Introducción

La actividad agrícola cubre necesidades de los humanos pero la alimentación demanda una superficie mayor y la de impactos territoriales más extensos (^{López y Llorente, 2010}). La industrialización de los cultivos de exportación para la alimentación del ganado y la demanda creciente para la elaboración de biocombustibles están fortaleciendo la agricultura de monocultivos; pero esto tiene un impacto negativo en la salud, la integridad de los ecosistemas y la calidad alimentaria (^{Holt-Giménez y Patel, 2009}). Las consecuencias de la especialización de monocultivos son variadas, e incluyen uso frecuente y abundante de agroquímicos relacionados con problemas ambientales e incremento de la severidad de las infestaciones de insectos plaga (^{Gliessman, 1998}). El conocimiento del impacto ambiental, social y cultural de ciertas prácticas agrícolas plantea la necesidad de un cambio hacia un modelo agrícola sustentable (^{Gliessman, 2002}; ^{Sarandón, 2002}).

De acuerdo con ^{Muñoz (2004)} el aspecto más conocido de la producción agroecológica de alimentos es la sustitución del uso de agroquímicos por prácticas menos contaminantes y agresivas con el ambiente. ^{Martínez (2002)} proponen una agricultura bajo un enfoque ecológico, con un marco teórico nuevo para analizar los procesos agrícolas. ^{Koohafkan y Altieri (2010)} presentan modelos para promover la diversidad biológica, sostener el rendimiento sin agroquímicos, y promover la integridad ecológica. Los sistemas de producción agroecológicos son biodiversos, resistentes, energéticamente eficientes, socialmente justos y conforman una estrategia de soberanía energética, productiva y alimentaria (^{Gliessman, 1998}). El control de plagas en la agroecología se realiza con prácticas que contribuyen a mantener bajas las poblaciones de organismos dañinos; por tanto, básicamente es preventivo y se realiza antes de que las plagas se manifiesten (^{Villalobos, 1995}).

El barbecho y el rastreo de los terrenos se realizan con doble propósito, ya que además de preparar el terreno para la siembra, eliminan larvas y plagas que viven en el suelo, como las pre-pupas o pupas inmóviles, que son más susceptibles a los depredadores (aves); la desecación por efecto de la temperatura y la acción contundente de los implementos del cultivo, lo que disminuye las poblaciones de ciclo anual y bianual. ^{Aragón et al. (2001)} consideran que la identidad de las especies y su ciclo de vida es fundamental para definir el momento adecuado para realizar el barbecho o el rastreo. En cambio, ^{Aragón et al. (2008)} proponen la recolección de adultos de Melolonthidae con trampas de luz en terrenos agrícolas, ya que reduce el número de adultos y por consecuencia la población de larvas en el cultivo.

Debido al aumento de la población humana y a la demanda creciente de productos agrícolas, la Organización para la Agricultura y la Alimentación (FAO), la Organización Mundial de la Salud y la Academia Nacional de Ciencias de los Estados Unidos (NAS) están interesadas en cultivos con valores nutricionales y proteicos adecuados que cubran las necesidades alimenticias de la población global, como el amaranto (A. hypochondriacus L.), que es uno de los pseudocereales más promisorios para el consumo humano.

El amaranto destaca por su contenido alto de lisina y otros aminoácidos, proteínas, vitaminas y minerales, como calcio (^{Mapes et al., 1997}); además, se adapta a condiciones agrícolas, altitudes, climas y tipos de suelos diversos. El amaranto es fuente importante de empleo en actividades agrícolas, industriales, comerciales, y servicios; además, aporta ingreso a los campesinos, por lo que más productores se interesan por cultivarlo en México (^{Hernández y Herrerías, 1998}).

En el estado de Puebla se siembra más de 70 % del total nacional de amaranto, con rendimiento promedio de 1.4 Mg h^-1 con manejo convencional (^{SIAP, 2014}). El amaranto en cultivo es invadido y dañado por insectos plaga como escarabajos (Melolonthidae), larva de colaspis (Colaspis sp.) y gusano alfilerillo (Diabrotica balteata; Chrysomelidae), gusano de alambre (Agriotes sp.; Elateridae), y gusano trozador (Spodoptera sp.; Noctuidae). Entre las especies más importantes por su abundancia y daño al sistema radical, está el complejo gallina ciega compuesto por larvas de los géneros Phyllophaga, Diplotaxis, Macrodactylus, Paranomala y Cyclocephala, que junto con los barrenadores y defoliadores ocasiona 65 % de las pérdidas (^{Aragón y Tapia, 2009}). Según ^{Aragón y López-Olguín (2001)}, ^{Aragón et al. (2004} y ²⁰⁰⁵⁾ y ^{Pérez-Torres et al. (2005)}, este complejo es uno de los problemas fitosanitarios más importantes en este cultivo.

