principales (ACP) utilizando todas las variables relacionadas con cada tipo de información: con la calidad del agua, con la respuesta espectral de la localidad y con las variables de fragmentación. Estos análisis se hicieron con el programa Statistica v. 9.0 (^{Statsoft 2018}). Las comparaciones se graficaron con el programa Extended Boxplot Graphics (^{Ramírez-Arrieta 2020}). La magnitud de las interrelaciones entre las variables de cada categoría y de sus relaciones con otras categorías se evaluaron por medio de correlaciones de Pearson (r), en el programa R (^{R Core Team 2022}). Para el análisis de la asociación global entre tipos de variables se realizó una prueba de Mantel, con matrices de distancia euclideana y 10 000 aleatorizaciones en el programa PopTools v. 3.2 (complemento del programa MSExcel).

Condiciones generales de los puntos de muestreo en el río Teaone

Los puntos de muestreo, según los datos tomados in situ, se localizaron a una altitud promedio de 44.9 ± 4.8 m, aunque según el modelo digital de elevación el promedio fue de 51.6 ± 5.27 msnm. El ancho del caudal del río Teaone varió entre 6 y 52 m, con un promedio de ancho de caudal de 25 ± 2.4 m. En general, la profundidad no fue alta y alcanzó un valor promedio de 0.65 ± 0.06 m con un máximo de 2 m. El substrato del fondo del río fue variado (sedimentos, roca, lodo, algas, arena), aunque el 30 % de las estaciones de muestreo contenía piedra caliza, el 20 % sedimentos, el 10 % lodo y algas verdes y el resto una variedad de combinaciones de estos substratos.

Parámetros físicos y químicos del agua del río bajo la influencia de diferentes usos de suelo

La turbiedad promedio del agua fue -38.7 (1.61 UNT) ± 2.05 y el pH en promedio fue básico (8.1 ± 0.04), aunque hubo estaciones con tendencia al pH neutro (Cuadro I). La conductividad eléctrica del agua varió entre 150 y 721 µS/cm, con un valor promedio de 365.7 ± 21.5 µS/cm (Cuadro I). El oxígeno disuelto en el agua y la temperatura tuvieron los coeficientes de variación más bajos (< 10 %), lo que indica poca dispersión de los datos (Cuadro I). En el caso de los sólidos disueltos, hubo estaciones con valores máximos de 351 mg/L (Cuadro I), los cuales están fuera de los límites permisibles de calidad del agua.

Las correlaciones internas entre las variables físicas y químicas del agua fueron en su mayoría significativas (Fig. S2). La temperatura del agua tuvo relaciones positivas y con alto coeficiente de correlación con la conductividad eléctrica (r = 0.93, p < 0.001), los sólidos disueltos (r = 0.96, p < 0.001) y la salinidad (r = 0.74, p < 0.05). Por el contrario, el oxígeno disuelto se correlacionó negativamente con los sólidos disueltos (r = -0.73, p < 0.05), el porcentaje de salinidad (r = -0.76, p < 0.05) y el pH (r = -0.35, p < 0.05). Esta relación indica que, en los sitios con menor concentración de oxígeno, los valores de sólidos disueltos, salinidad y pH son elevados.

La comparación de las variables físicas y químicas del agua entre los diferentes usos de suelo indicó diferencias significativas en todos los casos (Fig. 2). Los mayores valores de temperatura se registraron en la zona urbana y se diferenciaron del resto de los usos de suelo (Fig. 2). La temperatura en la zona ganadera fue superior a la registrada en los bosques nativos y en los sistemas agroforestales; entre estos últimos no existieron diferencias. Respecto de la salinidad, los mayores valores se registraron en el área de poblados, al igual que la temperatura (Fig. 2). En el caso del pH, los mayores valores en promedio se registraron en el uso ganadería y difieren de los valores más bajos registrados en el uso agroforestal (Fig. 2). Por el contrario, en el caso de la turbiedad, los valores más bajos se registraron en el uso ganadero y difieren del resto de los usos, los cuales tuvieron en promedio valores superiores (Fig. 2). Las variables oxígeno disuelto y conductividad eléctrica tuvieron un comportamiento inverso entre ellas (Fig. 2). Los mayores valores de oxígeno disuelto y menores valores de conductividad se obtuvieron en las áreas agroforestal y de bosques nativos.

