Área de estudio

Este se estableció a partir de la distribución de parques y jardines de la CDMX, con vegetación nativa e introducida, de forma aleatoria el arbolado de estudio se delimitó en el Parque 18 de marzo, entre los 19° 29’ 00’’ N y 99° 07’ 24’’ O. Con superficie de 66,700 m². El clima de acuerdo con Köppen (1936) modificado por ^{García (2004)} se clasifica como C (w₁)(w)(i)g, templado subhúmedo con lluvias en verano (700 mm a 1100 mm), temperatura anual de 5 a 18 °C y humedad relativa del 55 % (^{INEGI, 2018}).

Muestreo población forestal

Durante el periodo comprendido entre diciembre 2018 y diciembre 2020 se realizaron 24 muestreos en intervalos de 30 d, el estudio se realizó en el total de la población del arbolado. Por especie botánica se registraron cantidad de árboles, fecha y coordenadas UTM con geoposicionador (GARMIN^®) modelo Global Positioning System^® (12XL). En el sitio de estudio se identificaron las especies arbóreas con la Guía de Árboles y Arbustos de la Zona Metropolitana de la CDMX (^{Rodríguez y Cohen, 2003}). En el laboratorio de Botánica del Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Conservación y Mejoramiento de Ecosistemas Forestales (CENID-COMEF) del Instituto de Investigaciones Forestales Agrícolas y Pecuarias, el material botánico de frutos, hojas y órganos florales se clasificó con base en el manual de ^{Rzedowski et al. (2005)}, y con base en la especie forestal, las muestras se fraccionaron en cinco submuestras (cinco repeticiones) de cada estructura vegetal.

Incidencia de hongos fitopatógenos

En la población total del arbolado se realizó el censo y la georreferenciación de árboles enfermos empleando GPS GARMIN^®. Se efectuó inspección visual para localizar signos con base en estructuras del hongo fitopatógeno y síntomas basados en pigmentaciones, clorosis, moteados, mosaicos, marchitez, quemaduras, necrosis y defoliación en el tallo y follaje tomando como referencia guías ilustradas con síntomas de plantas agrícolas y uso forestal (^{Díaz-Núñez et al., 2014}; ^{Cibrián, 2016}; ^{Aprea y Murace, 2019}). Durante el reconocimiento se registró la interacción de parasitismo entre el huésped y el hospedero. Acorde con la fisiología vegetal del follaje y cambios fenológicos, por especie arbórea, las muestras se tomaron en intervalos de 30 d. Con base en los cuatro puntos cardinales el tejido leñoso, hojas y brotes axilares con signos y síntomas se tomaron por triplicado. A la par, el muestreo también se realizó dividiendo la copa del árbol en cuatro estratos considerando la parte basal de la copa como estrato uno, y la parte apical de la copa como el estrato cuatro y con el promedio del número de casos obtenidos se estimó la incidencia. Las muestras se conservaron en bolsas estériles de polietileno a 4 °C.

Análisis microbiológico

Por cada árbol que presentó sintomatología se realizaron aislamientos de los hongos fitopatógenos. El aislamiento se llevó a cabo con base en el Manual para el Aislamiento y Reproducción de Hongos Fitopatógenos de ^{Shurtleff y Averre (1997)}, ^{Waller et al. (1998)} y ^{Riley (2002)}. Los cultivos se realizaron en Cajas Petri con Agar Dextrosa Papa (PDA), Dextrosa Sabouraud (DS), Rosa de Bengala (RB) y Agar Agua (AA), las placas se incubaron a 28 ºC en obscuridad total, hasta la formación de cuerpos fructíferos y estructuras de reproducción. La identificación de los especímenes fue morfométrica, con base en la observación directa de colonias y reconocimiento de estructuras de reproducción a través de microscopio estereoscopio SZX7 Olympus^® y microscopio compuesto Olympus C3^®. Se tomó como base las claves taxonómicas de ^{Barnett y Hunter (1972)}; ^{Alexopoulus y Mims (1985)}; ^{Márquez (2005)}; ^{Cibrián-Tovar et al. (2008)}; ^{Ainsworth (2009)}; ^{Carris et al. (2012)} y ^{Cibrián (2016)}.

