INTRODUCCIÓN

Los dinoflagelados son un grupo muy diverso, se estima que existen entre 3 365 y 5 000 especies marinas (^{Pedroche et al., 2009}). Sin embargo, solamente 2400 especies son reconocidas entre la comunidad científica (^{Gómez, 2020}). Respecto a los dinoflagelados de agua dulce, se reconocen 350 (^{Moestrup & Calado, 2018}), aunque los autores de este trabajo estiman que existe un número mucho mayor. En México, se ha visto que en muestras de fitoplancton dulceacuícola de distintos ecosistemas, el número de especies oscila entre 0 y 3, lo que suele corresponder al 10 % del total analizado, siendo entonces uno de los grupos menos diversos en estos ecosistemas, en comparación con las clorofitas y las diatomeas. La baja riqueza de especies a veces es compensada ya que ciertas épocas del año las poblaciones pueden alcanzar grandes densidades llegando a formar florecimientos algales del orden de millones de células por litro. Entre las especies causantes de estos florecimientos se encuentran Ceratium hirundinella, C. furcoides, Peridinium bipes f. bipes, P. bipes f. occulatum P. cinctum, P. penardii, Naiadinium polonicum y Peridinium sp., con densidades de 8 x 10² a 93 x 10⁶ cél/L; de éstas solo N. polonicum produce ictiotoxinas (glenodinina) (^{Hashimoto et al. 1968}; ^{Figueroa-Torres & Moreno-Ruiz, 2003}; ^{Ascencio et al., 2018}).

Este grupo está formado principalmente por organismos unicelulares, eucarióticos, flagelados, de vida libre, parásitos o endosimbiontes con contadas formas ameboides y cocoides. Las especies suelen ser fotótrofas obligadas, mixótrofas o heterótrofas. Estas últimas suelen presentar estructuras especializadas que les permiten alimentarse de otros organismos, incluyendo dinoflagelados (^{Steidinger & Tangen, 1997}). Actualmente, se agrupan en el reino Protista, que constituye un taxón parafilético, ya que incluye al ancestro común de sus miembros, pero no a todos sus descendientes (^{Moestrup & Calado, 2018}). Análisis filogenéticos moleculares han agrupado los dinoflagelados con los ciliados y apicomplejos (endoparásitos de animales) conformando el filo Alveolata, caracterizado por presentar un sistema de vesículas planas dispuestas en una capa continua asociada a la membrana celular, formando una película flexible con alvéolos corticales (^{Taylor, 1987}; ^{Gómez et al., 2011}; ^{Moestrup & Calado, 2018}). La identificación de las especies de agua dulce presenta una gran complejidad, ya que los organismos son muy pequeños, en su mayoría son menores de 100 µm, son muy frágiles y se descomponen rápidamente aún con el uso de fijadores suaves. Aunado a esto, se requiere un análisis muy cuidadoso, disección de placas en muchos casos, además del empleo de microscopios potentes, y para obtener mejores resultados es necesario el apoyo de otras técnicas como las de biología molecular.

Otro aspecto a considerar es que muchas especies de este grupo son polimórficas, es decir, que llegan a presentar diferentes expresiones morfológicas, establecidas genéticamente, dentro de las mismas especies (^Balech,1988; ^{Carty, 2003}; ^{Maciel-Baltazar, 2015}) y pleomórficas donde la morfología de las especies responde al cambio en las condiciones ambientales, por ejemplo, algunas células se vuelven largas y delgadas a temperaturas altas y, por el contrario, se tornan cortas y robustas a temperaturas bajas (^{Gómez, 2011}; ^{Tan et al., 2013}, ^{Almanza et al., 2016}).

Los dinoflagelados de agua dulce son muy importantes porque forman parte de los productores primarios, fundamentales en las cadenas tróficas acuáticas y participan en el secuestro de CO₂ que regula el cambio climático (^{Costas & López Rodas, 2011}). También son bioindicadores de condiciones ambientales (^{Pesantes, 1983}; ^{Altamirano et al., 2004}) y llegan a formar florecimientos masivos, inocuos, nocivos o tóxicos (^{Cortés-Altamirano & Sierra-Beltrán, 2008}; ^{Ascencio et al., 2018}). De ellos se obtienen diversos productos útiles como suplementos alimenticios y medicamentos (^{Assunção et al., 2017}; ^{Delgado del Villar et al., 2021}). Cabe señalar que estos organismos están sufriendo los impactos antropogénicos como la contaminación y el cambio climático que afectan su distribución y abundancia (^{Flores-Moya et al., 2008}; ^{Costas & López Rodas, 2011}).

