Fitoplancton en el humedal tropical Chaschoc en la cuenca baja del río Usumacinta

Esqueda-Lara, Karina; Sánchez, Alberto de Jesús; Valdés-Lagunes, Gabriela; Salcedo, Miguel Ángel; Franco-Torres, Angel Emmanuel; Florido, Rosa; Esqueda-Lara, Karina; Sánchez, Alberto de Jesús; Valdés-Lagunes, Gabriela; Salcedo, Miguel Ángel; Franco-Torres, Angel Emmanuel; Florido, Rosa

doi:10.1016/j.rmb.2016.10.015

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Revista mexicana de biodiversidad

versión On-line ISSN 2007-8706versión impresa ISSN 1870-3453

Rev. Mex. Biodiv. vol.87 no.4 México dic. 2016

https://doi.org/10.1016/j.rmb.2016.10.015

Taxonomía y sistemática

Fitoplancton en el humedal tropical Chaschoc en la cuenca baja del río Usumacinta

Phytoplankton in the tropical wetland Chaschoc in the low watershed of the Usumacinta River

Karina Esqueda-Lara^a^*

Alberto de Jesús Sánchez^b

Gabriela Valdés-Lagunes^a

Miguel Ángel Salcedo^b

Angel Emmanuel Franco-Torres^a

Rosa Florido^b

^{^a} Centro del Cambio Global y la Sustentabilidad en el Sureste, A.C. Calle Centenario del Instituto Juárez s/n, Col. Reforma, 86080 Villahermosa, Tabasco, México

^{^b} Diagnóstico y Manejo de Humedales Tropicales, División Académica de Ciencias Biológicas, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, Carretera Villahermosa-Cárdenas Km 0.5 s/n, 86150 Villahermosa, Tabasco, México

Resumen:

En México existen 3,256 especies de fitoplancton reportadas. En la región sureste, particularmente en las cuencas de los ríos Tonalá y Grijalva-Usumacinta, el registro varía entre 155 y 300 especies. Este número de especies se considera bajo para una de las cuencas con mayor reserva de agua en el país. Por tal motivo, se planteó el objetivo de reportar las especies de fitoplancton presentes en el humedal tropical Chaschoc, ubicado en la cuenca del río Usumacinta. Para ello, el fitoplancton se recolectó durante el flujo bajo del ciclo de inundación en 2014 mediante arrastres oblicuos. Se registraron 129 morfoespecies de 6 grupos taxonómicos: Cyanophyta (Cyanoprocaryota), Bacillariophyta, Chlorophyta, Cryptophyta, Euglenophyta (Euglenozoa) y Dinophyta (Dinoflagellata). Entre estos, las Chlorophyta fueron el grupo mejor representado, mientras que las Cryptophyta resultaron el grupo con menos especies. En la lista florística se reportan 40 nuevos registros para la cuenca baja del río Usumacinta, 13 especies potencialmente tóxicas y 42 indicadoras de contaminación por materia orgánica o eutrofización. Sin embargo, es esperable que el registro de especies aumente con muestreos en las diferentes temporadas del ciclo hidrológico y otros humedales asociados con el río Usumacinta y sus tributarios.

Palabras clave: Microalgas tóxicas; Eutrofización; Limnético; Tabasco

Abstract:

There are 3,256 species of phytoplankton reported in Mexico. In the southeast region, particularly in the basins of the Tonalá and Grijalva-Usumacinta rivers, between 155 and 300 species of phytoplankton have been reported. This number of species is considered low for a watershed with the largest water reservoir in Mexico; consequently, this study was focused to the phytoplankton species present in the tropical wetland Chaschoc, located in the basin of the Usumacinta River. Hence, phytoplankton was collected during the low flow of the flooding cycle in 2014 by oblique tows. A total of 129 morphospecies and 6 taxonomic groups were recorded: Cyanophyta (Cyanoprocaryota), Bacillariophyta, Chlorophyta, Cryptophyta, Euglenophyta (Euglenozoa) and Dinophyta (Dinoflagellata). Regarding the number of species, Chlorophyta was the best represented, while the group Cryptophyta was the less represented. In addition, 40 new records are reported for the Grijalva and Usumacinta basins, of which 13 are considered potentially toxic and 42 indicators of pollution and eutrophication. However, it is expected that the registration of species increases with samples in different seasons of the hydrological cycle and other wetlands associated with the Usumacinta River and its tributaries.

Keywords: Toxic microalgae; Eutrophication; Limnetic; Tabasco

Introducción

El fitoplancton es un conjunto de microorganismos acuáticos, fotosintetizadores con ciclos de vida corta que viven suspendidos en la columna de agua en ambientes continentales, estuarinos y marinos. Está formado tanto por organismos procariontes como eucariontes. El fitoplancton aporta alrededor del 70% del oxígeno en el planeta (^{Harris, 1986}; ^{Moss, 2009}) y es la base de las redes tróficas acuáticas. Además, algunas de sus morfoespecies son indicadoras de la calidad del agua y de los ecosistemas (^{Francis, 1878}; ^{González y García, 1984}; ^{Kolkwitz y Marsson, 1902}, ¹⁹⁰⁸; ^{Palmer, 1977}; ^{Solis, Pawlik-Skowrońska y Kalinowska, 2016}), mientras que otras producen toxinas (^{Bustillos-Guzmán, Vale y Band-Schmidt, 2012}; ^{Hallegraeff, 2003}) que en condiciones de florecimientos algales pueden provocar intoxicaciones en aves y mamíferos, incluyendo al humano, el cual puede envenenarse principalmente por ingestión de agua o alimento contaminado, por bañarse en embalses con presencia de ficotoxinas o por inhalación durante actividades deportivas acuáticas.