Fig. 2 Comportamiento de las variables relacionadas con las propiedades físicas y químicas del agua en el río Teaone, según las diferencias por categorías del tipo de uso de suelo en Ecuador. Se muestran los resultados de las pruebas de Kruskal Wallis. BN: remanentes de bosque nativo; AF: sistemas agroforestales; GA: ganadería; UR: urbano. 

Influencia de la fragmentación del paisaje sobre los parámetros físicos y químicos del agua

Con relación a las variables relacionadas con las propiedades espectrales, la mayor dispersión de datos se observó en la variable Blue y Red (Cuadro II). La menor variación se observó en el infrarrojo cercano, en el NDVI y en el EVI, según el coeficiente de variación (Cuadro II). Los valores mínimos y máximos de ambos índices de vegetación fluctuaron de valores bajos (EVI = 0.29, NDVI = 0.39), relacionados con poca o nula vegetación, a valores altos (EVI = 0.68, NDVI = 0.89), los cuales indican presencia de vegetación densa y saludable (pueden ser bosques y zonas de cultivos). De igual forma, la mejor representación de la reflectancia de la vegetación medida por las tres bandas analizadas correspondió al NIR, con un promedio de 0.38 ± 0.01 μm.

Las características del paisaje fueron descritas en función de su fragmentación. En este sentido, las 12 variables analizadas mostraron un alto porcentaje de dispersión de los datos (Cuadro II). El número promedio de fragmentos dentro de las parcelas fue alto (4.88 ± 0.35), mientras que el número de usos distintos dentro de una parcela tuvo un valor promedio de 2.9 ± 0.2 (Cuadro II). Entre las áreas destinadas a los distintos usos, el mayor valor correspondió a pastos (12.1 ± 1.2), seguido del área de poblados (9.4 ± 2.2) (Cuadro II). El índice de fragmentación, que relaciona el número de fragmentos con el número de usos distintos, tuvo un promedio de 0.31 ± 0.03, que es un valor intermedio si se toma en consideración que este índice se incrementa conforme aumenta el número de fragmentos o bien su diversidad (Cuadro II). El índice de dominancia alcanzó un valor próximo a 1 (0.73 ± 0.07), lo cual indica la existencia de un alto grado de dominancia de un tipo de uso sobre el paisaje.

Las correlaciones internas entre las variables relacionadas con las propiedades espectrales de las áreas de muestreo fueron significativas en todos los casos. Como se esperaba, se detectaron relaciones positivas entre el EVI y el NDVI (r = 0.97, p < 0.001) y el EVI y el NIR (r = 0.93, p < 0.001). Mayores valores del EVI se relacionan con mayores valores de NDVI y de reflectancia en el infrarrojo cercano. Por el contrario, la relación negativa se registró con el Blue (r = -0.9, p < 0.001) y el Red (r = -0.94, p < 0.001). El NDVI mantuvo el mismo comportamiento en las relaciones positivas y negativas con las mismas variables que el EVI. Los coeficientes de las correlaciones fueron superiores a 0.9 en todos los casos.

Las correlaciones internas entre las variables de fragmentación del paisaje fueron significativas para 15 combinaciones de las 12 variables (Fig. S3). El número de fragmentos tuvo correlaciones significativas con cinco variables (Fig. S3), entre ellas hubo correlación negativa con el área de poblados (p = -0.64, p < 0.05) y el índice de bordes (p = -0.71, p < 0.05), y positivas con el índice de fragmentación (p = 0.88, p < 0.001), el área de cultivos mixtos (p = 0.92, p < 0.001) y el número de usos distintos (p = 0.69, p < 0.05). El número de usos distintos tuvo una correlación negativa fuerte con el área de poblados (p = -0.81, p < 0.001) y positiva con el índice de fragmentación (p = 0.92, p < 0.001). El área de cultivos mixtos tuvo una correlación negativa fuerte con el índice de dominancia (p = -0.9, p < 0.001), lo que indica que mientras mayor dominancia exista, menor área de cultivos mixtos se corresponde en el paisaje.

