Introducción

Diversos factores bióticos y abióticos han sido resaltados como negativos para el éxito de anidación en las aves, entre los que destacan la depredación, la ocurrencia de fenómenos naturales catastróficos y las enfermedades emergentes (^{Ornelas, 2010}; ^{Quinn y Ueta, 2008}). Sin embargo, al igual que la gran mayoría de los vertebrados silvestres, las aves son susceptibles al endo y ecto parasitismo (^{West y Butler, 2010}). Los ectoparásitos más conocidos en el grupo, son ácaros de plumas y garrapatas (Acari), piojos (Phthiraptera, pulgas (Siphonaptera), chinches (Hemiptera), y moscas (Diptera: ^{Boyd, 1951}; ^{Clayton et al., 2010}; ^{de Lope et al., 1993}; ^{Douglas III et al., 2004}; ^{Knee et al., 2008}; ^{Lehmann, 1993}; ^{Mappes et al., 1994}; ^{Moller et al., 1994}; ^{Thomas, 1941}; ^{Worth, 1942}). Entre los dípteros que comúnmente parasitan a las aves se encuentran 3 familias que se caracterizan por sus similitudes morfológicas (Calliphoridae, Muscidae y Piophilidae: ^{Spalding et al., 2002}). Sin embargo, el género más común es Philornis (Diptera: Muscidae). Este género es de distribución tropical principalmente, con 49 especies reconocidas (^{Löwenberg-Neto, 2008}; ^{Pont, 1972}).

El Género Philornis está estrechamente relacionado con las aves, ya que la mayoría de sus especies presentan estadios larvales que son parásitos obligados de éstas (^{de la Peña et al., 2003}). Estos parásitos ocasionan un impacto negativo sobre la nidada y el desarrollo de los pichones (^{Arendt, 1985a}), y aunque no existe una evidencia de causalidad sobre su efecto, de acuerdo con algunos estudios, los daños cutáneos (miasis) provocados por Philornis están asociados a la mortalidad (^{Arendt, 1985b}; ^{de la Peña et al., 2003}; ^{Fraga, 1984}; ^{Nielsen, 1911}; ^{Smith, 1968}; ^{Spalding et al., 2002}).

En colibríes (Trochilidae), se tienen reportes previos sobre el parasitismo por moscas del género Philornis. ^{Dodge y Aitken (1968)} mencionan la infección de la mosca Philornis glaucinus en Glaucis hirsuta. A su vez, ^{Oniki y Willis (2000)} reportan presencia de larvas de Philornis sp. en crías de Eupetomena macroura. Estos autores señalan la posibilidad de muerte de los pollos si no les hubiesen retirado las larvas. Así mismo, mencionan que el parasitismo por estas moscas es más común en las áreas suburbanas y el ecotono, mientras que disminuye en el interior del bosque. Posteriormente, ^{Couri et al. (2006)} reportaron un nido del colibrí corona violácea Thalurania glaucopis parasitado por moscas Philornis sp. En este estudio los autores resaltan la dificultad para la identificación de la especie de mosca debido a la disponibilidad solo de larvas y pupas, aunque sugieren que podría ser Philornis insularis, especie reportada previamente por Sick (1977), en la misma especie de colibrí. Pese a estos reportes, se tiene un desconocimiento general sobre la presencia de moscas parásitas del género Philornis en nidos de otras especies de colibríes. Esta información es necesaria para determinar la generalidad del fenómeno y sentar las bases para establecer los potenciales costos reproductivos en este grupo de aves.

En el presente estudio se reporta por vez primera para México el parasitismo de moscas Philornis bellus en 3 especies de colibríes habitando una selva baja: Amazilia rutila, Cynanthus latirostris y Chlorostilbon auriceps.