Comportamiento epidemiológico

El riesgo fitosanitario y la intensidad de la enfermedad en las especies nativas y exóticas se determinó con la sumatoria de la especie del arbolado afectada. La incidencia se calculó con la Dinámica Poblacional Forestal acumulada con la siguiente fórmula:

Donde: DPFa = Dinámica Poblacional Forestal acumulada; TPFa = Total Poblacional Forestal acumulada.

La curva de Frecuencias relativas acumuladas (Fi) se obtuvo con base en la fórmula:

Donde: Fi = Frecuencia relativa acumulada; Ni = Frecuencia absoluta acumulada; n = Frecuencia absoluta.

Los datos de incidencia y frecuencia relativa (F_R) fueron procesados en una hoja de Excel y se llevaron a cabo los análisis estadísticos con el programa JMP^® Versión 8. En función del tamaño de muestras, se realizó una comparación de medias ± desviación estándar (DE) con la prueba de Tukey, con un nivel de significancia de p ≤ 0.05.

Predominancia de especies forestales

De acuerdo con la ^{PAOT (2018)}, en la CDMX, 20.4 % del suelo urbano está protegido por áreas verdes, de esta superficie el 55.9 % son zonas arboladas, la población de árboles en su mayoría está constituida por especies introducidas, estos datos coinciden con el censo forestal de esta investigación (Tablas 1 y 2). Las áreas destinadas a parques y jardines de la CDMX se encuentran en constante amenaza por el deterioro ambiental causado por invasión de áreas verdes, daños físicos, mecánicos, contaminación directa a las especies forestales, además de los efectos causados por plagas y enfermedades que son introducidas por el hombre, quien se da a la tarea de mover e introducir especies forestales sin ninguna medida fitosanitaria o de planeación espacial (^{SEDEMA, 2018}). Derivado de las recurrentes prácticas al arbolado de la CDMX, en las alcaldías se pierden en promedio 210 ha de composición arbórea. En la alcaldía Gustavo A. Madero de 785.2 ha de áreas verdes, 344 ha son destinadas a la cubierta forestal (^{PAOT, 2018}). En el estudio realizado al arbolado de parques y jardines del Parque 18 de Marzo de la Ciudad de México predominaron 39.51 % (337 árboles) de especies nativas Tabla 1) y 60.49 % (516 árboles) especies exóticas, con población de 853 árboles (Tabla 2). En este sentido, los datos derivados del sitio de estudio permitirán la actualización del censo forestal de especies nativas e introducidas. La diversidad de especies se concentró en 25 familias botánicas y predominaron las familias de especies introducidas (Cuadro 2). Estos datos concuerdan con lo reportado por la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad, quien menciona que la diversidad de árboles en las áreas urbanas es exótica (^{CONABIO, 2016}). Las especies arbóreas nativas que se identificaron en el arbolado son originarias de México, E.U.A y Guatemala. La distribución de especies exóticas identificadas en este estudio es de Asia Central, Australia, China, Corea, Japón, Islas Norfolk, India, Nepal, Pakistán, Tailandia, Malasia, Polinesia, Brasil, Argentina, Perú, Chile e Islas Canarias.

El histograma de incidencia de especies arbóreas (Figura 1) revela a Cedro Blanco (C. lusitanica Mill) como la especie endémica más abundante del parque con 221 árboles. Le siguen el Fresno (F. uhdei (Wenz.) Lingelsh), Yuca (Y. elephantipes Regel), Colorín o Zompantle (E. coralloides Miller), Ahuehuete (T. mucronatum Ten), Ahuejote (S. bonplandiana Kunth) y Capulín (P. serotina subsp. capuli (Cav.) McVaugh).

Figura 1 Histograma de incidencia de especies arbóreas del Parque 18 de Marzo de la CDMX, más la curva de *frecuencias relativas acumuladas (Fi).  

Figure 1 Histogram of incidence of tree species in the Parque 18 de Marzo of CDMX, plus the curve of *accumulated relative frequencies (Fi). 

La frecuencia más alta de las especies exóticas con 131 árboles pertenece a la Casuarina (C. equisetifolia L.), enseguida, el Olmo chino (U. parvifolia Jacq.), Trueno (L. lucidum W.T. Aiton), Eucalipto (E. camaldulensis Dehn), Palmera (P. canariensis Chabaud), Alcanfor (E. globulus Labill.), Pirul (S. molle L.), Jacaranda (J. mimosifolia D. Don) y Duraznero (P. persica (L.) Batsch) como la población de especies arbóreas introducidas más sobresalientes.