Pese a la importancia de este grupo, en México se han realizado pocos estudios sobre su diversidad y distribución. En el último registro previo realizado por ^{Novelo & Tavera (2011)} se reportan 60 especies de las 350 documentadas a nivel mundial para ambientes de agua dulce (^{Moestrup & Calado, 2018}). Por este contexto, el objetivo de este trabajo consistió en hacer una revisión bibliográfica a escala nacional del estado actual de conocimiento de este grupo.

MÉTODOS

Para la creación de un listado taxonómico se consultaron informes y publicaciones impresas y electrónicas disponibles en centros de documentación universitarios; además, se revisaron las bases de datos AlgaeBase (^{Guiry & Guiry, 2022}) y bdLACET (^{Novelo & Tavera, 2022}), revistas e información disponible en Internet. Se puso énfasis en los trabajos publicados de 2004 a 2022. En algunos casos se registró la presencia de especies no identificadas, pero sí diferenciadas de otras del mismo género, ya que estos datos son significativos para el inventario.

Se siguió la clasificación taxonómica de ^{Moestrup & Calado (2018)}, basada en datos morfológicos, ultraestructurales, moleculares y bioquímicos. Los nombres de las especies fueron revisados y actualizados de acuerdo con las sugerencias de AlgaeBase (^{Guiry & Guiry, 2022}). El nombre correcto de cada especie aparece en la columna de la izquierda de la Tabla 1, en la segunda columna se encuentran los sinónimos especificados con un signo (=), también se señala el número de sinónimos y, por último, se presenta una columna con las observaciones.

Se registró la distribución de las especies por estados y por ambientes, Figura 1 y Tabla 2.

Figura 1 Número de especies, variedades y formas registrados en algunas de las obras de revisión ficoflorística más importantes de México 

RESULTADOS

Se revisaron 98 fuentes de información sobre fitoplancton de aguas continentales de México correspondientes al periodo de 2004 a 2022. De éstos, solo 49 (78% publicaciones científicas y 22% tesis), refieren la presencia de dinoflagelados de agua dulce. Los otros trabajos llaman la atención porque pareciera ser que no hay especies en los muestreos en ciertos cuerpos de agua o que la dificultad para su estudio y la falta de experiencia y/o de herramientas de aproximación (métodos de colecta, fijadores, microscopios de mayor aumento, apoyo de biología molecular, entre otros) ocasionan que los dinoflagelados pasen desapercibidos.

En México, en el año 1984 se obtuvo un registro de 24 especies (^{Ortega, 1984}), en 2003 se tuvieron 38 (^{Figueroa Torres & Moreno-Ruiz, 2003}), en 2009 sólo 35 (^{Pedroche et al., 2009}), en 2011 ascendió hasta 60 (^{Novelo & Tavera, 2011}) y en ²⁰²² (este estudio) se registraron 87 taxones, representando el 24.85 %, del total de las 350 reportadas a nivel mundial (^{Moestrup & Calado, 2018}) (Fig. 1).

Considerando que ^{Novelo & Tavera (2011)} registraron 3 256 taxones de algas en las aguas continentales de México y que en este estudio se registraron 87, entre especies, variedades, formas y entidades no identificadas, se observa que hasta el momento los dinoflagelados representan el 2.7 % del total reportado o señalado.

Los dinoflagelados registrados en este estudio se encuentran ubicados en nueve órdenes, 18 familias, 25 géneros, 82 especies, 3 formas y 2 variedades, 33 entidades no fueron determinadas. Los géneros con mayor diversidad de especies fueron Peridinium (21), Gymnodinium (15), Peridiniopsis (10), Ceratium (8) y Parvodinium (6).

Las especies de dinoflagelados de agua dulce solo se encontraron en 16 de los 32 estados de México, la mayor parte ubicados en la franja central del país. Los estados con mayor riqueza de especies fueron Estado de México (30), Michoacán (25) y Ciudad de México (24); los ambientes más concurridos por las especies fueron lagos, lagunas y embalses (Tabla 1, Fig. 2).

Figura 2 Distribución de las especies, variedades y formas de dinoflagelados dulceacuícolas por estados de México. 

Se realizó la recopilación de los nombres correctos y sus sinónimos (Tabla 2), porque se observó que muchos nombres han cambiado, además de que algunas especies se han fusionado y otras presentan sinonimia. Por lo anterior, se ha modificado el total de las especies reportadas para cada cuerpo de agua, para cada estado o incluso para el país con respecto a trabajos anteriores.

Se observa que hay especies que poseen una gran cantidad de sinónimos, como es el caso de Peridinium cinctum con 27, Parvodinium inconspicuum con 18 y Palatinus apiculatus con 16, lo que genera confusión y heterogeneidad en las identificaciones, dependiendo de los autores que se consulten.