Materiales y métodos

La presencia de moscas parásitas P. bellus en colibríes fue descrita entre mayo a junio del 2012 en los alrededores de la Estación de Biología Chamela, IB- UNAM, perteneciente a la reserva de la Biosfera Chamela- Cuixmala. Esta área natural protegida se localiza en la vertiente del Pacífico mexicano en la región Costa Sur del estado de Jalisco, entre las coordenadas 19o29’ y 19o34’ N, 104o25’ y 104o04’ O, aproximadamente a 65 km de Barra de Navidad. Cuenta con una extensión de 3,319 ha y un rango de elevación de 50 a 500 m snm (^{Bullock, 1985}; ^{Macías-Rodríguez y Pérez-Jiménez, 1994}). La temperatura media anual en la región es de 24.6 oC y la oscilación entre el mes más frío y el más caliente es de 4.3 oC. La precipitación media anual es de 788 mm con una variación interanual de 453 mm (^{Noguera et al., 2002}). En la región, la vegetación dominante es la selva baja caducifolia la cual es fácil de identificar debido a su estacionalidad, fisonomía y afinidad climática (^{Trejo y Dirzo, 2000}). Sin embargo, también se presentan pequeños parches de selva mediana subperennifolia, la cual se encuentra principalmente en los márgenes de los cauces de arroyos y cañadas húmedas (^{Macías-Rodríguez y Pérez-Jiménez, 1994}; ^{Noguera et al., 2002}; ^{Trejo y Dirzo, 2000}).

Las pupas de las moscas parásitas fueron recolectadas en los nidos de A. rutila, C. latirostris y C. auriceps una vez que los nidos estuvieron inactivos. Las pupas recolectadas fueron medidas utilizando un vernier electrónico y pesadas con una balanza electrónica de precisión Ohaus con sensibilidad a 0.001 g y capacidad para 200 g. Después de tomar las medidas, las pupas fueron colocadas en un frasco con arena (en la tapa se le hizo un hoyo y se cubrió con malla mosquitera para permitir el paso de aire), con la finalidad de que las larvas eclosionaran y pudieran ser identificadas.

Las moscas adultas fueron colocadas en una cámara letal con cianuro de potasio. Una vez muertas se montaron con alfileres entomológicos. A las moscas adultas se les colocó una etiqueta con la especie de colibrí hospedero. Para la identificación de las especies de mosca se utilizaron las guías de ^{Carvalho et al. (2005)}, ^{Couri (1984}, ¹⁹⁸⁹⁾ y ^{Pont (1972)}.

Resultados

Las larvas de moscas parásitas encontradas en los 3 nidos se identificaron como P. bellus. Las primeras larvas se observaron en 2 crías de C. latirostris el 13 de marzo de 2012. Estas crías presentaron el mayor número de larvas (7 y 9, respectivamente). Posteriormente se encontró el nido de C. auriceps con 2 crías (3 de abril de 2012), ambos presentaron larvas, aunque en menor número (5 y 4 larvas). Así mismo, el nido de A. rutila presentó 2 crías, sin embargo, solo fue posible examinar a una de ellas cuando salió del nido (30 de marzo de 2012), evidenciándose la presencia de 4 larvas. Se monitorearon las crías de las 3 especies hasta que dejaron los nidos (A. rutila y C. auriceps) o murieron (C. latirostris). En todas las crías de colibríes estudiadas, la zona del vientre y el área cloacal son los sitos donde se encontró el 70% de larvas, mientras que el 10% de las larvas fue encontrada en el área de la garganta y el restante 20% con larvas distribuidas entre las alas y costados del cuerpo (Tabla 1, Figs. 1, 2).

Figura 1 Pollos de Cynanthus latirostris con larvas de Philornis bellus. A y B, durante la primera visita al nido; C, segunda visita; D, tercera visita de revisión al nido y F, cuarta visita. 

Figura 2 Pollos de Chlorostilbon auriceps con larvas de Philornis bellus. A y B, vientre de los pollos con larvas en costados y garganta; C, espiráculo de larva; D, vista de dos larvas en vientre y secreción de líquidos; E y F, vista de larvas en área de cloaca. 

Cuando concluyó el monitoreo de los nidos (sin uso evidente de la hembra y ya sin la presencia de las crías), éstos fueron recolectados debido a que cuando las larvas dejan al huésped, pupan en la base del nido (Fig. 3). En este tipo de muestreo, se recolectaron 15 pupas en los nidos de A. rutila, 15 de C. latirostris y solo 9 de C. auriceps. En los nidos depredados durante la incubación o abandonados por las hembras durante la construcción no se observaron pupas.

Figura 3 Nidos con pupas en la base. Ambas fotografías pertenecen a Cynanthus latirostris. A, parte inferior del nido; B, costado del nido. 

