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Introducción
En la región neotropical de México existen poblaciones del pez nativo Astyanax aeneus Günther, 1860 (Characidae) en ríos, arroyos, lagos y lagunas costeras en las vertientes del Atlántico y del Pacífico (Contreras-McBeath, Brito- Rodríguez et al., 2014; Miller, 2009). Esta especie es clave en el reciclamiento de nutrientes en los ecosistemas acuáticos debido a su dieta omnívora (Small et al., 2011) y es una fuente de alimento para los habitantes en zonas rurales.
Por otra parte, debido a la acuicultura y a la liberación accidental o deliberada de peces, se han establecido poblaciones naturales de cíclidos africanos del género Oreochromis spp. en ríos y lagos de México (Contreras-McBeath, Gaspar-Dillanes et al., 2014; Mejía-Mojica et al., 2012). De éstos, la tilapia del Nilo Oreochromis niloticus Linnaeus, 1758 se cultiva y comercializa ampliamente en México (Sosa-Villalobos et al., 2016), incluyendo en granjas acuícolas de la cuenca del río Ixtapan, Estado de México (González-Razo et al., 2016).
La investigación sobre los monogéneos de A. aeneus y O. niloticus en México se ha dirigido hacia un enfoque taxonómico, aportando listados de especies (Kohn et al., 2006; Mendoza-Garfias et al., 2017; Salgado-Maldonado, 2006). La riqueza de monogéneos en el carácido A. aeneus es de 13 taxones (Mendoza-Garfias et al., 2017), de los cuales solo 2 especies se registran en la cuenca del Balsas (Caspeta-Mandujano et al., 2009; Salgado-Maldonado et al., 2001). La tilapia del Nilo O. niloticus alberga 16 taxones de monogéneos, los cuales han sido registrados en granjas acuícolas de Yucatán, Tabasco, Veracruz, Campeche y Morelos (Aguirre-Fey et al., 2015; Caspeta-Mandujano et al., 2009; López-Jiménez, 2001; Mendoza-Franco et al., 2015, 2018; Paredes-Trujillo et al., 2016) y pocos registros se tienen en poblaciones establecidas en cuerpos de agua silvestres (Kritsky et al., 1994; Jiménez-García et al., 2001; Vidal-Martínez et al., 2001).
Por lo tanto, los objetivos de este trabajo fueron realizar un inventario de las especies de monogéneos de Astyanax aeneus y Oreochromis niloticus en varias localidades de la cuenca del río Ixtapan y aportar información sobre sus parámetros de infección.
Materiales y métodos
De febrero a noviembre del 2016, se recolectaron 94 individuos del carácido A. aeneus y 42 individuos de la tilapia del Nilo O. niloticus en 7 localidades (Tabla 1) de la cuenca del río Ixtapan en la región hidrológica del río Balsas (Fig. 1). Los peces se capturaron usando una atarraya de 3 m de diámetro y 0.9 cm de ancho de malla. La eutanasia de los hospederos se realizó de acuerdo a la Regulación Federal Mexicana sobre Sacrificio Animal 033-SAG/ZOO-2014 (Diario Oficial de la Federación, 2015).
Tabla 1 Localidades de recolecta y tamaño de muestra de peces en la cuenca del río Ixtapan.
| Localidad | Códigos (Fig. 1) | Coordenadas geográficas | Astyanax aeneus | Oreochromis niloticus |
|---|---|---|---|---|
| San Miguel | 1 SM | 18°47’55.6” N, 100°9’41.2” O | 14 | 0 |
| El Sitio | 2 ST | 18°45’11.4” N, 100°18’30.8” O | 19 | 5 |
| San Lucas | 3 LU | 18°47’18.6” N, 100°18’23.6” O | 22 | 0 |
| Bejucos | 4 BE | 18°46’45” N, 100°25’52.8” O | 18 | 16 |
| Betarrón | 5 BT | 18°45’18.3” N, 100°28’35.4” O | 3 | 10 |
| Pochote | 6 PO | 18°44’44.3” N, 100°30’55.5” O | 6 | 10 |
| Balderrama | 7 BL | 18°43’53.5” N, 100°32’38.5” O | 12 | 1 |
Figura 1 Mapa de las localidades de muestreo de los peces Astyanax aeneus y Oreochromis niloticus en la cuenca del río Ixtapan. Ver códigos en Tabla 1.