Incidencia de hongos fitopatógenos

En el sitio de estudio se observaron 10 géneros de hongos concentrados en nueve familias causantes de enfermedades, que pertenecen a las órdenes Erysiphales, Pucciniales, Pleosporales, Eurotiales, Capnodiales, Hypocreales y Mycosphaerellales. Los hongos de la familia Erysiphaceae causaron cenicilla en el haz de la hoja de A. negundo y P. persica; Uropyxidaceae produjeron Roya café-cobrizo en el envés de las hojas de P. serotina; Pleosporaceae mostraron mancha foliar circular en las hojas de F. benjamina, S. terebinthifolius y L. styraciflua, también, en U. parvifolia se observaron manchas foliares en el margen y centro de la hoja; Melampsoraceae manifestaron roya amarillo-naranja en el envés de las hojas de P. alba; Trichocomaceae ocasionó manchas foliares en margen del haz y envés de la hoja de S. terebinthifolius y en C. lusitanica originó clorosis en brácteas de las hojas; Nectriaceae causaron manchas foliares en follaje de E. coralloides; Mycosphaerellaceae expresaron orificios circulares definidos y manchas foliares rojizas en P. persica, asimismo, en E. camaldulensis se observó mancha foliar en haz y envés de la hoja; Hypocreomycetidae y Sphaerioidaceae causaron síntomas de cancro y muerte en ramas en U. parvifolia (Tabla 3).

Comportamiento epidemiológico

El porcentaje de Fi de los hongos fitopatógenos respecto a la interacción de los hospederos mostraron diferencias significativas (p ≤ 0.0001 y p ≤ 0.05) (Tabla 3), las diferencias pueden ser por el comportamiento epidemiológico y parasitismo micológico.

Los valores más bajos de infestación se observaron en A. negundo subsp. mexicanum, P. serotina subsp. capuli, F. benjamina, P. alba, P. persica, S. terebinthifolius, E. coralloides y L. styraciflua var. mexicana en contraste, la curva de mayor crecimiento epidemiológico fue en U. parvifolia (Figura 2).

Figura 2 Histograma de incidencia de hongos fitopatógenos presentes en el arbolado del Parque 18 de Marzo de la CDMX, más la curva de *frecuencias relativas acumuladas (Fi) obtenida de datos extraídos y analizados del total de la población arbórea acumulada.  

Figure 2 Histogram of incidence of phytopathogenic fungi present in the trees of the Parque 18 de Marzo of CDMX, plus the curve of *accumulated relative frequencies (Fi) obtained from data extracted and analyzed from the total accumulated tree population. 

El arbolado con mayor incidencia acumulada por microorganismos fitopatógenos fue U. parvifolia, especie que presentó lesiones en forma de manchas foliares en el margen y centro de la hoja, causadas por Alternaria alternata de la familia Pleosporaceae del orden Pleosporales (Figura 3).

Figura 3 Signos y síntomas causados por hongos fitopatógenos en arbolado de la CDMX. a) Clorosis en bracteas de C. lusitanica Mill, b) Colonia de A. niger P.E.L. van Tieghem, c) Cuerpos fructiferos de A. niger P.E.L. van Tieghem; d) Cancro y muerte en ramas de U. parvifolia Jacq., e) Esporodoquios en Cancros de Tubercularia sp. (Tode) Fr., f) Esporodoquio de Tubercularia sp. (Tode) Fr. g) Manchas foliares en E. coralloides Miller, h) Acercamiento de la colonia de Fusarium sp. Schltdl. en hoja de E. coralloides Miller, i) Microconidios de Fusarium sp. Schltdl, j) Pústulas de Roya Naranja en P. alba L., k) Uredias de M. magnusiana Wagner, l) Equinulaciones de las uredias M. magnusiana Wagner; m) Roya cafécobrizo en el envés de las hojas en P. serótina subsp. capuli (Cav.) McVaugh., n y ñ) Uredias de T. discolor (Fuckel) Tranzschel & MALitv, o) Cenicilla en hoja de P. persica L. causada por S. pannosa (Wallr.) de Bary, p y q) Tiro de Munición en P. persica L. causado por W. carpophilus (Lév.) Adask., J.M. Ogawa & E. E. Butler; r y s) Mancha Foliar Circular en F. benjamina L., t) Conidios de A. alternata (Fr.) Keissl. Causante de la Mancha Foliar Circular en F. benjamina L.  

