Introducción

En el litoral de Sinaloa, Nayarit y Jalisco, el grupo de pelágicos menores de mayor importancia comercial está constituido por tres especies de peces del género Opisthonema (Opisthonema libertate, O. medirastre y O. bulleri) que en conjunto se denominan sardina crinuda (Jacob-Cervantes, 2010). La sardina crinuda Opisthonema spp. es actualmente el segundo recurso pesquero más importante en el Golfo de California y se encuentra certificada como sustentable por la Marine Stewardship Council, pero la evaluación de cada una de las especies del conjunto sardina crinuda debe ser continua y sistemática, lo que incluye modelar el crecimiento para cada especie.

El crecimiento de los organismos se puede estimar mediante métodos indirectos y directos. Los métodos indirectos son una forma más rápida de estimar el crecimiento a través del análisis de frecuencias de tallas, mientras que en los métodos directos se requiere de realizar lecturas de edad en alguna estructura ósea, por lo que se presenta el análisis del crecimiento de O. bulleri a través de un método directo, el cual se realiza por primera vez en esta especie. En los peces la estructura ósea más utilizada para la determinación de la edad son los otolitos y en las especies O. libertate y O. medirastre ya se han usado para la asignación de la edad (^{Carmona y Alexandres, 1994}; ^{Ruiz-Domínguez y Quiñones-Velázquez, 2018}; ^{Payán-Alejo et al., 2020a}; ^2020b), aunque en otros peces también se usan escamas, vertebras y espinas (^{Campana, 2001}).

El modelo de von Bertalanffy ha sido históricamente utilizado para describir el crecimiento en peces, a pesar de que existen en la literatura otros modelos alternativos: Gompertz (1825), Logístico (Ricker, 1975), ^{Schnute (Schnute, 1981}). Con el nuevo paradigma de Selección e Inferencia Multimodelo (^{Burnham y Anderson, 2002}; ^{Katsanevakis, 2006}; Beninger et al., 2012) no es necesario elegir a priori un modelo para describir el crecimiento, sino que se pueden proponer una serie de modelos candidatos y elegir el que mejor describa el crecimiento basado en Criterio de Información de Akaike (AIC). Este criterio selecciona el mejor modelo que se ajusta a los datos observados con base a la verosimilitud del modelo y el concepto de parsimonia, eligiendo el modelo con el mejor ajuste, pero también el más sencillo.

Entre los modelos alternativos para describir el crecimiento, el de Schnute es considerado un modelo versátil y generalizado que incluye como casos especiales, los modelos históricos (^{Schnute, 1981}). De los cuatro casos especiales de este modelo, pueden generarse al menos ocho curvas de crecimiento diferentes. Por lo que el uso del modelo generalizado de Schnute para describir el crecimiento aumenta la probabilidad de que el modelo real esté incluido en los modelos candidatos evaluados a través del paradigma de Selección e Inferencia Multimodelo

En este trabajo se aborda la modelación del crecimiento de O. bulleri en el sur del Golfo de California a través de la lectura de edad en otolitos y un procedimiento de selección multimodelo a partir de los casos del modelo Schnute como modelos candidatos.

Materiales y métodos

El área de pesca de la flota sardinera -cuyo puerto de descarga es Mazatlán, Sinaloa- comprende desde Punta Ahome, Sinaloa hasta Bahía Banderas, Jalisco. Está delimitada en el polígono incluido entre la Latitud 20 - 27 ° N, la Longitud ١٠٥ - 110 ° W y a un máximo de 37 km mar adentro (Figura 1).

La información analizada procede de los muestreos biológicos de las capturas comerciales de la sardina crinuda, realizados por el personal del Programa de Pelágicos Menores del CRIAP Mazatlán, INAPESCA, AGRICULTURA.

Se tomaron muestras al azar de 12 kg de la captura total de un barco y se seleccionaron aleatoriamente diez individuos de cada intervalo de talla de 5 mm, a los que se les midió longitud patrón (mm), peso (gr), sexo, se les extrajeron los otolitos sagitta para la determinación de la edad y el primer arco branquial para la identificación taxonómica de acuerdo a los criterios de ^{Berry y Barret (1963)}. Se eligieron los datos de los años 2005 en los meses de marzo a septiembre (n = 215) y en 2015 en los meses de enero a septiembre y noviembre a diciembre (n = 152), porque al agruparse se completa el ciclo anual de información continua (excepto octubre) con un mayor tamaño de muestra.

Se evaluó la validez de la estructura para determinar la edad por medio de la relación radio del otolito (RO) versus longitud patrón.

Los otolitos se limpiaron y se sumergieron en agua purificada durante cinco minutos y en seguida se tomaron fotos digitales con la ayuda de un microscopio estereoscopio Carl Zeiss (Stemi 508) equipado con una cámara Axiocam ERc 5s. Entonces se contó el número de bandas opacas y hialinas de cada otolito (^{Beckman y Howlett, 2013}) por tres lectores de manera independiente.

