Revisión bibliográfica

Para documentar los nombres comunes, usos tradicionales, caracteres morfológicos diagnósticos de C. mexicana, así como los metabolitos secundarios y actividades biológicas de la especie, se llevó a cabo una revisión exhaustiva de recursos bibliográficos especializados, obtenidos de las siguientes fuentes: Google académico, Pubmed, Scopus, Science Direct y Dialnet, usando como palabras clave “Chrysactinia mexicana”, “etnobotánica”, “usos”, “fitoquímica”, “compuestos bioactivos”, “bioactividad”, tanto en español como en inglés, con diferentes combinaciones y seleccionando principalmente artículos revisados en pares desde 1950 hasta 2022.

Revisión de herbario y trabajo de campo

Para elaborar el mapa de distribución, se construyó una matriz de datos con los registros de sitios de distribución de la especie, los cuales se obtuvieron de las siguientes fuentes: 1) Recorridos de campo en los que se registraron las coordenadas geográficas por medio de GPS Oregon 650, 2) Revisión de ejemplares del herbario “Dr. J. Rzedowski” de la Universidad Autónoma de Querétaro (QMEX), 3) Base de datos del herbario (QMEX) y 4) Base de datos GBIF (Global Biodiversity Information Facility). Los recorridos de campo se llevaron a cabo de enero a diciembre del 2014, en el estado de Querétaro, principalmente en los municipios de la región del semidesierto: Colón, Cadereyta de Montes, Peñamiller y Tolimán, registrando las coordenadas en los sitios con la presencia de la especie. Todos los datos espaciales fueron trabajados en coordenadas geográficas, con datum y esferoide WGS84. Se usó el software ArcGIS 10 (^{ESRI, 2011}), para la elaboración del mapa de distribución. Para identificar los factores bióticos y abióticos asociados a la distribución de la especie, se analizó la información usando SIG (Sistema de Información Geográfica), se efectuó una superposición de datos cartográficos con los sitios de distribución de la especie, usando el programa ArcGIS 10 (^{ESRI, 2011}), se usó la información cartográfica de geología, sistemas de topoformas, edafología, clima, uso de suelo y vegetación. Las fuentes usadas fueron: 1. Carta Geológica 1:250,000 (^{INEGI, 1985b}), 2. Sistemas de Topoformas 1:1,000,000 (^{INEGI, 2001}), 3. Carta Edafológica 1:250,000 (^{INEGI, 1985a}), 4. Carta de Climas 1:1,000,000 (^{INEGI, 2000}) y 5. Carta de Uso de Suelo y Vegetación 1:250,000 (^{INEGI, 2013}). La diferencia de escalas usadas para cada carta temática fue debida a la disponibilidad de la información en el INEGI. La Carta de Climas (^{INEGI, 2000}) usada para el análisis de la información emplea la clasificación de Köppen modificada por Enriqueta García (^{García, 1964}). Con la información obtenida de este procedimiento se elaboró una matriz de datos con la siguiente información: 1. Tipo de roca, 2. Edad de la roca, 3. Sistemas de topoformas, 4. Tipo de suelo, 5. Altitud (msnm), 6. Tipo de clima, 7. Isoyetas (mm), 8. Isotermas (°C) y 9. Tipo de vegetación observada de acuerdo a la clasificación propuesta por Rzedowski (^{Rzedowski, 2006}). Los datos de altitud fueron tomados directamente en campo con un GPS Oregon 650, complementada con la información de las bases de datos. Para documentar la fenología, estrategias de propagación en poblaciones silvestres y características de hábitat, se tomó como referencia los registros de su distribución y se llevaron a cabo recorridos de campo en el estado de Querétaro. Se corroboró su distribución y se seleccionó una población en la localidad de Sombrerete, Cadereyta de Montes, Querétaro, para ser monitoreada a lo largo de un año. Se recopiló información sobre intervalos de floración y fructificación, sus estrategias de reproducción en estado silvestre y sus características y necesidades de hábitat específicas. Finalmente, se resaltaron algunos usos potenciales de la especie con base al análisis de la información de usos tradicionales, los estudios fitoquímicos y de bioactividad.