En México se encuentran registradas 3,256 especies de fitoplancton limnético (^{Novelo y Tavera, 2011}). En las cuencas localizadas en la planicie costera del sur del golfo de México los reportes de fitoplancton limnético aumentaron en la península de Yucatán (por ejemplo, ^{López-Adrián y Barrientos-Medina, 2005}; ^{Novelo y Tavera, 2011}; ^{Sánchez, Alcocer, Escobar y Lugo, 2002}; ^{Schmitter-Soto et al., 2002}). En contraste, en las cuencas de los ríos Tonalá, Grijalva y Usumacinta, la información se restringe a las lagunas costeras de Carmen-Pajonal-Machona y Mecoacán (^{Campos, Custodio, Torres, Rivas y Cruz, 2012}; ^{De la Lanza-Espino y Gómez-Aguirre, 1994}; ^{Mier y Terán, Castro, Mayor y Brito, 2006}; ^{Santoyo y Signoret, 1981}), además del río González (^{Moreno-Ruíz, 2005}) y la laguna de las Ilusiones (^{Cruz-Rosado, 2006}, ²⁰¹²). Sin embargo, en las aproximaciones retrospectivas sobre la diversidad fitoplanctónica en las cuencas bajas de los ríos Tonalá, Grijalva y Usumacinta, se recopilaron 300 taxa de las bases NTFico y Taxfich (^{Novelo y Tavera, 2011}). Posteriormente, ^{Oliva-Martínez, Godínez-Ortega y Zúñiga-Ramos (2014)} citaron solamente 155 especies de fitoplancton dulceacuícola, pero independientemente de esta amplia variación de registros, el número de especies de fitoplancton dulceacuícola para las 3 cuencas se considera subestimado en relación con las 3,256 especies reportadas para México por ^{Novelo y Tavera (2011)} o incluso las 1,025 por ^{Oliva-Martínez et al. (2014)}, sobre todo por la abundancia de humedales fluviales, ya que en las 3 cuencas se han registrado más de 450 lagunas (^{Rodríguez y Benítez, 1994}) en la red hídrica superficial que alberga el mayor volumen de recursos hídricos disponibles en México, con las mayores reservas potenciales de agua en el país (^{Conagua, 2011}, ²⁰¹³).

En la cuenca baja del río Usumacinta existe información sobre la diversidad acuática de pteridofitas y angiospermas, crustáceos y peces (por ejemplo, ^{Álvarez-Pliego et al., 2016}; ^{Ayala-Pérez, Pineda-Peralta, Álvarez-Guillén y Amador-del Ángel, 2014}; ^{Barba, Carmona-Osalde, Quiñones-Rodríguez y Rodríguez-Serna, 2015}; ^{Castillo-Domínguez, Barba-Macías, Navarrete, Rodiles-Hernández y Jiménez-Badillo, 2011}; ^{Macossay-Cortéz, Sánchez, Huidobro, Florido y Montalvo, 2011}; ^{Montalvo, Sánchez, Florido y Macossay-Cortéz, 2010}; ^{Novelo, 2006}; ^{Sánchez, Florido, Álvarez-Pliego y Salcedo, 2015}). Sin embargo, solo ^{Álvarez-Pliego et al. (2016)} y ^{Sánchez et al. (2015)} incluyeron registros de peces provenientes del humedal Chaschoc. En este sentido, la diversidad fitoplanctónica limnética representa un vacío de información en la cuenca de uno de los ríos vivos más caudalosos del golfo de México. Así, con el fin de generar la primera lista de especies de fitoplancton en la cuenca baja del río Usumacinta se realizó un estudio florístico de este grupo en un humedal fluvial limnético y con mínima presión urbana.

Materiales y métodos

El presente estudio se realizó en Chaschoc, un humedal fluvial tropical, el cual es un humedal localizado en la cuenca baja del río Usumacinta que cuenta con una extensión de 482.3 ha, tiene una línea de costa de 26.8 km y presenta una mezcla completa (^{Rodríguez, 2002}). La colecta del fitoplancton se realizó durante los meses de marzo y mayo (2014) correspondientes a la temporada de secas, cuando se presentan bajas precipitaciones, altas temperaturas y alta evaporación (flujo bajo del ciclo de inundación) en 3 rasgos hidrogeomórficos (río, canal y depresión o laguna) en 2 zonas del humedal: 1) laguna Chaschoc-canal Pochote y 2) laguna Gaytán-canal San Ignacio, ambas interconectadas con el río Usumacinta en diferentes secciones del mismo. El diseño de muestreo incluyó 2 sitios en cada canal, 2 en cada laguna y uno en cada sección del río Usumacinta, lo que sumó 10 sitios de muestreo (fig. 1). En cada sitio de muestreo se efectuaron 3 réplicas, de las cuales se generó una muestra compuesta. Los muestreos se realizaron de manera oblicua con una red de 54 μm de luz de malla según la profundidad del sitio, que varió entre 60 y 90 cm en las lagunas, de 3 a 4.6 m en los canales y de 11.5 a 12 m en el río Usumacinta (tabla 1). Las muestras fueron fijadas con formol al 4% y se midieron parámetros fisicoquímicos como temperatura, conductividad y oxígeno disuelto con una sonda multiparámetro YSI 650, y se registró la profundidad con una ecosonda Hondex PS-7 (tabla 1).

Figura 1 Área de estudio.

Tabla 1 Variación espacial de la temperatura (T), conductividad eléctrica (CE), profundidad (z) y oxígeno disuelto (OD) durante el flujo bajo en el humedal Chaschoc, río Usumacinta.

	T (°C)	CE (μScm^-1)	z (m)	OD (mgL^-1)
Río	27.8-27.9	551-582	11.5-12.0	11.9-12.0
Canales	27.5-28.3	552-637	3.0-4.6	10.7-11.8
Lagunas	28.8-32.2	481-519	0.5-1.0	12-24.8

Las muestras fueron analizadas en diferentes microscopios ópticos en campo claro, campo oscuro y contraste de fases. Las morfoespecies fueron identificadas con el uso de literatura especializada, tanto clásica como actualizada (^{Belcher y Swale, 1976}; ^{Caljon, 1983}; ^{Felisberto y Souza, 2014}; ^{Hindák, 2006}; ^{Kim, 2013}a, ^2013b, ²⁰¹⁵; ^{Komárek, 2005}; ^{Komárek y Zapomělová, 2007}; ^{López-Mendoza, Tavera y Novelo, 2015}; ^{Ortega, 1984}; ^{Philipose, 1967}; ^{Rai y Misra, 2012}; ^{Rosini, Sant’Anna y Tucci, 2013}; ^{Sant’Anna et al., 2012}; ^{Wehr y Sheath, 2003}). Los grupos taxonómicos se presentan de acuerdo con una de las clasificaciones sistemáticas más utilizadas (^{Van Den-Hoek, Mann y Jahns, 1995}; ^{Wehr y Sheath, 2003}), al igual que la base de datos para la actualización nomenclatural (^{Guiry y Guiry, 2015}).

Resultados

Se registró un total de 129 taxones (incluyendo especies, variedades y formas) de 6 diferentes grupos taxonómicos (tabla 2): Cyanophyta (Cyanoprocaryota), Bacillariophyta, Chlorophyta, Cryptophyta, Euglenophyta (Euglenozoa) y Dinophyta (Dinoflagellata) (fig. 2). De estos, el grupo más representado fue el de las Chlorophyta con 58 taxa, seguido por las Cyanophyta y las Euglenophyta con 26 y 25 taxa, respectivamente, mientras que las Bacillariophyta (15), los Dinoflagellata (3) y las Cryptophyta (2) fueron los grupos menos representativos. Del total de las morfoespecies registradas, 28 se presentaron exclusivamente en marzo y 36 en mayo, mientras que 65 fueron registradas durante ambos meses. Las Cyanophyta tuvieron prácticamente el mismo número de morfoespecies en los 2 meses, al igual que las Euglenophyta y las Chlorophyta. En contraste, las Bacillariophyta presentaron mayor riqueza específica en mayo (fig. 3).