También se observó que en algunos casos se modificó el nombre de las especies, por ejemplo, Peridinium vancouverense Wailes 1931 ahora es Peridinium willei Huitfeldt-Kaas 1900; en otros, cambio el género, por ejemplo, Oodinium limneticum D.L. Jacobs 1946 ahora es Piscinoodinium limneticum (D.L. Jacobs) J. Lom 1981, y en otros más, cambió el género y la especie: Glenodinium geminum (Playfair) E. Lindemann 1931 ahora es Parvodinium umbonatum (F. Stein) Carty 2008. Además, se hicieron algunas reubicaciones de categorías supragenéricas, por lo que se debe tener mucho cuidado en la selección de los trabajos de consulta, que sirvan para identificar a las especies.

Por otra parte, se consideraron por separado a cuatro especies reportadas para Laguna Lagartos (Quintana Roo): Amphidinium massartii Biecheler 1952, Bysmatrum gregarium (E. H. Lombard & B. Capon) T. Horiguchi & Hoppenrath 2014, Ensiculifera loeblichii E. R. Cox & H. J. Arnott 1971, Matsuokaea loeblichii (E. R. Cox & H. J. Arnott) Z. Li, K. N. Mertens, H. Gu & H. H. Shin 2020 y Heterocapsa cfr. niei (A. R. Loeblich) L. C. Morrill & A. R. Loeblich 1981 ya que en la literatura se reportan como especies marinas (Kyung et al., 2018; ^{Gómez, 2012}); sin embargo, los autores señalan que estas especies fueron encontradas en la Laguna Lagartos en aguas interiores la cual es alimentada por el flujo subsuperficial del acuífero de la región (^{Nava-Ruiz & Valadez, 2012}). De estas especies A. massartii es una especie epifítica, tóxica (^{Kyung et al., 2013}).

Se registraron florecimientos algales de Ceratium hirundinella y C. furcoides en varios cuerpos de agua de Michoacán, Estado de México y Ciudad de México, en lagos y embalses. Los florecimientos pueden ser perjudiciales para la fauna íctica y la comunidad de invertebrados, debido al colapso de las floraciones, cuya posterior descomposición puede provocar el agotamiento del oxígeno disuelto; además, la alta densidad poblacional que pueden alcanzar las especies suele representar un serio problema para el tratamiento del agua destinada al consumo humano (^{Meichtry de Zaburlin et al., 2014}).

DISCUSIÓN Y CONCLUSIONES

Desde el siglo XIX hasta ahora muchas especies se han descrito de manera incompleta, lo que hace difícil su identificación, aunado a las diferencias genéticas de las poblaciones de las mismas morfoespecies, de diferentes partes del mundo (^{Moestrup & Calado, 2018}). Esto plantea interrogantes sobre cuánta variación debe ser permitida antes de que una especie se divida en dos, otras variedades, otras formas u otras especies crípticas, es decir, se divida en poblaciones poco diferenciadas en su morfología difíciles de distinguir entre sí. A pesar de que ya ha pasado mucho tiempo, prevalece la falta de información porque no se cuenta con apoyo institucional para el desarrollo de este campo de estudio, no hay suficientes plazas para investigadores, ni infraestructura para mejorar las aproximaciones al conocimiento de estos microorganismos. Actualmente todavía son pocos los trabajos que abordan el análisis del número, forma y ubicación de las placas y al empleo de la microscopía electrónica y la biología molecular como herramientas de estudio en México y a nivel mundial (^{Carty, 2003}; ^{Gómez, 2012}; ^{Moestrup & Calado, 2018}). Estas últimas están revolucionando toda la taxonomía del grupo, la cual, en estos momentos, se encuentra en una situación de reconstrucción y en constante cambio.

En México los estudios son muy escasos y solo se realizan en unos pocos estados del país. También, se observa que los trabajos son discontinuos en el tiempo, por lo que no hay un seguimiento en el comportamiento de las especies en los ecosistemas acuáticos. Otro aspecto por considerar es el lugar de búsqueda in situ, ya que los dinoflagelados epifíticos, epizoicos y endofíticos, entre otros, han sido poco estudiados por su compleja ubicación dentro de los ecosistemas, por su pequeña talla y por su similitud con otros protistas.

Otro aspecto notable es qué, si bien los trabajos son pocos, en algunos casos se hacen estudios, pero no se registran especies lo cual se puede deber a dos situaciones: o verdaderamente no hay ejemplares en los sitios muestreados o los métodos de estudio impiden su observación y análisis. Por esta razón, si se quieren hacer inventarios representativos de estos organismos, se tienen que cuidar todos los aspectos anteriores.

Se puede concluir que el estudio taxonómico de los dinoflagelados de agua dulce de México es aún incipiente y está en reconstrucción, y que con las nuevas tecnologías y el trabajo en equipo se podrá avanzar en el reconocimiento de su gran diversidad. Esta información, adicionalmente, permitirá coadyuvar a la conservación de estos organismos.