Caracteres morfológicos diagnósticos

En cuanto a sus caracteres morfológicos diagnósticos, C. mexicana se distingue por ser arbustos de tamaño pequeño (20-40 cm de alto) (Fig. 1A), con hojas pequeñas (5-20 mm de largo y de 1-2 mm de ancho), alternas, simples, lineares y suculentas. Se destaca la presencia de glándulas notorias en sus hojas, las cuales contienen aceites esenciales (Fig. 1B). Las inflorescencias son cabezuelas de 4-5 mm de alto, usualmente con 13 flores liguladas amarillas (Fig. 1C). Los frutos son aquenios estriados, de 3-4 mm de largo, cilíndricos (Fig. 1D) (^{Villareal, 2003}).

Fig. 1 Caracteres morfológicos diagnósticos de Chrysactinia mexicana: A. Hábito arbustivo; B. Hojas; C. Inflorescencias y D. Fruto (aquenio). 

En la familia Asteraceae, la presencia de inflorescencias en cabezuelas con flores liguladas amarillas es muy común, por lo que para C. mexicana los caracteres morfológicos que permiten reconocerla fácilmente son sus hojas pequeñas, suculentas y cilíndricas, con glándulas traslúcidas muy notorias, las cuales contienen aceites esenciales. Otro carácter diagnóstico de la especie, aunque no morfológico, es el olor de las hojas al estrujarse, el cual también es muy característico. En C. mexicana los frutos son aquenios y éstos se consideran las unidades de dispersión de la especie, es decir, los frutos tienen función de semilla, lo cual es un aspecto que debe tomarse en cuenta para estudios posteriores sobre su propagación y manejo. Desde un enfoque agronómico, será necesario caracterizar las unidades de dispersión de la especie (aquenios).

Distribución

C. mexicana es una especie que pertenece a la familia Asteraceae, tribu Tagetae. Dicha tribu está conformada por alrededor de 20 géneros y 260 especies, con afinidad a las regiones áridas de América (^{Villareal, 2003}). El género Chrysactinia contiene seis especies, de las cuales C. mexicana es la que presenta mayor área de distribución, la cual abarca desde el estado de Oaxaca en México hasta el suroeste de Estados Unidos (^{Villaseñor & Redonda-Martínez, 2009}). Se registró su presencia en 16 estados de la República (Fig. 2): Aguascalientes, Chihuahua, Coahuila, Distrito Federal, Durango, Estado de México, Guanajuato, Hidalgo, Nuevo León, Oaxaca, Puebla, Querétaro, San Luis Potosí, Tamaulipas, Veracruz y Zacatecas, por lo que se considera una especie nativa de amplia distribución en México.

Fig. 2 Distribución de Chrysactinia mexicana en México. 

En referencia a los factores bióticos y abióticos asociados a la distribución de C. mexicana, se observó que sus poblaciones silvestres se encuentran principalmente en roca caliza de la era Mesozoica periodo cretácico, con afinidad a sistemas de topoformas de Sierras plegadas y en suelos de tipo Leptosol, ya sea rendzico, húmico o calcárico, con alta pedregosidad. Se distribuye en un intervalo de altitud de 750 a 2875 msnm. Se encuentra principalmente en regiones de clima templado subhúmedo Cx’ y en menor proporción en climas semicálidos (A)C(w0). Tiene afinidad a regiones cuyo intervalo de precipitación es de 200 a 1500 mm, con mayor número de registros entre los 400 a 800 mm. La especie de estudio se distribuye en un intervalo de TMA (Temperatura Media Anual) entre los 14 a 22 °C, con mayor número de registros en el intervalo de 14 a 18 °C. Se asocia a vegetación de bosques de Quercus, bosque de Juniperus, bosque de Pinus, bosque de Pinus-Quercus, bosque tropical caducifolio, chaparral, matorrales xerófilos, matorral xerófilo crasicaule, matorral subinerme, pastizal, vegetación halófila, vegetación riparia y como ruderal en ambientes perturbados, aunque su mayor afinidad es a matorrales xerófilos.