Las variables espectrales tuvieron diferencias significativas según las categorías del tipo de uso de suelo (Fig. 3). Para Red y Blue se observó la misma tendencia, los mayores valores de reflectancia en el uso urbano, diferente del resto de categorías (entre el resto no hubo diferencias). Para NIR, EVI y NDVI se observó una tendencia contraria respecto a Red y Blue. Los mayores valores se identificaron en bosque nativo, agroforestal y ganadería y el menor valor promedio en la zona urbana, como era de esperar según la cantidad de vegetación en estas zonas (Fig. 3). Las diferencias fueron significativas entre el grupo bosque nativo-agroforestal con relación a urbano. La dispersión de los datos fue alta, fundamentalmente en la categoría urbano, para todas las variables.

Fig. 3 Comportamiento de las variables espectrales de las áreas de muestreo del río Teaone, según las diferencias por categorías del tipo de uso de suelo. Se muestran, además, los resultados de las pruebas de Kruskal Wallis. Tipos de uso: BN: remanentes de bosque nativo; AF: sistemas agroforestales; GA: ganadería; UR: urbano. 

El índice de fragmentación tuvo una fuerte relación positiva con las variables número de fragmentos (r = 0.88, p < 0.001, r² = 0.78) y número de usos distintos (r = 0.92, p < 0.001, r² = 0.84). Aunque el tamaño de muestra fue relativamente bajo, el 78 % y 84 % de la variación del índice de fragmentación es explicada por el número de fragmentos y el número de usos distintos en el paisaje, respectivamente. Sin embargo, de manera general la fragmentación no fue muy diferente entre los usos, con una ligera tendencia a valores mayores en zonas urbanas (Fig. 4). Destacaron los bordes totales en los bosques nativos, que están muy fragmentados (Fig. 4). Aun así, el índice de bordes fue mayor en los sistemas agroforestales (Fig. 4). Para la dominancia, los mayores valores representaron a los bosques nativos y difieren de la zona ganadera y la urbana (Fig. 4).

Fig. 4 Comportamiento de las variables relacionadas con la fragmentación de los hábitats en las áreas de muestreo del río Teaone, según las diferencias por categorías del tipo de uso. Además, se muestran los resultados de las pruebas de Kruskal Wallis. Tipos de uso: BN: remanentes de bosque nativo; AF: sistemas agroforestales; GA: ganadería; UR: urbano. 

En el ACP de las variables de calidad del agua, los dos primeros componentes acumularon el 87 % de la varianza (Cuadro III). Las variables que más aportaron a las diferencias en el primer componente fueron la temperatura, conductividad eléctrica y sólidos disueltos totales, mientras que al segundo componente fueron la turbiedad y el pH (Cuadro III). En el caso de las variables espectrales, el ACP mostró alta redundancia entre las mismas (se condensa casi toda la varianza en dos ejes). El 99 % de la varianza acumulada se alcanzó con el segundo componente (Cuadro III). En el primer componente, las variables que más aportaron fueron los dos índices de vegetación, mientras que en el segundo componente fue el NIR (Cuadro III).

En el caso de las variables de fragmentación, el ACP confirmó que las mismas son muy dispersas (necesitan siete componentes para describir el 95 % de la varianza, Cuadro III). Esto indica la gran variabilidad de situaciones y combinaciones de variables que aparecen. Al primer componente aportaron el índice de fragmentación, el No. de fragmentos, el No. de usos distintos (en sentido positivo) y el índice de bordes (en sentido negativo). Al segundo componente aportaron el área de pastos, seguido de la dominancia y el área de poblados (todos estos en sentido negativo) (Cuadro III).

Del ordenamiento obtenido por los ACP con las variables relacionadas a las propiedades físicas y químicas del agua (Fig. 5A), las variables espectrales (Fig. 5B) y las variables de fragmentación del paisaje (Fig. 5C), se identificó una alta superposición de forma global (Fig. 5). Los sistemas agroforestales y remanentes de bosques nativos tuvieron mayor variabilidad (dispersión mostrada por el área del polígono convexo mínimo) (Fig. 5). Los sitios con ganadería se separaron del resto en las variables físicas y químicas; sin embargo, en las variables de fragmentación, el uso urbano se diferencia totalmente del grupo (Fig. 5).

Fig. 5 Representación de los ordenamientos obtenidos a partir de los análisis de componentes principales de (a) las variables relacionadas con las propiedades físicas y químicas del agua, (b) las variables espectrales de las áreas de muestreo obtenidas mediante sensores remotos y (c) las variables relacionadas con la fragmentación del paisaje. Se muestran las diferencias por categorías del tipo de uso de suelo. PC1: componente principal 1; PC2: componente principal 2. 