Tabla 2 Presencia y ausencia de morfoespecies de fitoplancton del sistema lagunar Chaschoc. 1) Río Usumacinta 2; 2) San Ignacio 1; 3) San Ignacio 2; 4) Gaytán 1; 5) Gaytán 2; 6) Chaschoc 2; 7) Chaschoc 1; 8) Pochote 2; 9) Pochote 1; 0) río Usumacinta 1. ● Nuevos registros para la cuenca baja del río Usumacinta, *especies potencialmente tóxicas, + especies indicadoras de eutrofización.

	Marzo 2014										Mayo 2015
	1	2	3	4	5	6	7	8	9	0	1	2	3	4	5	6	7	8	9	0
Cyanoprokaryota
+Anabaenopsis elenkinii* V. Miller	x	x					x							x	x
+Anabaenopsis tanganyikae (G. S. West) Woloszynska et V. V. Miller in Miller										x
●Aphanocapsa annulata G. B. McGregor														x	x				x
●Aphanocapsa koordersii K. M. StrØm									x
Aphanothece stagnina (Sprengel) A. Braun																			x
Chroococcus mipitanensis (Wolszynska) Geitler						x
*Cylindrospermopsis philippinensis (W. R. Taylor) Komárek	x									x	x								x
*Dolichospermum flos-aquae ([Lyngbye] Brébisson ex Bornet et Flahault) Wacklin, Hoffmann et Komárek	x	x							x
*Dolichospermum spiroides (Klebhan) Wacklin, L. Hoffmann et Komárek	x					x				x					x				x
*Gomphosphaeria sp.	x
●Komvophoron schmidlei (Jaag) Anagnostidis et Komárek														x	x
Limnococcus limneticus (Lemmermann) Komárková, Jezberová, O.Komárek et Zapomelová	x						x			x					x
+Merismopedia elegans A. Braun ex Kützing															x
+Merismopedia punctata* Meyen				x															x
+Merismopedia tenuissima* Lemmermann	x						x								x	x
Merismopedia sp.		x
*Microcystis aeruginosa (Kützing) Kützing	x			x	x		x							x
Microcystis smithii Komárek et Anagnostidis						x										x
*Microcystis viridis (A. Braun) Lemmermann					x				x						x			x
*Microcystis wesenbergii (Komárek) Komárek ex Komárek																		x
Oscillatoria tenuis C. Agardh ex Gomont														x				x
Planktolyngbya contorta (Lemmermann) Anagnostidis et Komárek							x		x	x		x	x	x	x			x	x
*Pseudanabaena catenata Lauterborn														x
Radiocystis geminata Skuja														x		x
*Raphidiopsis curvata F.E. Fritsch et M.F. Rich	x	x							x	x		x	x		x				x	x
●Snowella lacustris (Chodat) Komárek et Hindák									x	x
Bacillariophyta
●+Cymbella cymbiformis C. Agardh																				x
+Cymbella mexicana (Ehrenberg) Cleve											x
Ephitemia sp.												x
+Gyrosigma acuminatum (Kützing) Rabenhorst		x						x				x					x	x
●+Pinnularia macilenta Ehrenberg				x														x
●+Pinnularia nobilis (Ehrenberg) Ehrenberg															x					x
Placoneis gastrum (Ehrenberg) Kützing												x
●+Surirella elegans Ehrenberg							x					x								x
+Surirella linearis W. Smith			x
Surirella tenera var. nervosa A. Schmidt								x	x										x	x
Aulacoseira granulata (Ehrenberg) Simonsen								x			x					x				x
Melosira varians C. Agardh	x	x			x		x		x	x		x				x	x
+Cyclotella sp.								x
●+Fragilaria constricta Ehrenberg																			x
●Tabellaria flocculosa (Roth) Kützing																				x
Chlorophyta
Acutodesmus acuminatus (Lagerheim) P. M. Tsarenko	x			x		x	x		x	x					x	x		x	x
Acutodesmus bernardii (G.M.Smith) E. Hegewald, C. Bock et Krienitz				x	x		x		x	x		x		x		x		x	x
Acutodesmus dimorphus (Turpin) P. M. Tsarenko				x					x	x
+Ankistrodesmus falcatus (Corda) Ralfs		x		x						x
+Ankistrodesmus gracilis (Reinsch) Korshikov				x
●+Ankistrodesmus longissimus (Lemmermann) Wille				x
Coelastrum astroideum De Notaris						x								x	x				x
Coelastrum cambricum W. Archer																			x
Coelastrum indicum W. B. Turner				x
Coelastrum microporum Nägeli in A. Braun				x							x				x			x	x
Coelastrum sphaericum Nägeli		x			x	x								x	x		x
●Coelastrum verrucosum (Reinsch) Reinsch									x
●Comasiella arcuata (Lemmermann) E. Hegewald, M. Wolf, Al. Keller, Friedl et Krienitz									x					x
●Cosmarium granatum Brébisson ex Falfs																			x
●Cosmarium vexatum West												x		x						x
Desmodesmus opoliensis (P. G. Richter) E. Hegewald						x
Desmodesmus opoliensis var. mononensis (Chodat) E.Hegewald				x					x				x		x					x
●Desmodesmus tropicus (W. B. Crow) E. Hegewald																			x
●+Dicloster acuatus C.-C. Jao, Y. S. Wei et H. C. Hu															x
Dispora sp.														x
●Euastrum biverrucosum A. A. Gontcharov et M. M. Watanabe		x		x											x
●Gloeocystis major Gerneck ex Lemmermann	x	x		x			x		x					x	x	x
●Hariotina reticulata P. A. Dangeard							x					x							x
●Kirchneriella aperta Teiling															x
●Kirchneriella elegans Playfair	x
Kirchneriella lunaris (Kirchner) Möbius				x											x
Kirchneriella obesa (West) West et G. S. West 1894					x
Lacunastrum gracillimum (West et G. S. West) H. McManus		x	x	x	x					x				x
Monactinus simplex (Meyen) Corda			x	x			x	x	x	x	x	x	x		x	x	x	x	x	x
Monactinus simplex var. echinulatum (Wittrock) Pérez, Maidana et Comas	x		x	x	x	x	x	x		x	x		x				x	x	x	x
Monoraphidium arcuatum (Korshikov) Hindák				x	x		x							x	x
Monoraphidium contortum (Thuret) Komárková-Legnerová		x												x	x
*Pandorina morum (O. F. Müller) Bory de Saint-Vincent															x					x
Pediastrum angulosum Ehrenberg ex Meneghini					x				x
Pediastrum argentinense Bourrelly et Tell in Tell									x										x
Pediastrum duplex f. clathratum Arnold et Aleksenko				x	x												x	x
Pediastrum duplex var. gracillimum West et G.S.West			x	x	x		x		x	x		x	x	x	x	x
●Pediastrum duplex var. subgranulatum Raciborski									x									x
Polyedriopsis sp.						x
+Scenedesmus armatus (R. Chodat) R. Chodat	x
●+Scenedesmus indicus Philipose	x			x											x
+Scenedesmus quadricauda (Turpin) Brébisson	x	x		x		x			x	x		x	x		x		x	x	x	x
Schroederia setigera (Schröder) Lemmermann															x			x
●Staurastrum chaetoceras (Schröder) G. M. Smith									x			x							x
Staurastrum gracile Ralf ex Ralf	x
●Staurastrum paradoxum Meyen ex Ralfs																				x
Stauridium tetras (Ehrenberg) E. Hegewald Hegewald		x			x		x							x			x	x
+Tetraëdron arthrodesmiforme Woloszynska			x			x						x
+Tetraëdron caudatum (Corda) Hansgirg		x				x									x
●+Tetraëdron victoriae Woloszynska		x						x							x				x
Tetrastrum heteracanthum (Nordstedt) Chodat							x
Treubaria setigera (W. Archer) G. M. Smith	x	x												x	x				x
●Actinastrum aciculare Playfair							x			x				x	x
Actinastrum hantzschii Lagerheim		x
Crucigenia tetrapedia (Kirchner) Kuntze		x		x			x			x					x
Dictyosphaerium ehrenbergianum Nägeli																			x
Dictyosphaerium pulchellum H. C. Wood	x	x				x		x		x	x			x	x
Dictyosphaerium sp.		x		x					x						x
Cryptophyta
Pseudostaurastrum gracile (Reinsch) Chodat	x	x		x	x	x	x							x	x		x		x
Tetraëdriella regularis (Kützing) Fott		x	x									x
Euglenophyta (Euglenozoa)
●+Euglenaria anabaena (Mainx) Karnkowska et E. W. Linton								x											x
+Euglenaria caudata (Hüber) A. Karnowska-Ishikawa, E. Linton et J. Kwiatowski															x			x
●Lepocinclis acus (O.F.Müller) Marin et Melkonian						x	x								x			x
Lepocinclis acus var. longissima (Deflandre) D. A. Kapustin							x							x	x			x
Lepocinclis fusiformis (H. J. Carter) Lemmermann							x								x
Lepocinclis ovum (Ehrenberg) Lemmermann		x		x										x	x		x
Lepocinclis oxyuris (Schmarda) Marin et Melkonian		x				x	x	x
Lepocinclis teres (F. Schmitz) Francé		x				x	x
Monomorphina pyrum (Ehrenberg) Mereschkowsky															x
+Phacus acuminatus Stokes							x							x			x	x
●+Phacus acutus Pochmann		x				x								x
+Phacus asymmetricus Sokoloff															x			x
+Phacus caudatus Hübner																	x		x
+Phacus curvicauda Svirenko		x			x	x	x							x				x	x	x
●+Phacus helikoides Pochmann															x				x
+Phacus longicauda (Ehrenberg) Dujardin		x	x			x								x			x	x
+Phacus orbicularis K. Hübner		x			x	x	x	x	x					x			x	x
+Phacus tortus (Lemmermann) Skvortzov		x					x								x			x	x
Strombomonas costata Deflandre							x								x				x
●Strombomonas deflandrei (Y. V. Roll) Deflandre									x										x
●Strombomonas gibberosa (Playfair) Deflandre		x					x		x		x	x		x	x			x	x
●Strombomonas scabra var. ovata (Playfair) G. Tell et V. Conforti												x					x
●Strombomonas schauinslandii (Lemmermann) Deflandre															x				x
●Strombomonas triquetra (Playfair) Deflandre						x		x								x			x
●+Trachelomonas amphoriformis O. Tafall		x
Dinophyta (Dinoflagellata)
●Dinosphaera palustris (Lemmermann) Kofoid et Michener											x
Peridinium inconspicuum Lemmermann					x
Peridinium sp.		x					x					x