Hasta el presente estudio, no se habían descrito los factores bióticos y abióticos que se asocian a la distribución de Chrysactinia mexicana. Sin embargo, es necesario acotar que se trata de una primera aproximación para reconocer sus afinidades ambientales y ecológicas a nivel “macro”. Debido a que el análisis se llevó a cabo a partir de datos de distribución de la especie y sobreposición de información cartográfica (análisis SIG), es necesario mencionar que los resultados pueden presentar un sesgo de colecta, es decir, la especie puede estar sobrecolectada en algunas regiones y sin colecta en zonas de su distribución natural. Aun así, la información generada sienta las bases para estudios posteriores desde un enfoque agronómico y de conservación, dado que se trata de una especie con usos tradicionales y potenciales en la industria farmacéutica, cosmética y de alimentos. Los resultados muestran que, en México, C. mexicana se distribuye principalmente en las siguientes provincias biogeográficas: Desierto Chihuahuense, Sierra Madre Oriental y Faja Volcánica Transmexicana (^{Morrone, 2019}), observándose una clara afinidad a la región Neártica. Su amplia distribución indica que se trata de una especie con baja especificidad de hábitat, lo cual se observa claramente en el amplio intervalo de altitud (de 2125 m), el amplio intervalo de precipitación (1300 mm) y la variedad de tipos de vegetación en los que se puede encontrar. Las observaciones de campo en la población monitoreada en Querétaro muestran que la especie tiene mayor afinidad hacia las regiones áridas y semiáridas con suelos calcáreos, así como a vegetación de matorral micrófilo muy abierto y en matorral xerófilo perturbado, en un intervalo altitudinal de 1800 a 2700 msnm. Asimismo, se registró que se encuentra en hábitats con 100% de radiación solar, sin necesidad de plantas nodrizas para su crecimiento.

Nombres comunes y usos tradicionales

Debido a su amplia distribución, en México recibe diferentes nombres comunes, se le conoce como “calanca” en Veracruz, “yeyepaxtle” en Puebla, “San Nicolás” y “hierba de San Nicolás” en Coahuila, Durango, Querétaro y San Luis Potosí, se le nombra “damiana” y “damianita” en Chihuahua y Durango, “mariola” en el Valle de México, “falsa damiana”, “garañona” y “romerillo” en Coahuila e Hidalgo (^{Cabrera, 2015}; ^{Martínez, 1967}; ^{Standley, 1920}; ^{Villareal, 2003}). En referencia a sus usos medicinales tradicionales, de manera frecuente se registra el uso de sus hojas, tallos y flores para curar infecciones respiratorias, infecciones de la piel, dolores de estómago, diarrea, fiebre y reumatismo (^{Cárdenas-Ortega et al., 2011}; ^{Guevara et al., 2011}), mientras que las raíces se usan principalmente para dolores postparto (^{Guerra-Boone et al., 2013}). Con menor frecuencia se mencionan sus efectos afrodisíacos, diuréticos, antiespasmódicos, energéticos, estimulantes, tónicos y para promover sudoración, así como sus usos para curar dolores menstruales, infertilidad de la mujer, enfermedades venéreas y leucorrea (^{Cabrera, 2015}; ^{González-Stuart, 2010}; ^{Nicholson & Arzeni, 1993}; ^{Zavala-Mendoza et al., 2016}).

C. mexicana presenta una amplia variedad de nombres comunes y usos tradicionales, lo cual pone de manifiesto el estrecho vínculo entre la especie y los habitantes de las regiones en las que se distribuye. Incluso el nombre de “yeyepaxtle” proviene del Nahua “yeyepachtli”, indicando que se trata de una especie usada por pueblos indígenas, formando parte de la diversidad biocultural de nuestro país. Una de las referencias más antiguas es la hecha por ^{Standley (1920)} en la que se mencionan nombres comunes en diferentes estados de México y Estados Unidos de América y algunos usos tradicionales. No se encontró alguna referencia sobre Chrysactinia mexicana en la Biblioteca Digital de la Medicina Tradicional Mexicana (^{BDMTM, 2009}), por lo que se considera que documentar e integrar la información de los diversos artículos es un ejercicio importante en el conocimiento básico de la especie, lo cual redituará en su conservación.

