Introducción

Los humedales costeros, como los manglares, proveen servicios ambientales de gran importancia para la supervivencia de las especies en el planeta, ya que regulan el clima, capturan altas tasas de carbono y albergan diversas especies. México posee diversas zonas de manglares, y para conservarlos existen diversas normativas, como la norma NOM-059-SEMARNAT-2010, la cual establece las medidas de aprovechamiento y conservación de estos ecosistemas (^{Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad [Conabio], 2021}; ^{Diario Oficial de la Federación [DOF], 2010}).

Algunos estudios mencionan que los ecosistemas de conservación han sido afectados por la tala ilegal e inmoderada, la caza furtiva, los cambios de uso de suelo, así como los derrames de contaminantes y plagas de insectos (^{Castillo-Elías et al., 2021}). En el caso de los manglares, un tema que ha sido poco investigado son los insectos defoliadores, cuyo control continúa siendo una frontera de la ciencia, ya que al combatir una especie en particular se pueden afectar a otras (^{Sol-Sánchez et al., 2022}). Este tema es de gran importancia en México puesto que en este país se realizan reforestaciones de manglares para el aprovechamiento sustentable y la captura de carbono (^{Castillo-Carrillo, 2001}; ^{Comisión Nacional Forestal [Conafor], 2022}).

Una de las zonas que han sido poco estudiadas es los manglares del estado de Tabasco. Por ejemplo, el Programa Operativo de Sanidad Forestal del Estado de Tabasco del 2022 (^{Conafor, 2022}) destaca que entre 2014 y 2022 las plagas afectaron 5353.02 ha de la superficie forestal y que más del 50% de estas fueron debido a la defoliación, pero ^{Brehm et al. (2019)} en su estudio solo reportaron a Thyristeina arnobia (Lepidoptera: Geometridae). Además, este reporte describe que el 2015 fue el año de mayor porcentaje de afectación (2019.72 ha) y el año 2018 el de menores afectaciones (6.14 ha). Destaca que ambos eventos coinciden con periodos de precipitaciones y estiaje, respectivamente, ya que la planicie Tabasqueña en 2018 registró lluvias extraordinarias y en el 2015 mantuvo un prolongado periodo de estiaje (^{Pérez & Granados, 2020}).

En este sentido, se ha reportado defoliación de manglares por lepidópteros (insectos holometábolos) (^{Gajardo et al., 2012}; ^{Ortíz et al., 2018}), aunque otros estudios como los de ^{Nava-Bolaños et al. (2022)} destacan la importancia de estos insectos como polinizadores nocturnos. En el sureste de México se reportó como defoliador de árboles teca (Tectona grandis) a Hyblaea puera (Lepidoptera: Hyblaeidae). En el caso de manglares de Tabasco, ^{Gómez-García et al. (2015)} reportaron la defoliación de mangle negro (Avicennia germinans) por Anacamptodes sp. (Lepidoptera: Geometridae). Así mismo, ^{Ojeda-Aguilera & Pineda-Torres (2007)} reportan hallazgos en el ejido Las Coloradas del municipio de Cárdenas, así como en dos Áreas Naturales Protegidas o ANP (Pantanos de Centla y Laguna Mecoacán en Paraíso), en las cuales se encontraron las especies de lepidópteros Anacamptodes sp. (Geometridae), Automeris tridens (Saturniidae) y Rothschildia lebeau (Saturniidae). No obstante, aunque ^{Ojeda-Aguilera & Pineda-Torres (2007)} realizaron hallazgos importantes de los insectos, no reportan las áreas afectadas y, por lo tanto, no se estableció el nivel de impacto alcanzado en la zona de conservación.

En los últimos años, en México se han implementado programas de reforestación de zonas de conservación como los manglares, especialmente con recursos internacionales como los bonos de carbono y nacionales del programa Sembrando Vida. Un ejemplo de esto es el ejido Francisco Trujillo Gurría en Paraíso, Tabasco. En esta zona, se han reforestado diversas zonas de manglares (~22 ha) inmersas en el ANP Laguna Mecoacán (^{Domínguez-Domínguez et al., 2011}; ^{Hernández et al., 2016}). En este sitio, los pobladores mencionaron que existió defoliación de manglares por insectos (gusanos o larvas) en tres periodos de lluvias atípicas (2009, 2011 y 2020) (^{Comisión Nacional del Agua [Conagua], 2021}). No obstante, no se encontraron reportes en la literatura, ni en los Programas Operativos de Sanidad Forestal del Estado de Tabasco (^{Conafor, 2022}).

Por estas razones, el presente estudio tuvo como objetivo cuantificar las áreas de manglares afectadas por defoliación y describir de forma general el defoliador, a partir de una inundación que sucedió en el año 2020 e inicios del 2021 en ejido Francisco Trujillo Gurría en Paraíso, Tabasco. En dicho evento se dañaron grandes extensiones de mangle rojo (Rhizophora mangle L. [Rhizophoraceae]) y mangle blanco (Laguncularia racemosa [L.] Gaertn [Combretaceae]) (^{Domínguez-Domínguez et al., 2011}; ^{Hernández et al., 2016}).