Figure 3 Signs and symptoms caused by phytopathogenic fungi in CDMX trees. a) Chlorosis in bracts of C. lusitanica Mill, b) Colony of A. niger P.E.L. van Tieghem, c) Fruiting bodies of A. niger P.E.L. van Tieghem; d) Canker and death on branches of U. parvifolia Jacq., e) Sporodochia on Cankers of Tubercularia sp. (Tode) Fr., f) Sporodochium of Tubercularia sp. (Tode) Fr. g) Leaf spots in E. coralloides Miller, h) Close-up of the colony of Fusarium sp. Schltdl. on leaf of E. coralloides Miller, i) Microconidia of Fusarium sp. Schltdl, j) Orange Rust pustules on P. alba L., k) Uredias of M. magnusiana Wagner, l) Echinulations of the uredias of M. magnusiana Wagner; m) Copper-brown rust on the underside of the leaves in P. serotina subsp. capuli (Cav.) McVaugh., n and ñ) Uredias of T. discolor (Fuckel) Tranzschel & MALitv, o) Powdery mildew on the leaf of P. persica L. caused by S. pannosa (Wallr.) de Bary, p and q) Ammunition Shot in P. persica L. caused by W. carpophilus (Lév.) Adask., J.M. Ogawa & E.E. Butler; r and s) Circular Leaf Spot in F. benjamina L. t) Conidia of A. alternata (Fr.) Keissl. Cause of Circular Leaf Spot in F. benjamina L. 

La dinámica poblacional de las enfermedades con base en la interacción de los fitopatógenos con los hospederos nativos y exóticos expresaron comportamiento heterogéneo, este comportamiento tiende a expresarse cuando las especies forestales son introducidas a un ecosistema forestal diferente al sitio de origen, es decir, cuando las especies exóticas inician el proceso de adaptación a ambientes diferentes (^{Giraldo-Aristizábal et al., 2022}).

En este patosistema se observó que cuando la interacción planta-patógeno es recurrente, la carga microbiológica tiende a expresarse con mayor o menor intensidad sobre el hospedero (^{Kosman et al., 2019}), estos datos también concuerdan con ^{Reséndiz et al. (2020)}, quienes observaron que, durante el parasitismo del hongo fitopatógeno sobre la especie forestal introducida, el microorganismo tiene la capacidad de causar enfermedad con mayor o menor incidencia y/o severidad. La cresta de la incidencia acumulada por el número de casos registrados en la población forestal fue del 17.46 %, misma que se expresó en el número de árboles enfermos de las especies E. camaldulensis, C. lucitanica y U. parvifolia, datos similares concuerdan con ^{Cervantes et al. (2019)}. El comportamiento epidemiológico de las enfermedades en el arbolado del sitio de estudio expresó la curva epidemiológica en forma ascendente, en una especie nativa y dos exóticas, estos datos concuerdan con ^{Saavedra-Romero et al. (2016)}, quienes mencionan que la dinámica poblacional de las enfermedades en el arbolado de áreas urbanas tiende a ser con mayor frecuencia en las especies introducidas, especialmente cuando el ambiente es diferente al lugar de procedencia. El grado de afectación con base en el número de brotes en las especies arbóreas se vio marcada por K. epicoccoides, A. niger, Tubercularia sp. y A. alternata con 2.34, 2.58, 5.74 y 6.80 %, respectivamente, datos similares son reportados por ^{Cibrián et al. (2001)}, en el diagnóstico fitosanitario del Olmo Chino.

A. alternata quien provocó mancha foliar en la periferia y centro de la hoja en F. benjamina L. también ha sido reportada por ^{Reséndiz et al. (2015)} asociado a clorosis de las hojas de F. uhdei, con frecuencias hasta del 100 %.