Fenología y estrategias de propagación

Sobre la fenología de C. mexicana, estudios previos indican que florece de abril a octubre (^{Martínez, 1967}), de marzo a noviembre (^{Villareal, 2003}) e incluso todo el año (^{Villaseñor & Redonda-Martínez, 2009}). Sin embargo, para el presente estudio, en la localidad que se monitoreó a lo largo del año, no fue posible corroborar el mismo periodo de floración. En la localidad de Sombrerete, Cadereyta, Querétaro, la especie de estudio floreció de julio a septiembre y fructificó de agosto a octubre, es decir presentó un intervalo de tiempo más reducido en ambas fenofases. También se registró el solapamiento de las fenofases dentro de la población e incluso en una misma planta. Es decir, dentro de la población, es posible encontrar algunas plantas floreciendo y otras plantas fructificando (con aquenios), de manera sincrónica. Asimismo, en una planta es posible encontrar flores y frutos de forma sincrónica (Fig. 3). Durante la fenofase vegetativa, en los meses de noviembre a febrero, el número de individuos dentro de la población se reduce y las plantas presentan menor tamaño y cobertura (ramificación). Para el presente estudio, no se planteó como parte de los objetivos documentar la polinización de la especie, sin embargo, los visitadores florales observados fueron mariposas, moscas y abejas y considerando las características específicas de la flor y correlacionando con síndromes de polinización, se puede inferir que los polinizadores efectivos son las abejas. En referencia a las estrategias de propagación en poblaciones silvestre, se documentó que la especie se propaga principalmente de manera sexual a través de aquenios, dispersados por el viento. En relación a la propagación asexual, C. mexicana tiene la capacidad de propagarse por medio estolones subterráneos, los cuales presentan zonas meristemáticas (yemas) de donde emergen renuevos (Fig. 4). Es probable que los estolones subterráneos sean una estrategia de perennación durante la época de mayor sequía y frío (invierno), teniendo la capacidad de generar plantas nuevas en la siguiente época de calor y lluvia (verano). Se documentó que, las poblaciones silvestres presentes en el Estado de Querétaro son calcífilas y son resistente a altas temperaturas y a la sequía (^{Magallán-Hernández et al., 2015}). No se encontró información bibliográfica sobre el cultivo o propagación de la especie, en huertos peridomésticos por parte de la población rural y tampoco se encontró un protocolo de propagación para llevar a cultivo la especie. Sin embargo, si se ha observado la especie cultivada en algunos jardines botánicos, como el Jardín Botánico “Charco del Ingenio” en San Miguel de Allende, Gto., y el Jardín Botánico Universitario de la Benemérita Universidad Autónoma de Puebla en Puebla, Pue. (obs. pers). En ambos casos, las instituciones no cuentan con publicaciones sobre su propagación.

Fig. 3 Chrysactinia mexicana A. Estrategia de propagación sexual a través de aquenios. B. Estrategia de propagación vegetitiva y de perennación a través de estolones. 