Figura 2 Organismos representativos de cada grupo taxonómico del fitoplancton encontrado en el sistema lagunar Chaschoc. A) Cyanophyta: Dolichospermum spiroides (Klebhan) Wacklin, L. Hoffmann et Komárek; B) Dinophyta: Peridinium sp.; C) Euglenophyta: Phacus tortus (Lemmermann) Skvortzov; D) Chlorophyta: Monactinus simplex (Meyen) Corda; E) Cryptophyta: Tetraëdriella regularis (Kützing) Fott; F) Bacillariophyta: Placoneis gastrum (Ehrenberg) Kützing.

Figura 3 Riqueza específica de los grupos taxonómicos por mes de muestreo.

En cuanto a la presencia de las especies en los diferentes ambientes (río, lagunas y canales), solo Monoactinus simplex (Meyen) Corda y Scenedesmus quadricauda (Turpin) Brébisson se presentaron en todos ellos. En el río Usumacinta se obtuvo el menor número de especies en ambos meses, en la laguna Gaytán se encontró la mayor riqueza específica en mayo y en la laguna Chaschoc en marzo (fig. 4). Las especies de fitoplancton se registraron a una temperatura que varió de 27.5 a 32.2 °C, conductividad de 481-637 μScm^-1 y oxígeno disuelto de 10.7 a 24.8 mgL^-1 (tabla 1).

Figura 4 Riqueza específica de fitoplancton por ambiente en la cuenca baja del río Usumacinta.

Discusión

La presencia de 129 taxones dulceacuícolas en el humedal Chaschoc representa un número elevado si se considera que el muestreo se realizó solo en temporada de secas. Comparando esta riqueza específica con otros trabajos como el del río González y el del río Tehuantepec, donde se reportaron 283 (^{Moreno-Ruíz, 2005}) y 273 especies (^{Moreno-Ruíz, Tapia-García, González-Macías y Figueroa-Torres, 2008}), respectivamente, pareciera ser baja. Sin embargo, hay que considerar que el muestreo realizado, solo pertenece a una temporada del ciclo anual (secas), mientras que los de río González y río Tehuantepec cubrieron todo un ciclo anual (secas, lluvias y nortes). Otros trabajos como el de la península de Yucatán (^{Schmitter-Soto et al., 2002}), Oaxaca o el del lago Monte Alegre, Brasil (^{Silva, 1999}), reportaron 150 especies y 119 taxones, el cual no es un número muy lejano al obtenido aquí.