Debido a que se conocen parcialmente las larvas de las parcelas agrícolas es necesario identificar las especies y conocer los hábitos alimenticios de este complejo en cada región para resolver el problema (^{Pinzón, 2006}). También es necesario el diagnóstico para conocer el grado de infestación desde la siembra hasta la cosecha de amaranto para desarrollar acciones para el manejo de la plaga y conocer su importancia ecológica. Los problemas que causa el complejo gallina ciega en cada zona dependen del manejo y las condiciones climatológicas. En la zona agrícola de San Jerónimo Coyula Atlixco, Puebla, las especies en los cultivos de amaranto se desconocen, aunque los productores aseguran que causan pérdidas.

El objetivo de esta investigación fue evaluar el efecto del manejo agroecológico del complejo gallina ciega asociado a amaranto, accesible para el productor y efectivo para aumentar el rendimiento de grano, sin ocasionar daños al ambiente.

Materiales y métodos

El estudio se desarrolló en los ciclos agrícolas 2012 y 2013, en la localidad de San Jerónimo Coyula, Atlixco, a 1903 m de altitud. Para determinar la densidad de las especies del complejo gallina ciega se efectuó un muestreo de larvas en una parcela de 32 800 m², cuando aún había tocones de las plantas de amaranto del ciclo agrícola previo (noviembre 2012 y febrero 2013). Para los muestreos se trazaron tres transectos de 310 m de longitud con separación de 20 m entre sí; 20 sitios de muestreo se seleccionaron a lo largo de cada uno, separados 15 m entre sí. De cada sitio se obtuvo un cubo de suelo de 30x30x30 cm, y se separaron manualmente las larvas.

Las larvas recolectadas se depositaron en recipientes de plástico, se trasladaron al laboratorio de Entomología del Centro de Agroecología del Instituto de Ciencias de la Benemérita, Universidad Autónoma de Puebla (CENAGROICUAP) para analizarlas. En el laboratorio, las larvas se separaron conforme a los caracteres morfológicos propuestos por ^{Morón (1986)}. De la población recolectada 30 % se fijó en líquido pampel, 4 d después se transfirió a alcohol al 70 % (^{Morón y Terrón, 1988}) y luego se identificó de acuerdo con las claves dicotómicas propuestas por ^{Morón (1986)} y ^{Aragón et al. (2005)}.

El resto de la población se mantuvo viva, en recipientes de polietileno de 500 mL, con suelo del sitio de recolecta, dentro de una cámara de cría, a 26±2 °C y humedad relativa de 70±10 %, para verificar su identidad taxonómica y determinar la relación larva-adulto. Los adultos se dejaron en los mismos recipientes por un mes, para su madurez sexual. Para corroborar la identidad larva-adulto e identificación taxonómica de los adultos se utilizaron las claves dicotómicas para las faunas de Coleoptera:Scarabaeoidea propuestas por ^{Morón (1986}; ¹⁹⁹⁴⁾. Larvas y adultos se depositaron en la colección del CENAGRO.

Para el manejo agroecológico del complejo gallina ciega, la parcela de estudio donde se realizó el diagnóstico se sembró con amaranto, en el ciclo agrícola 2013, y se dividió en tres secciones: 1) tratamiento de 8000 m²; 2) barrera 16 800 m²; 3) 8000 m², el testigo. Con el propósito de destruir larvas y pupas en la sección de tratamiento se realizó un barbecho profundo (30 cm), el 25 de febrero de 2013, y otro el 22 de abril 2013, en ambas fechas se encontraron larvas del tercer estadio y pupas, que se expusieron al efecto de sus depredadores naturales y la incidencia solar; además, para atrapar y recuperar los escarabajos se colocó una trampa de luz mercurial tipo pantalla, con su generador portátil, que funcionó de 20:00 a 22:00 h. Los muestreos se realizaron en la época en que los adultos volaban, del 27 de abril al 30 de junio. La determinación taxonómica de los adultos se realizó con las claves propuestas por ^{Morón (1986}; ¹⁹⁹⁴⁾ y comparación con las colecciones del laboratorio de Entomología en CENAGRO-ICUAP.

Muestreos sistemáticos de suelo en las sección tratamiento y testigo permitieron detectar la efectividad del manejo agroecológico en la densidad poblacional de larvas; en cada sección se muestrearon al azar 100 plantas de amaranto y muestras de suelo de 30x30x30 cm. Los muestreos se realizaron durante febrero de 2014. Las larvas del complejo gallina ciega se identificaron con la misma metodología que para el diagnóstico. El análisis estadístico incluyó la prueba de comparación de dos muestras independientes, para evaluar si existió diferencia (p≤0.05) entre el número de larvas entre las secciones tratamiento y testigo.