El micromiceto K. epicoccoides se detectó causando manchas foliares en haz y envés de las hojas de E. camaldulensis, también se observó que causa manchas irregulares de color púrpura en el haz y envés de las hojas (^{Agrios, 2005}); la forma de las manchas es angular, de 2 - 10 mm de diámetro (^{Ainsworth, 2009}) (Figura 3) y está delimitada por las nervaduras de las hojas. Dentro de las manchas se presentaron picnidios de color negro, globosos, con dimensión de 50 - 130 μm de diámetro (^{Alexopoulus y Mims, 1985}).

En el avance progresivo de los daños de clorosis en brácteas que expresaron los hospederos de A. niger, el tejido enfermo mostró estructuras de conidióforos largos, con ápice hinchado, y bajo microscopio se confirmó la cubierta de una o dos series de esterigmas, en donde se forman conidios hialinos, catenulados, globosos u ovales (^{Alexopoulus y Mims, 1985}). El riesgo fitosanitario de este microorganismo en el arbolado de áreas urbanas es la capacidad de propagación y reproducción del hongo, es decir, las condiciones de adaptación del patógeno pueden facilitar la infestación de estructuras cercanas de los hospederos susceptibles (^{Cibrián-Tovar et al., 2008}; ^{Ainsworth, 2009}).

La constante aparición de cancros y muerte de tejido del arbolado causado por Tubercularia sp. en U. parvifolia (Figura 3) es efecto que se expresa de manera periódica en árboles débiles como respuesta de factores diversos asociados al medio en el que se desarrolla la especie (^{Cibrián et al., 2001}; ^{Hernández et al., 2022}). La formación de este tipo de lesiones, generalmente inician en la primavera, el avance de la enfermedad tiene efecto directo en el tejido de ramas nuevas y, ocasionalmente, en ramas viejas (^{Alexopoulus y Mims, 1985}). La forma del cancro se observó indefinida, oval, incluso prolongada, en ocasiones adoptó patrones con bandas longitudinales (^{Ainsworth, 2009}). De acuerdo con ^{Cibrián (2016)} la formación de callos en el margen de las lesiones es usual, con el tiempo la corteza se agrieta, fragmenta y el tejido celular muere. También fue común encontrar de forma dispersa estructuras vegetativas muertas y en algunos casos se desprende del hospedero. Los daños causados por estos hongos con regularidad afectan la calidad y salud del arbolado, y esto ocasiona alteraciones al ambiente, al contribuir de forma recurrente la pérdida de cobertera forestal de la CDMX (^{PAOT, 2018}). La recurrencia de daños en el arbolado fueron manchas foliares en haz y envés de la hoja, clorosis en brácteas, cancros y muerte de ramas, manchas foliares en el margen y centro de las hojas, manchas circulares en las hojas, perforaciones circulares con manchas de color rojo, además de la presencia de cenicillas en el haz de la hoja, roya café-cobrizo, roya amarilla y naranja en el envés de las hojas. La descripción de lesiones que se presentan en el arbolado del Parque 18 de Marzo son una muestra de lo que se manifiesta en los árboles de la CDMX y que puede facilitar el manejo oportuno de las enfermedades a través del reconocimiento de las lesiones causadas por hongos. En este sentido, los efectos patológicos estudiados en las estructuras de los árboles de las áreas urbanas también son mencionados por ^{Cibrián-Tovar et al. (2008)} y ^{Cervantes et al. (2019)}. La dinámica poblacional de las enfermedades que infestaron la diversidad de especies del arbolado del Parque 18 de Marzo de la CDMX asemejan el comportamiento epidemiológico de las enfermedades reportadas por ^{Cervantes et al. (2019)} en el arbolado de la Tercera Sección del Bosque de Chapultepec y lo reportado por ^{Reséndiz-Martínez et al. (2019)} en el Parque Tezozómoc de la CDMX. Finalmente, la expresión de signos y síntomas causados por hongos fitopatógenos, asociados en el arbolado del sitio de estudio refleja el comportamiento epidemiológico general, presente en las especies nativas e introducidas en parques y jardines de la CDMX, estos datos contribuyen en el conocimiento sobre el estatus que resguardan los bosques de la CDMX, y con ello promover el manejo preventivo de movilización e introducción de especies forestales, como medida precautoria en la que se desconoce la sanidad del material vegetativo.