En los diferentes ambientes (río, laguna y canal) se encontraron solamente 2 morfoespecies compartidas pertenecientes al grupo de las Chlorophyta: Monoactinus simplex y Scenedesmus quadricauda, las cuales han sido ampliamente reportadas en otras cuencas (^{Day, Wickham, Entwisle y Tyler, 1995}; ^{Garduño-Solórzano et al., 2011}; ^{Hernández-Morales, Ortega-Murillo, Alvarado-Villanueva, Sánchez-Heredia y Medrano-Zarco, 2008}; ^{Hu y Wei, 2006}; ^{López-López y Serna-Hernández, 1999}). En cuanto a la riqueza específica de los diferentes ambientes, en la laguna Gaytán se registró el mayor número de especies, mientras que en el río Usumacinta se reportó la menor riqueza específica.

Las morfoespecies potencialmente tóxicas registradas fueron 13 (fig. 5). Entre estas, 12 son Cyanophyta pertenecientes a 8 géneros (Anabaenopsis, Cylindrospermopsis, Dolichospermum, Gomphosphaeria, Merismopedia, Microcystis, Pseudoanabaena, Raphidiopsis) y una morfoespecie de Chlorophyta del género Pandorina (Palmer, 1962). Entre las especies potencialmente tóxicas, Raphidiopsis curvata F. F. Fritsch et M. F. Rich, que produce la toxina cilindrospermopsina, la cual daña el hígado de los mamíferos, resultó la más conspicua al registrarse en el río Usumacinta (sitio de máxima energía) y en los canales Pochote y San Ignacio (ambientes de menor energía). En estudios previos (^{Moreno-Ruíz, 2005}), R. curvata también fue registrada en el río González y humedales asociados (ambientes de baja y alta energía).

Figura 5 (*) Especies potencialmente tóxicas, (+) especies indicadoras de eutrofización: a) +Cyclotella sp.; b) *+Anabaenopsis elenkinii V. Miller; c) *Gomphosphaeria sp.; d) y e) Pseudoanabaena catenata Lauterborn; f) +Gyrosigma acuminatum (Kützing) Rabenhorst; g) *Raphidiopsis curvata F. E. Fritsch et M. F. Rich; h) +Cymbella mexicana (Ehrenberg) Cleve; i) +Ankistrodesmus falcatus (Corda) Ralfs; j) Anabaenopsis tanganyikae (G. S. West) Miller Woloszynska et V. V. Miller in Miller; k) *Pandorina morum (O. F. Müller) Bory de Saint-Vincent; l) *+Merismopedia tenuissima Lemmermann; m) *+Merismopedia punctata Meyen; n) +Ankistrodesmus gracilis (Reinsch) Korshikov; o) +Scenedesmus armatus (R. Chodat) R. Chodat.; p) *Microcystis aeruginosa (Kützing) Kützing; q) *Microcystis viridis (A. Braun) Lemmermann; r) +Surirella linearis W. Smith; s) Cylindrospermopsis philippinensis (W. R. Taylor) Komárek; t) +Merismopedia elegans A. Braun ex Kützing.

En el caso de Anabaenopsis elenkinii, productora de la microcistina que también daña el hígado de los mamíferos, fue registrada tanto en alta como baja energía en el presente trabajo y se reportó en el lago Catemaco (^{Komárková-Legnerová y Tavera, 1996}, ²⁰⁰³), así como en la cuenca del río González y en la cuenca del río Grijalva (^{Muciño-Márquez, Figueroa-Torres y Aguirre-León, 2015}; ^{Osorio-Sánchez y López-Pérez, 2005}). Otra de las especies potencialmente tóxica, por su capacidad de producir microcistina, es Cylindrospermopsis philippinensis. Dicha especie fue registrada principalmente en ambientes de alta energía y también se ha reportado en el lago de Catemaco, en la cuenca del río Papaloapan (^{Berry y Lind, 2010}). Dolichospermum flosaquae produce también microcistina y anatoxina (una neurotoxina); esta fue registrada en 3 sitios de muestreo y existe el antecedente de ser la productora de un florecimiento en la laguna de Alvarado (^{Aké-Castillo y Campos-Bautista, 2014}), mientras que M. tenuissima Lemmermann, también productora de microcistina, se registró en río y laguna (alta y baja energía) durante el mes de marzo y en laguna (baja energía) durante el mes de mayo (tabla 2), habiéndose incluso reportado en la península de Yucatán (^{Schmitter-Soto et al., 2002}).

Con respecto a las morfoespecies consideradas indicadoras de aguas contaminadas y eutrofizadas, estas pertenecen a los grupos de Cyanophyta, Bacillariophyta, Chlorophyta y Euglenophyta (fig. 6). Destacan entre ellas las especies Melosira varians C. Agardh con 9 registros, Monactinus simplex (Meyen) Corda (15), M. simplex var. echinulatum (Wittrock) Pérez, Maidana y Comas (14), Scenedesmus quadricauda (Turpin) Brébisson (13), Phacus curvicauda Svirenko (8) y P. orbicularis K. Hübner (9), por haberse presentado en un mayor número de localidades muestreadas, en su mayoría en ambientes de laguna y canal (ambientes de baja energía). M. varians es indicadora de sistemas eutroficados y contaminados por materia orgánica (^{Palmer, 1977}). M. simplex y Scenedesmus spp. están asociadas con ecosistemas eutróficos y con ambientes con descargas de aguas residuales (^{Singh, Ahluwalia, Sharma, Jindal y Thakur, 2013}). Por otra parte, las especies de Phacus son abundantes en sistemas eutróficos (^{Palmer, 1977}; ^{Singh et al., 2013}) altamente contaminados por heces fecales y orina (^{Pereira y Azeiteiro, 2003}).

Figura 6 Nuevos registros para la cuenca baja del río Usumacinta. (+) Especies indicadoras de eutrofización. a) Komvophoron schmidlei (Jaag) Anagnostidis et Komárek; b) +Cymbella cymbiformis C. Agardh; c) +Fragilaria constricta Ehrenberg; d) +Pinnularia macilenta Ehrenberg; e) +Pinnularia nobilis (Ehrenberg) Ehrenberg; f) +Surirella elegans Ehrenberg; g) Tabellaria flocculosa (Roth) Kützing; h) +Ankistrodesmus longissimus (Lemmermann) Wille; i) Desmodesmus tropicus (W. B. Crow) E. Hegewald; j) +Dicloster acuatus C.-C. Jao, Y. S. Wei et H. C. Hu; k) Kirchneriella aperta Teiling; l) Aphanocapsa koordersii K. M. StrØm; m) Coelastrum verrucosum (Reinsch) Reinsch; n) y o) Hariotina reticulata P. A. Dangeard; p) Snowella lacustris (Chodat) Komárek et Hindák; q) Pediastrum duplex var. subgranulatum Raciborski; r) Euastrum biverrucosum A. A. Gontcharov et M. M. Watanabe; s) Cosmarium vexatum West; t) Aphanocapsa annulata G. B. McGregor; u) Cosmarium granatum Brébisson ex Falfs; v) Gloeocystis major Gerneck ex Lemmermann; w) Comasiella arcuata (Lemmermann) E. Hegewald, M. Wolf, Al. Keller, Friedl et Krienitz.