Se recolectó una larva la cual pesó 0.062 g y midió 10.2 mm de longitud. El color es beige con espiráculo oscuro. El cuerpo se observó segmentado. Por su parte las pupas son de forma cóncava con el espiráculo oscuro. La pupa se encuentra inmersa en un capullo espumoso blanco (Fig. 3). En promedio, el peso de la pupa fue de 0.048 ± 0.006 g y sus medidas fueron 9.75 ± 0.98 mm de largo y 3.74 ± 0.32 mm de ancho. El tiempo que tardan en emerger los adultos es de 5 a 8 días. Finalmente, el adulto de P. bellus se caracteriza por la pilosidad color amarillo naranja en las mejillas y las cerdas que presenta en la pared postalar, además de la lejanía de la vena M del ápice alar y los palpos color amarillo naranja (Fig. 4).

Figura 4 Adulto de Philornis bellus. A, vista dorsal con visualización de la vena M lejos del ápice alar; B, lateral; C, frontal con vista de los palpos, aparato bucal, ocelo y separación de los ojos; D, vista lateral de la cabeza donde se observan los palpos color amarillo-naranja; E, acercamiento a la vellosidad en la mejilla (característica que distingue a la especie del resto las especies del género) y F, vellosidad de la pared postalar. 

De las crías que presentaron larvas, únicamente las de C. latirostris murieron, las crías de A. rutila y C. auriceps llegaron a volantones y salieron del nido.

Discusión

El parasitismo es una relación donde uno de los organismos se beneficia y otro se perjudica (^{Markell y Voge, 1984}). Tal relación es una adaptación gradual de un conjunto de características ecológicas, etológicas, fisiológicas y bioquímicas para dirigir esta asociación hacía el equilibrio (^{Stoner et al., 2005}). Para lograr tal equilibrio es necesario que: i) el parásito pueda entrar en contacto con el hospedero, ii) el hospedero proporcione las condiciones adecuadas para el desarrollo y iii) el parásito sea capaz de resistir la reacción del hospedero (^{Campillo et al., 1999}). En este sentido, las moscas del género Philornis sp. están asociadas a las aves como un parásito en sus estadios larvales. Este tipo de parasitosis ocasiona un impacto negativo en las nidadas y el desarrollo de los pichones (^{Arendt, 1985a}, ^b).

En México se tiene reporte de 4 especies del género Philornis (P. bellus, P. fasciventris, P. grandis y P. obsucra:^{Carvalho et al., 2005}; ^{Couri, 1984}; ^{Couri y Lopes, 1987}; ^{Couri et al., 2007}; Pont, 1977) y la parasitosis en 3 especies de aves: Tyrannus melancholicus (^{Selander y Giller, 1959}), Falco femoralis (^{Hector, 1982}) y Amazona finschi (^{Renton, 2002}; en el mismo sitio de estudio que nuestro trabajo). Sin embargo, nuestro estudio presenta la primera evidencia de parasitismo por moscas de Philornis bellus para los colibríes en México.

Las cargas parasitarias obtenidas durante nuestras recolectas, así como la muerte de algunas de las crías monitoreadas, resaltan el potencial efecto negativo de estas moscas en el éxito de las nidadas en colibríes, así como el potencial efecto sobre las crías después de que dejan el nido. En este sentido, estudios previos han determinado que la carga parasitaria de moscas puede ser determinante en la mortalidad de crías. Por ejemplo, ^{Smith (1968)} asegura que la presencia de 7 o más larvas en crías de oropéndolas y caciques (Icteridae) resulta letal. Sin embargo, para demostrar que Philornis sp. es causante de muerte se debe realizar confirmación experimental, puesto que una enfermedad subyacente puede aumentar la susceptibilidad al parasitismo produciendo así una mayor carga parasitaria de las crías (^{de la Peña et al., 2003}).

Por último, se tienen reportes previos de que los niveles de parasitismo por moscas del género Philornis en diversas especies de aves pueden ser controlados e incluso disminuidos por la participación de los padres, esto a través de la remoción directa de las larvas (^{de la Peña et al., 2003}; ^{Smith, 1968}). Sin embargo, este fenómeno no fue observado por nosotros en alguna de las 3 especies de colibríes estudiadas. Estudios futuros deben considerar el monitoreo sistemático de un mayor número de nidos y de especies dentro del grupo, para determinar el efecto potencial a nivel poblacional de estas moscas parásitas.