Para determinar la relación de los factores del suelo que regulan las poblaciones de especies de gallina ciega, muestras de suelo se extendieron sobre papel, se mantuvieron 48 h bajo sombra, y se pasaron por un tamiz con aperturas de 2 mm. En las muestras se evaluó: 1) pH, con un potenciómetro en la suspensión acuosa (1:2); 2) textura, con un hidrómetro de Bouyoucos y; 3) materia orgánica, con el método de Walkley y Black. También se determinó si el barbecho y la recolección de adultos con la trampa de luz (manejo agroecológico), afectaron la producción de amaranto. Para esto, en 100 plantas tomadas al azar antes de la cosecha de la sección tratamiento, testigo y barrera, se determinó la producción (en kg, y se calculó el rendimiento en kg ha^-1).

Los resultados se analizaron con ANDEVA y prueba de Tukey (p≤0.05), con el programa estadístico Statgraphics Centurion XVI (^{Statgraphics, 2010}).

Resultados y discusión

En el muestreo de suelo, previo a la siembra (noviembre 2012 febrero 2013), se detectaron 203 larvas de tercer estadio del género Paranomala y 33 no identificadas. Después del barbecho se detectaron 37 larvas del género Paranomala y ocho de Strigoderma, con intervalo de cero a ocho larvas por cepellón. Este resultado mostró 80.93 % de disminución de larvas por efecto del barbecho.

El vuelo nocturno de los melolóntidos se registró en 32 recolectas, entre el 9 de mayo y el 22 de junio (Figura 1), y la abundancia mayor se registró el 30 de mayo (677 ejemplares adultos). Paranomala foraminosa fue la primera especie en emerger, inició su vuelo el 9 de mayo, su abundancia máxima se registró el 15 de mayo y el 30 de mayo (29 y 28 individuos), luego descendió paulatinamente y su actividad finalizó el 21 de junio. Esta especie se presentó durante el periodo de recolectas, con excepción de los días con lluvias y viento. Esto coincide con lo reportado por ^{Castro-Ramírez et al., (2004)} quienes señalaron que en condiciones ambientales adversas los melolóntidos no vuelan.

Figura 1 Variación de los adultos de melolóntidos capturados en la zona agrícola de la localidad de San Jerónimo Coyula, Atlixco, México. 

En total se recolectaron 2591 ejemplares adultos de 32 especies, incluidas en 13 géneros y siete subfamilias de Scarabaeoidea; 78.1 % de las especies estuvieron representadas por pocos ejemplares (<15) (Cuadro 1). La riqueza específica y abundancia de especies de este estudio contrastan con las obtenidas por ^{Aragón et al. (2008)} en cultivo de maíz de Santa Cruz Alpuyeca, Puebla, quienes recolectaron 91 486 individuos, con lámparas de luz fluorescente negra de (20W), de 19 especies de 14 géneros, seis subfamilias y cuatro familias. Los resultados también difirieron de los documentados por ^{Lugo-García et al. (2011)}; ellos capturaron 61 198 ejemplares adultos, con trampa tipo embudo de luz fluorescente negra de 20 watts, en cultivo de maíz en Sinaloa, y correspondieron a ocho especies, siete géneros y cuatro subfamilias; en este último caso, a pesar de la abundancia de individuos la riqueza de especies fue baja comparada con la de nuestro estudio.

Cuadro 1 Lista de especies y abundancia relativa de Coleópteros: Lamellicornia presentes en San Jerónimo Coyula, Atlixco, México (2013). 

En las especies de Melolonthidae del complejo gallina ciega en estado adulto, las hembras de Ph. ilhuicaminai, Ph. ravida, P. foraminosa, Cyclocephala lunulata, C. borealis, S. aloeus y D. bífida mostraron fototactismo positivo (Cuadro 2), Este resultado coincide con los de ^{Castro-Ramírez et al. (2003)} y ^{Aragón et al. (2008)}, quienes señalaron que en recolectas con trampa de luz sobresalió el fototactismo positivo de las hembras de Phyllophaga ravida. En Ph. setifera hubo cantidad mayor de machos; Phyllophaga sp., Ph. martinezpalaciosi, Ph. obsoleta, Ph. balsana, y Paranomala atomograma estuvieron representadas solo por un macho; en contraste, Macrodactylus mexicanus, Paranomala sticticoptera, P. undulata, P. denticollis, Ligyrus sallei, Hybosorus illigeri, y Ataenius sp. estuvieron representadas solo por una hembra. Esto puede indicar que no todas las especies son atraídas a la trampa de luz mercurial y la relevancia de hacer las recolectas solo con trampas de luz, ya que estas podrían atraer un solo sexo.