Las 129 morfoespecies y sus 40 nuevos registros representan la primera lista florística de fitoplancton para la cuenca baja del río Usumacinta, que es la cuenca con mayores reservas potenciales de agua en el país (^{Conagua, 2011}). Además, contiene los 3 grupos más representativos por su número de especies, incluyendo especies potencialmente tóxicas, indicadoras de contaminación por carga orgánica y fecal, así como condiciones eutrofizadas. En este ámbito, esta lista florística permite abrir hipótesis para comprobar sobre la condición ecológica del humedal, el cual ya registra presencia de abundantes poblaciones de pez no nativo invasor Pterygoplichthys spp. (^{Sánchez et al., 2015}).

Agradecimientos

El presente estudio contó con el financiamiento del proyecto FOMIX (tab-2012-c28-194316) y proyecto Conacyt (Clave: C-662/2014). Agradecemos al Dr. Antonio Almazán Becerril y al Dr. David U. Hernández Becerril por permitir el uso de sus laboratorios y microscopios. A Diana de la O Hidalgo, Sergio Escobar Morales, por su apoyo técnico y Candelario Peralta Carreta (Laboratorio, CCGSS) por la realización del mapa.

Referencias

Aké-Castillo y Campos-Bautista, 2014 Aké-Castillo J.A, Campos-Bautista G. Bloom of Dolichospermum flos-aquae in a coastal lagoon in the Southern Gulf of Mexico. Harmful Algae News. 2014; 49:12 [ Links ]

Álvarez-Pliego et al., 2016 Álvarez-Pliego N, Sánchez A.J, Florido R, Salcedo M.A, Macossay-Cortez A, Brito R, et al. New records and extension of geographical distribution of Heterophallus echeagarayi (Poeciliidae) in the Usumacinta Province, Mexico. Cymbium. 2016; 40:178-80 [ Links ]

Ayala-Pérez et al., 2014 Ayala-Pérez L.A, Pineda-Peralta A.D, Álvarez-Guillén H, Amador-del Ángel L.E. El pez diablo (Pterygoplichthys spp.) en las cabeceras estuarinas de la laguna de Términos, Campeche. En A. M. Low-Pfeng, P. A. Quijón, y E. M. Peters-Recagno (Eds.), Especies invasoras acuáticas: casos de estudio en ecosistemas de México. Ciudad de México, México: Semarnat, INECC, UPEI; 2014. 313-36 [ Links ]

Barba et al., 2015 Barba E, Carmona-Osalde C, Quiñones-Rodríguez L, Rodríguez-Serna M. Registros nuevos de cambáridos (Crustacea: Cambaridae: Procambarus) en la cuenca del Grijalva-Usumacinta, Tabasco. Revista Mexicana de Biodiversidad. 2015; 86:620-8 [ Links ]

Belcher y Swale, 1976 Belcher H, Swale E. A beginner's guide to freshwater algae. Londres: Institute of Terrestial Ecology, Her Majesty's Stationery Office; 1976. [ Links ]

Berry y Lind, 2010 Berry J.P, Lind O. First evidence of “paralytic shellfish toxins” and cylindrospermopsin in a Mexican freshwater system, Lago Catemaco and apparent bioaccumulation of the toxins in “tegogolo” snails (Pomacea patula catemacensis). Toxicon. 2010; 55:930-8 [ Links ]

Bustillos-Guzmán et al., 2012 Bustillos-Guzmán J, Vale P, Band-Schmidt C. Presence of benzoate type toxins in Gymnodinium catenatum Graham isolated from the Mexican Pacific. Toxicon. 2012; 27:922-6 [ Links ]

Caljon, 1983 Caljon A. Brackish-water phytoplankton of the Flemish lowland. La Haya: Dr. W. Junk Publishers; 1983. [ Links ]

Campos et al., 2012 Campos B, Custodio T.N, Torres C, Rivas M.G, Cruz L. Registro preliminar de la composición fitoplanctónica de la laguna de Mecoacán, Paraíso, Tabasco, México. Kuxulkab’. 2012; 18:65-72 [ Links ]

Castillo-Domínguez et al., 2011 Castillo-Domínguez A, Barba-Macías E, Navarrete A.J, Rodiles-Hernández R, Jiménez-Badillo M.L. Ictiofauna de los humedales del río San Pedro, Balancán, Tabasco, México. Revista de Biología Tropical. 2011; 59:693-708 [ Links ]

Conagua, 2011 Conagua (Comisión Nacional del Agua) Identificación de reservas potenciales de agua para el medio ambiente en México. Ciudad de México: Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales; 2011. [ Links ]

Conagua, 2013 Conagua (Comisión Nacional del Agua) (2013). Estadísticas del agua en México. Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales, Secretaría del Medio Ambiente y Recursos Naturales [consultado 5 Jun 2016]. Disponible en: http://www.gob.mx/conagua [ Links ]

Cruz-Rosado, 2006 Cruz-Rosado, L. (2006). Distribución espacial y abundancia del fitoplancton en temporada de estiaje, en el vaso Cencali, laguna de las Ilusiones, Villahermosa Tabasco, México. Tesina. División académica de Ciencias Biológicas, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, Villahermosa, México. [ Links ]

Cruz-Rosado, 2012 Cruz-Rosado, L. (2012). Variación espacial y temporal del fitoplancton en la Laguna de las Ilusiones, Villahermosa, Tabasco. Tesis. Facultad de Estudios Superiores Iztacala, Universidad Nacional Autónoma de México, México, D.F. [ Links ]

Day et al., 1995 Day S.A, Wickham R.P, Entwisle T.J, Tyler P.A. pp. 1-276. Bibliographic check-list of non-marine algae in Australia. Flora of Australia Supplementary Series (4) Canberra: Australian Biological Resources Study; 1995. 1-276 [ Links ]

De la Lanza-Espino y Gómez-Aguirre, 1994 De la Lanza-Espino, G. y Gómez-Aguirre, S. (1994). Fitoplancton y nutrientes en la laguna de Mecoacán, Tabasco en el periodo enero-mayo 93. Resúmenes del VII Congreso de la Sociedad Mexicana de Planctología, A.C. 27-29 abril, La Paz, Baja California Sur. [ Links ]