Materiales y métodos

La Laguna de Mecoacán es un ANP que está constituida por diversos ejidos que, a través de sociedades o cooperativas, aprovechan los servicios ambientales. Entre ellos se encuentra el ejido Francisco Trujillo Gurría, que está delimitado por un polígono ubicado en la zona suroeste del cuerpo de agua. El área de reserva de manglar del ejido es de 1278 ha, de las cuales 116 ha corresponden a la zona de estudio (Figura 1) (^{Conafor, 2022}; ^{Domínguez-Domínguez et al., 2011}). Actualmente, los ejidatarios trabajan en la línea base para acceder a recursos por certificación de bonos de carbono.

Fuente: Elaboración propia.

Figura 1 Localización del área de estudio en Francisco Trujillo Gurría, Paraíso, Tabasco, México. 

El estudio consistió en la cuantificación de las áreas afectadas por defoliaciones, así como el muestreo del insecto defoliador, la observación de su desarrollo y la descripción de sus características generales. Los muestreos se llevaron a cabo de octubre 2020 a febrero 2021. Primero, se realizó un recorrido para identificar las zonas afectadas y se observó que los manglares desfoliados se localizaban entre el efluente y los primeros 10 m de la rivera del río (zona inundable).

Con base en esta información, se delimitaron las áreas afectadas, quedando cinco polígonos de 10 m²-30 m² (Figura 2). En cada polígono se cuantificaron los árboles afectados y se recolectaron larvas (tres por cada polígono, 30 en total) (puntos 1 a 10 de la Figura 2).

Fuente: Elaboración propia.

Figura 2 Puntos de muestreo (a) e identificación de áreas afectadas (b). 

Las larvas fueron colectadas sobre el follaje de manglar empleando pinzas entomológicas y se resguardaron los organismos en recipientes de vidrio (100 ml). Posteriormente, los frascos fueron resguardados en neveras y trasladados al laboratorio en donde se resguardaron a 25 °C, con un fotoperiodo de 12 h y 60% de humedad relativa. Finalmente, se observó el desarrollo durante 60 d (^{Baena et al., 2020}; ^{Lemaire, 2003}; ^{Martínez-Zacarías et al., 2017}; ^{Sagarpa, 2001}).

Resultados

Características generales del defoliador

De acuerdo con los datos recabados en campo, los pobladores mencionaron que la plaga se presentó inicialmente al norte de la zona lagunar, este fenómeno tuvo lugar en el mismo periodo de lluvias atípicas en la costa del estado de Tabasco (septiembre 2020 a enero 2021) (^{Conagua, 2021}).

Asimismo, se observó que los insectos presentaban hábitos alimenticios nocturnos, lo cual coincide con los reportes de ^{Sol-Sánchez et al. (2015)} y ^{Gómez-García et al. (2015)}, quienes asociaron a este hábito con los lepidópteros. En este sentido, se observó que, en los puntos 1 al 4 de la Figura 2, por la mañana el insecto defoliador se encontraba aglomerado e inactivo en la base de los tallos de la especie mangle rojo (Rhizophora mangle L. [Rhizophoraceae]) y mangle blanco (Laguncularia racemosa [L.] Gaertn [Combretaceae]), así como debajo de la salida de la inserción de las raíces aéreas, aparentando en algunos casos termiteros (Figura 3).

Fuente: Elaboración propia.

Figura 3 Presencia de larvas de insecto defoliador (lepidópteros) en árboles: a) mangle blanco (Laguncularia racemosa) y b) mangle rojo (Rhizophora mangle). 

Por otra parte, la mayoría de las larvas recolectadas murieron después de 6 d y solo algunas alcanzaron el estadio de pupa después de 15 d-21 d de observación (Figura 4).

Fuente: Elaboración propia.

Figura 4 Pupas desarrolladas en laboratorio (obtectas). 

Además, se observaron prepupa en bolsa ambarina (Figura 5a) y pupa de color obscura (Figura 5b).

Fuente: Elaboración propia.

Figura 5 Prepupa, a) de bolsa de seda ambarina y b) pupa oscura, ambas de Hylesia colimatifex (Saturniidae). 

De igual manera, se observó que las larvas se registraron hasta el tercer estadio. Estas tenían una longitud promedio de 16 mm a 17 mm, así como cuerpo con coloración amarillenta y cabeza negra, además tenían espínulas en todo el cuerpo, las cuales fueron urticantes para los pobladores del sitio de estudio (Figura 6a). En el penúltimo estadio las larvas presentaron una longitud promedio de 27 mm a 29 mm y coloración verde oscuro con líneas dorsales oscuras (Figura 6b).

Fuente: Elaboración propia.

Figura 6 Estadios de las larvas: (a) tercer estadio, (b) penúltimo estadio y (c) último estadio. 