La captura de hembras fue mayor (60.4 %) que la de machos (39.6 %); por lo que repercutirá en reducción de la población de larvas en el siguiente ciclo. Al respecto, ^{Aragón et al. (2005)} indicaron que cada hembra oviposita en el suelo entre 18 y 32 huevos. Pero ^{Méndez-Aguilar et al. (2005)} señalaron que para determinar el efecto del tipo de recolecta no es suficiente considerar la abundancia de hembras respecto a la de los machos. Así, para diagnosticar las especies con importancia agrícola y sus proporciones deben combinarse los métodos de captura, para optimizar la respuesta de la mayoría de las de las especies.

La efectividad del manejo agroecológico en la población de larvas en el suelo se demostró con muestreos, en febrero del 2014. En la sección de tratamiento hubo 94 larvas de gallina ciega. Con base en el desarrollo de la larva, la obtención del adulto y su identificación, tres larvas correspondieron a Ph. brevidens, siete a Ph. ilhuicaminai, 11 a Paranomala hoepfneri, 13 a P. affinis binotata, 32 a P. foraminosa, nueve a Paranomala sp. y 19 a Diplotaxis sp. En el testigo se contabilizaron 323 larvas, de ellas siete correspondieron a Ph. brevidens, cinco a Ph. ilhuicaminai, 16 a Strigoderma costulipennis, 29 a Paranomala hoepfneri, cuatro a P. affinis binotata, 168 a P. foraminosa, 36 a Paranomala sp. y 58 a Diplotaxis sp. No todas las especies de melolonthidos presentan fototropismo positivo y fue el caso del género Strigoderma que, de acuerdo con ^{Alcázar-Ruiz et al. (2003)} y ^{Morón et al. (1997}; ¹⁹⁹⁸⁾, es diurna y probablemente también P. affinis binotata.

La prueba de comparación entre dos muestras independientes mostró diferencia significativa en el número de larvas en las secciones de tratamiento y testigo (p≤0.001). El número de larvas por cepellón fue de cero a nueve en el área del testigo, y de cero a tres en el área del tratamiento. Del total de los adultos capturados, Ph. ilhuicaminai y P. foraminosa coincidieron con las recolectadas en estado de larva, por lo tanto corresponden al complejo gallina ciega asociado al cultivo de amaranto en San Jerónimo Coyula.

Paranomala fue el género con más riqueza. ^{Morón (1983)} señaló que las larvas de este género presentan hábitos rizófagos facultativos, que al parecer solo se alimentan de raíces en el suelo con escasa materia orgánica cuando están bajo presión de competencia inter o intraespecífica. En la parcela pudo haber un problema ocasionado por este género, clasificado como facultativo, que predomina en las muestras de Melolóntidos edafícolas. Por tanto, sería necesario conocer los hábitos alimenticios de las especies del complejo gallina ciega, pues en algunos estudios se generaliza erróneamente como plaga a las especies del género Phyllophaga, y en realidad puede estar presente un complejo de géneros y especies, algunos con hábitos rizófagos, potencialmente dañinos, y otros con hábitos saprófagos, que realmente sean benéficos para el mantenimiento de los suelos (^{Ramírez-Salinas et al., 2001}).

El pH 7.3 del suelo fue óptimo para el crecimiento de las plantas. El contenido de materia orgánica en la parcela cultivada fue muy bajo (0.31 %), debido principalmente al intenso laboreo de la parcela y a las rotaciones de cultivos con densidades alta, que dejan pocos residuos porque se extraen como rastrojo para el ganado. El suelo tuvo permeabilidad alta (arena: 82 %, limo: 12 % y arcilla: 6 %), de agua y nutrientes (suelos lavados e inertes).

Dado que las especies del género Paranomala son las más frecuentes y abundantes en las muestras en San Jerónimo Coyula, y que la materia orgánica es muy escasa en el área de estudio, es probable que larvas se alimenten facultativamente de raíces y ahí causen daños.

La producción de semillas de amaranto fue diferente (p≤0.05) entre las secciones (Cuadro 3). La sección del tratamiento mostró mayor producción (26.79 %) respecto al testigo cuya producción fue menor que el tratamiento y la barrera (p≤0.05).

Los beneficios del manejo del complejo gallina ciega con prácticas culturales como parte de la agricultura sustentable, aumentan la producción, sin usar productos químicos. Estas prácticas son alternativas saludables para los humanos, benéficas para el ambiente, mejoran la biodiversidad a través de un impacto mínimo en la diversidad biológica. El tratamiento agroecológico como el de este estudio podría replicarse en otros sitios.

Conclusiones

El barbecho y la recolección de adultos de Melolonthidae con trampas de luz en la época de vuelo es una alternativa ecológica y económica para disminuir las poblaciones de larvas del complejo gallina ciega. Para los productores de San Jerónimo Coyula, Puebla, es una alternativa para incrementar el rendimiento de grano por ha. El manejo integrado, sin contaminar el ambiente, para el control de gallina ciega en amaranto incrementó cerca de un tercio el rendimiento respecto al testigo.