Felisberto y Souza, 2014 Felisberto A.S, Souza D.B. Characteristics and diversity of cyanobacteria in periphyton from lentic tropical ecosystem, Brazil. Advances in Microbiology. 2014; 4:1076-87 [ Links ]

Francis, 1878 Francis G. Poisonous Australian lake. Nature. 1878; 18:11-2 [ Links ]

Garduño-Solórzano et al., 2011 Garduño-Solórzano G, Rodríguez-Palacio M.C, Martínez-García M, Quintanar-Zúñiga R.E, Lozano-Ramírez R.E, Campos-Contreras J.E, et al. Cultivos de microalgas del Lago de Catemaco, Veracruz. Revista Latinoamericana de Biotecnología Ambiental y Algal. 2011; 2:67-80 [ Links ]

González y García, 1984 González T.M, García J.D. Desarrollo de un índice biológico para estimar la calidad de las aguas de la cuenca del Duero. Limnética. 1984; 1:263-72 [ Links ]

Guiry y Guiry, 2015 Guiry, M. D. y Guiry G. M. (2015). AlagaeBase. World-wide electronic publication. Nacional University of Ireland, Galway [consultado 3 Sep 2015]. Disponible en: http://www.algaebase.org. [ Links ]

Hallegraeff, 2003 Hallegraeff G.M. Harmful algal blooms: a global overview. En G. M. Hallegraeff, D. M. Anderson, y A. D. Cembella (Eds.), Manual on harmful marine microalgae. Paris: UNESCO; 2003. 25-49 [ Links ]

Harris, 1986 Harris G.P. Phytoplankton ecology, structure, function and fluctuation. Londres: Chapman and Hall; 1986. [ Links ]

Hernández-Morales et al., 2008 Hernández-Morales R, Ortega-Murillo M.R, Alvarado-Villanueva R, Sánchez-Heredia J.D, Medrano-Zarco F. Variación anual del fitoplancton en el lago Cráter, La Alberca de Tacámbaro, Michoacán, México. Biológicas. 2008; 10:5-7 [ Links ]

Hindák, 2006 Hindák F. Three planktonic cyanophytes producing water blooms in western Slovakia. Czech Phycology, Olomouc. 2006; 6:59-67 [ Links ]

Hu y Wei, 2006 Hu H, Wei Y. The freshwater algae of China. Systematics, taxonomy and ecology. China: Science Press; 2006. 1-1023 i-xv [ Links ]

Kim, 2013a Kim Y.J. Taxonomic and ecological study of the families Hydrodictyaceae and Coelastraceae, order Chlorococcales, and Class Chlorophyceae in Korea. Journal of Ecology and Environment. 2013; 36:421-37 [ Links ]

Kim, 2013b Kim H.S. New records of fresh-water green algae (Chlorophytes) from Korea. Journal of Ecology and Environment. 2013; 36:303-14 [ Links ]

Kim, 2015 Kim Y.J. New records of genus Scenedesmus (Chlorophyceae) found in Korea. Journal of Ecology and Environment. 2015; 38:213-27 [ Links ]

Kolkwitz y Marsson, 1902 Kolkwitz R, Marsson M. Grundsatze fur die biologische Benrteilung des Wassers nach seiner Flora and Fauna. Mitt. A. d. Kgl. Prufungsanst. F. Wasserversorg. U Abwasserbeseitigung zu Berlin. 1902; 1:33-72 [ Links ]

Kolkwitz y Marsson, 1908 Kolkwitz R, Marsson M. Okologie der pflanzlichen Saprobien. Berichte der Deutschen Botanischen Gesellschaft. 1908; 26:505-19 [ Links ]

Komárek, 2005 Komárek J. Phenotype diversity of the heterocytous cyanoprokaryotic genus Anabaenopsis. Czech Phycology, Olomouc. 2005; 5:1-35 [ Links ]

Komárek y Zapomělová, 2007 Komárek J, Zapomělová E. Planktic morphospecies of the cyanobacterial genus Anabaena=subg. Dolichospermum - 1. Part: Coiled types. Fottea, Olomouc. 2007; 7:1-31 [ Links ]

Komárková-Legnerová y Tavera, 1996 Komárková-Legnerová J, Tavera R. Cyanoprokaryota (Cyanobacteria) in the phytoplankton of Lake Catemaco (Veracruz, México). Algological Studies. 1996; 83:403-22 [ Links ]

Komárková-Legnerová y Tavera, 2003 Komárková-Legnerová J, Tavera R. Steady state of phytoplankton assemblage in the tropical Lake Catemaco (Mexico). Hydrobiologia. 2003; 502:187-96 [ Links ]

López-Adrián y Barrientos-Medina, 2005 López-Adrián S.J, Barrientos-Medina R.C. Diversidad y distribución del fitoplancton de agua dulce en la península de Yucatán, México. Ibugana. 2005; 13:3-12 [ Links ]

López-López y Serna-Hernández, 1999 López-López E, Serna-Hernández J.A. Variación estacional del zooplancton del embalse Ignacio Allende, Guanajuato, México y su relación con el fitoplancton y factores ambientales. Revista de Biología Tropical. 1999; 47:643-57 [ Links ]

López-Mendoza et al., 2015 López-Mendoza Z, Tavera R, Novelo E. El fitoplancton de un canal de Xochimilco y la importancia de estudiar ecosistemas acuáticos urbanos. Tip. Revista especializada en Ciencias Químico-Biológicas. 2015; 18:13-28 [ Links ]

Macossay-Cortéz et al., 2011 Macossay-Cortéz A, Sánchez A.J, Huidobro L, Florido R, Montalvo H. Historical and environmental distribution of Ichtyofauna in the tropical wetland of Pantanos de Centla, southern Gulf of Mexico. Acta Ichthyofauna et Piscotoria. 2011; 41:229-45 [ Links ]

Mier et al., 2006 Mier y Terán J, Castro V, Mayor H.F, Brito J.A. Florecimientos algales en Tabasco. Salud en Tabasco. 2006; 12:414-22 [ Links ]

Montalvo et al., 2010 Montalvo H, Sánchez A.J, Florido R, Macossay-Cortéz A. Lista de crustáceos distribuidos en troncos hundidos en el humedal tropical Pantanos de Centla, al sur del golfo de México. Revista Mexicana de Biodiversidad. 2010; 81(Suplem):S121-31 [ Links ]

Moreno-Ruíz, 2005 Moreno-Ruíz J.L. Fitoplancton. En J. Bueno, F. Álvarez, y S. Santiago (Eds.), Biodiversidad del estado de Tabasco. Ciudada de México: Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad y Universidad Nacional Autónoma de México; 2005. 32-63 [ Links ]