Fitoquímica y bioactividad

En referencia a los estudios hechos en C. mexicana con un enfoque fitoquímico y de bioactividad, se observa que es una especie ampliamente estudiada con ambos enfoques. Se revisaron 19 artículos científicos publicados desde 1985 hasta 2021, en los que se encontró que la especie cuenta con un gran número de metabolitos secundarios y también con una amplia variedad de efectos bioactivos (Cuadro 1 y 2). Los análisis fitoquímicos mostraron que contiene metabolitos secundarios de tres grupos principales: terpenos, compuestos fenólicos y glucósidos (^{Cárdenas-Ortega et al., 2011}). En los estudios revisados, la presencia o ausencia de los metabolitos secundarios, así como el porcentaje de los mismos, depende de muchas variables como el tipo de bioproducto que se usó en cada estudio, por ejemplo: aceite esencial, extracto acuoso, extracto etanólico o extracto metanólico. Otra variable es el órgano de la planta del cual se obtiene el bioproducto, por ejemplo, algunos estudios utilizaron el vástago completo, otros sólo las hojas y flores y en unos pocos se usó sólo la raíz de la planta. Un aspecto común en todos los estudios, es el uso de plantas provenientes de poblaciones silvestres, aunque colectadas en diferentes localidades, lo que implica hábitats con diferentes condiciones bióticas y abióticas (suelo, precipitación, temperatura, entre otras), las cuales no se encuentran documentadas en los estudios. La alta diversidad de metabolitos secundarios encontrados en C. mexicana (Cuadro 1), puede explicarse por la amplia diversidad de variables que determinan la producción de los mismos, como la genética, las condiciones ambientales, los órganos usados y la época de colecta. Los métodos de extracción en cada estudio, también es una variable que influye en los resultados obtenidos. Cabe destacar que se trata de una especie que habita a zonas áridas y semiáridas, por lo que está sometida a condiciones constantes de estrés hídrico y alta radiación solar, siendo probable que su metabolismo presente adaptaciones en este contexto.

Aunque C. mexicana presenta una amplia diversidad de metabolitos secundarios, los compuestos más notables son los terpenoides, destacando la piperitona, eucaliptol, acetato de linalilo, α-terpineol, silvestreno y terpineol, con diferentes porcentajes en cada estudio, obtenidos de los aceites esenciales de la planta (Cuadro 1). Otro grupo de metabolitos secundarios registrados para la especie, son los tiofenos, presentes en algunas especies de los géneros Tagetes, Artemisia y Porophyllum de la familia Asteraceae, los cuales son compuestos tóxicos con bioactividad contra diferentes patógenos incluyendo nematodos, insectos, hongos y bacterias (^{Ibrahim et al., 2016}).

C. mexicana presenta una notable bioactividad en diferentes sistemas. Los resultados de las investigaciones (Cuadro 2) muestran efectos positivos de los diferentes bioproductos contra bacterias, micobacterias, hongos y amibas. También se observó que el aceite esencial presenta acción insecticida y nematicida. Algunos estudios demostraron que presenta acción antiespasmódica, avalando su uso tradicional contra la diarrea (^{Cárdenas-Ortega et al., 2011}; ^{Zavala-Mendoza et al., 2016}). Estudios más recientes han mostrado resultados positivos de algunos de sus componentes como antidepresivos y estimulantes del comportamiento sexual (^{Cassani et al., 2015}; ^{Estrada-Reyes et al., 2016}). Finalmente, se ha demostrado que los compuesto polifenólicos presentes en la especie tienen capacidad antioxidante con importantes aplicaciones farmacológicas (^{Gomez-Macias et al., 2019}).

Los estudios de bioactividad y farmacológicos llevados a cabo en Chrysactinia mexicana muestran que se trata de una especie con un alto potencial para diversos usos entre los que destacan su actividad antifúngica y antibacteriana, avalando su uso medicinal contra enfermedades respiratorias y de la piel. Los estudios llevados a cabo hasta el momento (Cuadro 1 y 2) también avalan su uso medicinal contra la diarrea y los dolores menstruales, debido a su acción antiespasmódica. Sus usos tradicionales como tónico y estimulante, se avala por su claro efecto antidepresivo. Los aceites esenciales de la especie tienen un alto potencial para el manejo de plagas y enfermedades en cultivos de importancia económicas y para un manejo orgánico de estos. Su capacidad antioxidante le confiere potencial en la industria de alimentos. Finalmente, por sus propiedades contra infecciones cutáneas y por su efecto relajante y antidepresivo sus aceites esenciales también tienen un alto potencial de uso en la industria cosmética.