Para estimar la precisión de las lecturas entre lectores se utilizó el error promedio porcentual (APE) (^{Beamish y Fournier, 1981}) y el coeficiente de variación (CV) (^{Chang, 1982}).

Dónde: N es el tamaño de muestra, R número de lecturas por estructura, Xij es la i-ésima lectura de la j-ésima estructura, Xj es el promedio del número de marcas de crecimiento para la j-ésima estructura.

Cada par de bandas opacas y hialinas se consideró en un año de edad.

Para describir el crecimiento de O. bulleri con base a datos de edad - longitud patrón se evaluaron cinco casos del modelo de Schnute como se describen a continuación:

Donde: Y(t) es longitud patrón a la edad t, Y₁ y Y₂ son la mínima y máxima longitud patrón, α es un parámetro de crecimiento con unidades de años, b está relacionado con el punto de inflexión de una curva de crecimiento en forma de “S” y Ʈ₁, Ʈ ₂ son la edad mínima y máxima del conjunto de datos. Los valores de a, b, Y₁, Y₂ son los parámetros que fueron estimados durante el ajuste a los datos maximizando la función objetivo del logaritmo de la verosimilitud (^{Hilborn y Mangel, 1997}) con el algoritmo de búsqueda de Newton (^{Neter et al., 1996}).

Donde: LL es el logaritmo de verosimilitud, n es el tamaño de muestra y σ es la desviación estándar, la cual se estimó con las siguientes funciones, considerando error aditivo:

Donde: Yt_i: es la longitud patrón observada, Ŷt_i: es la longitud calculada y n el tamaño de muestra.

Una vez seleccionado el mejor modelo, se estimaron los intervalos de confianza de los parámetros por el procedimiento de perfiles de verosimilitud (^{Hilborn y Mangle, 1997}).

Con el fin de evaluar los modelos candidatos y seleccionar el mejor, se adoptó la selección multimodelo (SMM), en donde varios modelos compiten y simultáneamente son confrontados con los datos (^{Johnson y Omland, 2004}; ^{Hobbs y Hilborn, 2006}). Para tal efecto se utilizó el índice de información de Akaike corregido para muestras pequeñas (AICc, por sus siglas en inglés) que incorpora información sobre el ajuste, la complejidad del modelo y el tamaño de la muestra (^{Akaike, 1981}; ^{Burnham y Anderson, 2002}, ^{Johnson y Omland, 2004}).

Donde: n es el número total de observaciones, k es el número total de parámetros estimados y LL es la máxima logverosimilitud.

Para cada modelo la plausibilidad fue estimada con el peso de Akaike (PAIC) lo que indica la importancia de cada modelo en la descripción de la información observada.

Resultados y discusión

El análisis entre el radio del otolito (RO) y la longitud patrón (LP) de O. bulleri muestra una relación lineal (Figura 2), con un coeficiente de correlación positiva y significancia (r = 0.823, t = 21.4 p < 0.001) que indica que el radio del otolito incrementa con el tamaño del pez; el coeficiente de determinación indica que el 67.8 % de la variación de la talla se explica por el tamaño del otolito, mientras que el 32.3 % es explicado por otro factor independiente. El crecimiento proporcional del otolito con respecto a la talla del pez es importante cuando se requiere hacer un retro-cálculo de tallas pretéritas y entre mayor precisión se tenga es mejor, especialmente porque en especies longevas se presenta reabsorción de anillos (Fenómeno de Lee), sin embargo, en este estudio no se realizó el retro-cálculo, debido a que se tuvieron bien representadas los organismos de las primeras edades. Los otolitos solo fueron examinados para observar las bandas de crecimiento hialinas y opacas, las cuales se pueden presentar independiente de la proporcionalidad del otolito con la talla del pez. Además, los otolitos ya se han usado para la determinación de edad en especies de O. libertate y O. medirastre (^{Carmona y Alexandres, 1994}; ^{Ruiz-Domínguez y Quiñones-Velázquez, 2018}; ^{Payán-Alejo et al., 2020a}; ^2020b), por lo que la determinación de la edad a través de otolitos en O. bulleri es fiable.

La estacionalidad en las capturas y discontinuidad en la aparición de O. bulleri durante los muestreos han dificultado la determinación de la edad, pero se logró completar una continuidad de once meses (excepto de octubre) con muestras de otolitos, para registrar mensualmente el tipo de borde del otolito (borde opaco y hialino), al agrupar los meses de los años 2005 y 2015. La mayor proporción mensual de otolitos con bordes opacos (banda de crecimiento rápido) se presentó de enero a abril y la menor proporción de junio a septiembre, mientras que los porcentajes de bordes hialinos (banda de crecimiento lento) presentaron una tendencia inversa. Esto sugiere que cada año se forma una banda opaca y una hialina, esta última en los meses de verano, pero puede variar interanualmente, dado que la proporción mensual del tipo de borde analizada en este trabajo representa un promedio de dos años (٢٠٠٥ y ٢٠١٥). La periodicidad de la formación de la banda hialina de crecimiento anual concuerda con las descritas en las especies O. libertate y O. medirastre (^{Ruiz-Domínguez y Quiñónez-Velázquez, 2018}; ^{Payán-Alejo et al., 2020a}, ^b), lo que soporta los resultados obtenidos. La mayor proporción de bordes hialinos (banda de crecimiento lento) durante los meses de verano (Figura 3), se asocia a la actividad reproductiva de las especies del complejo Opisthonema que se presenta de mayo a agosto (Jacob-Cervantes, 2010), dado que los organismos destinan mayor energía a la maduración de las gónadas y disminuye el aporte energético destinado al crecimiento corporal.