Moreno-Ruíz et al., 2008 Moreno-Ruíz J.L, Tapia-García M, González-Macías M.C, Figueroa-Torres M.G. Fitoplancton del río Tehuantepec, Oaxaca, México y algunas relaciones biogeográficas. Revista de Biología Tropical. 2008; 56:27-54 [ Links ]

Moss, 2009 Moss B.R. Ecology of fresh waters: man and medium, past to future. Oxford: Blackwell Science; 2009. [ Links ]

Muciño-Márquez et al., 2015 Muciño-Márquez R.E, Figueroa-Torres M.G, Aguirre-León A. Cianofitas de los sistemas fluvio-lagunares Pom-Atasta y Palizada del este, adyacente a la laguna de Términos, Campeche, México. Polibotánica. 2015; 39:49-78 [ Links ]

Novelo, 2006 Novelo A. Plantas acuáticas de la reserva de la Biosfera Pantanos de Centla. México D.F: ENDESU; 2006. [ Links ]

Novelo y Tavera, 2011 Novelo E, Tavera R. Un panorama gráfico de las algas dulce de México. Hidrobiológica. 2011; 21:333-41 [ Links ]

Oliva-Martínez et al., 2014 Oliva-Martínez M.G, Godínez-Ortega J.L, Zúñiga-Ramos C.A. Biodiversidad del fitoplancton de aguas continentales en México. Revista Mexicana de Biodiversidad. 2014; 85(Suplem):S54-61 [ Links ]

Ortega, 1984 Ortega M. Catálogo de algas continentales recientes de México. México D.F: Universidad Nacional Autónoma de México; 1984. [ Links ]

Osorio-Sánchez y López-Pérez, 2005 Osorio-Sánchez, J.J. y López-Pérez, R. (2005). Diversidad y distribución del fitoplancton de la laguna El Balsón, Tabasco, México. Tesis. Ciencias Biológicas, Universidad Juárez Autónoma de Tabasco, Villahermosa, Tabasco. [ Links ]

Palmer, 1977 Palmer, C.M. (1977). Algae and water pollution, an illustrated manual on the identification, significance, and control of algae in water supplies and in polluted water. U.S. Environmental protection agency, Cincinnati, Ohio. EPA-600/9-77-036. [ Links ]

Pereira y Azeiteiro, 2003 Pereira M.J, Azeiteiro U.M.M. Ecological notes on the species of Phacus Dujardin (Euglenophyta) from the central región of Portugal. Acta Oecologica. 2003; 24(Supl I):S33-48 [ Links ]

Philipose, 1967 Philipose M.T. Chlorococcales. New Delhi: Indian Council of Agricultural Research; 1967. [ Links ]

Rai y Misra, 2012 Rai S.K, Misra P.K. Taxonomy and diversity of genus Pediastrum Meyen (Chlorophyceae, Algae) in east Nepal. Our Nature. 2012; 10:167-75 [ Links ]

Rodríguez, 2002 Rodríguez E. Las lagunas continentales de Tabasco. Ciudad de México: Universidad Juárez Autónoma de Tabasco; 2002. [ Links ]

Rodríguez y Benítez, 1994 Rodríguez E, Benítez M.A. Análisis multivariado sobre datos morfométricos de 40 lagunas cálidas en el estado de Tabasco. Universidad y Ciencia. 1994; 11:43-51 [ Links ]

Rosini et al., 2013 Rosini E.F, Sant’Anna C.L, Tucci A. Cyanobacteria de pesqueiros da região metropolitana de São Paulo, Brasil. Rodriguésia. 2013; 64:399-417 [ Links ]

Sánchez et al., 2002 Sánchez M, Alcocer J, Escobar E, Lugo A. Phytoplankton of cenotes and anchialine caves along a distance gradient from the northeastern coast of Quintana Roo, Yucatan Peninsula. Hydrobiologia. 2002; 467:79-82 [ Links ]

Sánchez et al., 2015 Sánchez A.J, Florido R, Álvarez-Pliego N, Salcedo M.A. Distribución de Pterygoplichthys spp. (Siluriformes: Loricariidae) en la cuenca baja de los ríos Grijalva-Usumacinta. Revista Mexicana de Biodiversidad. 2015; 86:1099-102 [ Links ]

Sant’Anna et al., 2012 Sant’Anna, C.L., Tucci, A., Azevedo, M.T. P., Melcher, S.S., Werner, V.R., Malone, C.F. et al. (2012). Atlas de cianobacterias e microalgas de águas continentais brasileiras. Publicação electrónica, Instituto de Botânica, Núcleo de Pesquisa em Ficologia [consultado 5 Jun 2016]. Disponible en: www.ibot.sp.gov.br. [ Links ]

Santoyo y Signoret, 1981 Santoyo, H. y Signoret, M. (1981). Producción primaria planctónica de tres lagunas costeras de México. VII Congreso Nacional de Oceanografía. 27-31 julio. Ensenada, Baja California. [ Links ]

Schmitter-Soto et al., 2002 Schmitter-Soto J.J, Comín F.A, Escobar-Briones E, Herrera-Silveira J, Alcocer J, Suárez-Morales E, et al. Hidrogeochemical and biological characteristics of cenotes in the Yucatán Peninsula (SE Mexico). Hydrobiologia. 2002; 467:215-28 [ Links ]

Silva, 1999 Silva L.H.S. Fitoplâncton de um reservatorio eutrófico (Lago Monte Alegre), ribeirão preto, São Paulo, Brasil. Revista Brasileira Biologia. 1999; 59:281-303 [ Links ]

Singh et al., 2013 Singh U.B, Ahluwalia A.S, Sharma C, Jindal R, Thakur R.K. Planktonic indicators:Aa promising tool for monitoring water quality (early-warning signals). Ecology, Environmental and Conservation. 2013; 19:793-800 [ Links ]

Solis et al., 2016 Solis M, Pawlik-Skowrońska B, Kalinowska R. Seasonal changes of phytoplankton and cyanobacteria/cyanotoxin risk in two shallow morphologically altered lakes effects of water level manipulation (Wieprz-Krzna Canal System, Eastern Poland). Ecological Indicators. 2016; 66:103-12 [ Links ]

Van Den-Hoek et al., 1995 Van Den-Hoek C, Mann D.G, Jahns H.M. Algae an introduction to phycology. Cambridge: Cambridge University press; 1995. [ Links ]

Wehr y Sheath, 2003 Wehr J.D, Sheath R.G. Freshwater algae of North America, ecology and classification. Londres: Academic Press; 2003. [ Links ]

** La revisión por pares es responsabilidad de la Universidad Nacional Autónoma de México.

Recibido: 27 de Octubre de 2015; Aprobado: 25 de Julio de 2016

^* Autor para correspondencia. Correo electrónico: karinaradha514@yahoo.com (K. Esqueda-Lara).

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