En el último estadio de larva (longitud promedio de 32 mm a 35 mm) se observó coloración negra con líneas pardas oscuras (Figura 6c). Después de ~21 d emergieron dos adultos (Figura 7).

Fuente: Elaboración propia.

Figura 7 Desarrollo de la palomilla Hylesia colimatifex (Saturniidae). 

Discusión

Con respecto a la distribución del insecto defoliador, se observó que, durante los recorridos en campo, en los puntos 1, 2, 3, 4 y 10 de la Figura 2, no se avistaron especies como aves, pequeños mamíferos y arañas, las cuales son consideradas como depredadores naturales de insectos (^{Ortíz et al., 2018}; ^{Zorrilla, 2012}). Estos hechos podrían explicarse con lo expuesto por ^{Castillo-Carrillo (2001)} y ^{Castillo et al. (2018)}, quienes relacionaron el aumento de insectos voladores (como las palomillas derivadas de los defoliadores) con el incremento del nivel del agua, ya que muchos de sus depredadores suelen desplazarse a zonas más altas y seguras durante la temporada de lluvias.

Con relación a lo anterior, ^{Conafor (2022)} reportó el aumento de manglares desfoliados en temporada de lluvias fuertes (inundaciones), lo cual coincide con el presente estudio. Además, luego del periodo de lluvias, los organismos fueron depredados por aves, principalmente por zanate mexicano (Quiscalus mexicanus, JF Gmelin, 1788). Por estas razones, se planteó la hipótesis de que las lluvias atípicas fomentaron la proliferación del insecto defoliador.

Por otra parte, los colores de las bolsas de la prepupa (Figura 5) han sido reportados por ^{Gajardo et al. (2012)} para el lepidóptero del género Hylesia. Los autores mencionan que estos insectos poseen importancia biológica, ya que son bioindicadores de la calidad de un ecosistema, además de que son endémicas de México. En adición a ello, ^{Lemaire (2003)}, ^{Aiello & Young (2018)} y ^{Zorrilla et al. (2012)} reportan aspectos como pelos en el abdomen de la palomilla (Figura 7) y los asocian con Hylesia colimatifex de la familia Saturniidae; además, mencionan que estos pelos los usan para la protección y cobertura de su postura (^{Hernández et al., 2012}).

Cabe destacar que las larvas se alimentan preponderantemente de Rhizophora mangle y Laguncularia racemosa, y los pelos ramificados fueron asociados a Hylesia colimatifex (Saturniidae) por Lemaire (2002). Al igual que la larva, la palomilla ha sido reportada en la literatura como efecto en humanos debido al contacto físico, tales como dermatitis, urticaria y reacciones sistémicas (^{Gajardo et al., 2012}; ^{Herrera-Chaumont et al., 2016}).

Una característica importante es que coinciden con las hendiduras longitudinales curvadas en la parte ventral anterior, lo cual concuerda con el reporte de ^{Lemaire (2003)} para la hembra de este insecto. Asimismo, se encontró que otros aspectos, como color marrón-grisáceo y setas (mayormente en abdomen) en adultos, han sido reportados por ^{Sánchez et al. (1999)} y ^{Bourée et al. (2014)} (Figura 7). Por estar razones, se planteó que el insecto defoliador fue Hylesia colimatifex (Saturniidae).

Con respecto a las áreas afectadas (Tabla 1), Mecoacán presenta mayor mortalidad, destacando el mangle rojo (Rhizophora mangle). Este efecto también se observó en los canales pijije-tilapa y la franja tilapa, que se encuentran en la parte norte del sitio de estudio (zona lagunar) (Figura 2). Adicionalmente, se encontró que las especies con mayor defoliación fue el mangle rojo y en menor medida el mangle blanco, lo cual coincide con los reportes de ^{Gómez-García et al. (2015)} y ^{Mendoza-Zambrano (2020)}.

Es importante mencionar que las áreas de mayor defoliación fueron aquellas cercanas a cuerpos de agua o a poblaciones de árboles jóvenes. Por un lado, esto evidencia que el aumento del nivel del agua permite la proliferación de los insectos en estudio y, por otro lado, existen estudios que han demostrado que los árboles jóvenes de manglar poseen mayor capacidad de captura de carbono y la mayoría de ellos han sido producto de reforestaciones (^{Domínguez-Domínguez et al., 2011}).

Conclusiones

Se concluye que la defoliación que afectó a los manglares de la zona de estudio se atribuye al insecto con características similares a Hylesia colimatifex (Saturniidae), y aunque es endémica de México, es el primer registro que se tiene para el estado de Tabasco. Aun cuando los impactos fueron temporales, se defoliaron cerca de 116 ha de manglares, de las especies rojo y blanco, lo cual representa un porcentaje del 0.3% del total del Área Natural Protegida “Parque Estatal Laguna Mecoacán”. Todas las especies de manglares en México están protegidas por la NOM-059-SEMARNAT-2010, por lo que resulta necesario establecer los mecanismos de control de esta especie cuando representen una plaga.

Conflicto de interés

Los autores declaran que no existen conflictos de interés.