El conteo de bandas de crecimiento permitió conocer la estructura de edad de las capturas e identificar seis grupos de edad para O. bulleri (Figura 4). El APE y el CV de las lecturas fue 4.5 y 2.9 % respectivamente. Aunque no hay puntos de referencia para la precisión de lecturas de edad en los peces, los valores de ambos índices utilizados aquí, fueron menores a la mediana de los estudios de edad de 117 peces (APE = 5.5 %, CV = 7.6 %) y que fueron recomendados como límite máximo para organismos de vida corta (^{Campana, 2001}). En estudios de edad en O. libertate y O. medirastre se obtuvieron valores de APE entre 2.7 y 4.8 % y un CV entre 2.4 y 6.1 % (^{Ruiz-Domínguez y Quiñónez-Velázquez, 2018}; ^{Payán-Alejo et al., 2020a}; ^2020b). Los valores de APE y CV de este estudio indican entonces una lectura de edad aceptable de O. bulleri, al encontrarse entre los límites de APE y CV reportados para las especies O. libertate y O. medirastre.

Este es el primer trabajo sobre edad y crecimiento de O. bulleri, el principal inconveniente para la estimación de los parámetros de crecimiento en esta especie es la poca representatividad de organismos en el ciclo anual durante los muestreos. ^{Vega-Corrales (2010)} intentó estimar los parámetros de crecimiento de O. bulleri mediante el análisis de frecuencia de tallas, pero al encontrar poca representatividad de datos, sugirió que los parámetros de crecimiento eran poco confiables, debido a que existía alta probabilidad de obtener un sesgo importante en los valores estimados y optó por evitar inferir los parámetros de crecimiento de O. bulleri.

Al comparar los diferentes casos del modelo Schnute en la descripción del crecimiento de O. bulleri, el modelo Schnute caso 1 resultó el mejor, dado que obtuvo el menor AIC (2294.9) y con el soporte del PAIC = 100.0 % (Tabla 1), indica que este es un claro ganador (> 90 %) que puede describir adecuadamente el crecimiento de O. bulleri.

El principio de AIC en la selección multimodelo penaliza el número de parámetros de cada modelo para discrimina entre modelos simples y complejos. En este caso el modelo de Schnute caso 1 tiene un mayor número de parámetros, pero aun así fue el mejor modelo, ya que cuando se analizaron los modelos ajustados a los datos, se observó que el modelo Schnute caso 1 pasa por la parte central de los datos observados, a diferencia del resto de los modelos (Schnute caso 2, 3 y 5) que subestiman la talla para los datos observados en las edades avanzadas (Figura 5). En la tabla 1 se observa el orden jerárquico de los modelos (ΔAIC), en este análisis, el Schnute caso 5, que es el equivalente al modelo de crecimiento de von Bertalanffy, fue colocado en tercer lugar sin soporte en los datos, por lo que el uso a priori de este modelo tradicional para describir el crecimiento en O. bulleri sería un error porque se podría perder información, por ejemplo, la diferencia entre la talla estimada entre el mejor modelo y el Schunte caso 5 en las edades de un año es 4.6 mm, mientras que en edades de cinco años las diferencias se incrementa hasta 9 mm.

En el análisis de los parámetros de crecimiento del mejor modelo Schnute caso 1 (Tabla 1), se observa que la sardina O. bulleri presenta un crecimiento acelerado en el primer año de vida, dado que alcanza una longitud patrón de 145.63 mm, que corresponde al 71.86 % del valor de talla máxima (y₂); sin embargo, O. bulleri es la especie de los tres componentes del complejo Opisthonema del sur del Golfo de California que presenta el crecimiento más lento comparado con O. libertate y O. medirastre que alcanzan el 73.79 y 76.8 % respectivamente, al primer año de vida en relación a la talla máxima (y₂) (^{Payán-Alejo et al., 2020a}; ^2020b).

Conclusiones

Este trabajo es pionero para entender la dinámica poblacional de O. bulleri y las diferencias que pudieran existir entre las especies simpátricas del complejo Opisthonema spp. en el sur del Golfo de California. La caracterización del tipo de borde en los otolitos de los años 2005 y 2015 sugiere una marca hialina de crecimiento con periodicidad de formación anual. Se identificaron 6 grupos de edad; en los datos edad-talla analizados la selección multimodelo garantiza que el modelo Schnute caso 1 es el mejor para estimar el crecimiento de O. bulleri del sur del Golfo de California.