Las pruebas de Mantel evaluaron la asociación global entre las variables de calidad del agua y las relacionadas con la respuesta espectral del área, con el conjunto total de variables de fragmentación, y solo con el índice de fragmentación. Esta evaluación indicó una fuerte asociación de la calidad del agua con las variables espectrales (r_obs = 0.47, p < 0.001). Cuando se consideraron todas las variables de fragmentación, no se obtuvo asociación (r_obs = -0.08, p = 2.64), posiblemente por la alta variabilidad de cada variable independiente (variables confundidas). Al usar solo el índice de fragmentación, tampoco se obtuvieron diferencias significativas (r_obs = 0.15, p = 0.07).

Por otra parte, las correlaciones entre las variables de calidad del agua y las espectrales indicaron asociaciones significativas negativas entre el EVI y la temperatura (r = -0.89, p < 0.001), la conductividad eléctrica (r = -0.85, p < 0.001), los sólidos disueltos totales (r = -0.87, p < 0.001) y la salinidad (r = -0.76, p < 0.05) (Fig. 6). El EVI también estuvo asociado positivamente con el oxígeno disuelto (r = 0.63, p < 0.05). El NDVI y el NIR, como se esperaba, tuvieron el mismo comportamiento y tendencia que el EVI con las variables mencionadas (Fig. 6). Las variables Blue y Red también estuvieron correlacionadas significativamente con la temperatura (r = 0.8, r = 0.85), la conductividad eléctrica (r = 0.79, r = 0.84), los sólidos disueltos totales (r = 0.83, r = 0.87), la salinidad (r = 0.75, r = 0.74) y el oxígeno disuelto (r = -0.52, r = -0.58), pero la asociación fue inversa a lo descrito para EVI, NDVI y NIR (Fig. 6).

Fig. 6 Correlaciones entre las variables relacionadas con la calidad del agua y las variables espectrales del paisaje en las áreas de muestreo del río Teaone, Ecuador. Se muestra además el histograma de frecuencias de cada variable y los índices de correlación (los asteriscos rojos indican p < 0.05). EVI: índice de vegetación mejorado; NDVI: índice de vegetación de diferencia normalizada; BLUE: índice de reflectancia en la longitud de onda del azul; NIR: índice de reflectancia en la longitud de onda del infrarrojo cercano; RED: índice de reflectancia en la longitud de onda del rojo. 

La correlación entre las variables de calidad del agua y las de fragmentación del paisaje indicó asociaciones significativas, pero más débiles que las obtenidas con las variables espectrales (Fig. 7). La temperatura estuvo correlacionada negativamente con el área de bosque nativo (r = -0.56, p < 0.05), con la zona agroforestal (r = -0.46, p < 0.05) y con la dominancia (r = -0.53, p < 0.05) (Fig. 7). La conductividad eléctrica estuvo asociada positivamente con el número de usos (r = 0.36, p < 0.05). El oxígeno disuelto tuvo asociaciones positivas con el área agroforestal (r = 0.62, p < 0.05), con el área de pastizal (r = 0.26, p < 0.05) y con la dominancia (r = 0.46, p < 0.05). Los sólidos disueltos estuvieron correlacionados negativamente con el área de bosques nativos (r = -0.55, p < 0.05) y agroforestal (r = -0.44, p < 0.05) y con la dominancia (r = -0.52, p < 0.05). Finalmente, la salinidad tuvo la correlación negativa más fuerte con el área de cultivos mixtos (r = -0.99, p < 0.001) (Fig. 7).

Fig. 7 Correlaciones entre las variables relacionadas con la calidad del agua del río Teaone y las variables relacionadas con la estructura y fragmentación del paisaje en las áreas de muestreo. Se muestran además el histograma de frecuencias de cada variable y los índices de correlación (los asteriscos rojos indican p < 0.05). No. Frag.: número de fragmentos; S. bordes: suma de bordes; Bosq.Nat.: área de bosque nativo; ZAA: zona agroforestal; Á. pastiz.: área de pastizal; C. Agua: cuerpos de agua; Cult.mix: área de cutivos; Poblad.: área de poblados; Domin.: dominancia; Ind.Borde: índice de bordes; I.Fragm: índice de fragmentación.