Las branquias de cada pez se colocaron en una caja Petri con agua del medio y se examinaron bajo microscopio estereoscópico. Los monogéneos encontrados se removieron cuidadosamente de las lamelas branquiales con un pincel fino y se fijaron en formol caliente al 4%. Algunos monogéneos se montaron en solución de Hoyer para estudiar las estructuras esclerotizadas y otros se tiñeron con tricrómica de Gomori para estudiar órganos internos. La determinación taxonómica de cada monogéneo se realizó mediante claves dicotómicas y literatura especializada (Mendoza-Franco et al., 2009; Pariselle y Euzet, 2009). Los ejemplares de referencia de cada especie de monogéneo se depositaron en la Colección Nacional de Helmintos (CNHE) de la Universidad Nacional Autónoma de México con los siguientes números de catálogo: Scutogyrus longicornis (10743), Cichlidogyrus sclerosus (10744), Cichlidogyrus thurstonae (10745), Cichlidogyrus tilapiae (10746 y 10747), Urocleidoides strombicirrus (10749), Characithecium costaricensis (10750), Diaphorocleidus kabatai (10751 y 10752), Palombitrema heteroancistrium (10753 y 10754), y Anacanthocotyle anacanthocotyle (10755 y 10756).
Todos los monogéneos se contaron y para cada especie se calcularon los parámetros de infección: prevalencia e intensidad promedio (Bush et al., 1997), junto con su intervalo de confianza de 95% de acuerdo con Rózsa et al. (2000) y Reiczigel et al. (2019). El patrón de distribución de cada especie de monogéneo se determinó usando el índice de dispersión (ID = varianza de la abundancia/ abundancia promedio)
La significancia del ID se llevó a cabo mediante el estadístico-d (Ludwig y Reynolds, 1988). Los análisis se realizaron con el software Quantitative Parasitology Web (Reiczigel et al., 2019).
Resultados
Se encontraron y determinaron 9 especies de monogéneos: 5 en el carácido A. aeneus y 4 en la tilapia del Nilo O. niloticus. Todas las especies de monogéneos tuvieron una distribución agregada (ID de 1.6 a 10.3, estadístico-d de 2.09 a 26.6), excepto aquellas con ID igual o menor a 1. En A. aeneus, los monogéneos D. kabatai y C. costaricensis se encontraron en 6 y 5 localidades de muestreo, respectivamente. Además, en general ambas especies registraron los valores más altos de prevalencia e intensidad promedio (Tabla 2).
Tabla 2 Prevalencia (P), intensidad promedio (IP) e índice de dispersión (ID) de monogéneos de Astyanax aeneus y Oreochromis niloticus de la cuenca del río Ixtapan. IC = intervalo de confianza de 95%, nc = no calculado.
| Hospedero | Monogéneo | Localidad | Muestra | P% (IC) | IP (IC) | ID |
|---|---|---|---|---|---|---|
| Familia Gyrodactylidae Van Beneden y Hesse, 1863 | ||||||
| Astyanax aeneus |
Anacanthocotyle anacanthocotyle
Kritsky y Frits, 1970¥§ * |
Bejucos | 18 | 16.6 (4.7-41) |
9 (4-12.7) |
10.3 |
| Betarrón | 3 | 33.3 (1.7-86) |
4 (nc) |
4 | ||
| El Sitio | 19 | 10.5 (1.9-31) |
4 (nc) |
3.7 | ||
| Familia Dactylogyridae Bychowsky, 1933 | ||||||
|
Characithecium costaricensis
(Price y Bussing, 1967) Mendoza-Franco, Reina y Torchin, 2009 ¥§ |
Bejucos | 18 | 22.2 (8-47) |
2 (1-2.5) |
2.1 | |
| El Sitio | 19 | 26.3 (11-50) |
5.6 (2.4-8.8) |
6.9 | ||
| Pochote | 6 | 16.6 (0.09-58) |
3 (nc) |
3 | ||
| San Lucas | 22 | 9.09 (1.6-29) |
1 (nc) |
0.9 | ||
| San Miguel | 14 | 14.2 (2.6-42) |
5.5 (2-5.5) |
7.4 | ||
|
Diaphorocleidus kabatai
(Molnar, Hanek y Fernando, 1974) Jogunoori, Kritsky y Venkatanarasaiah, 2004 ¥§ * |
Balderrama | 12 | 33.3 (12.3-63) |
2.5 (1-5) |
3.6 | |
| Bejucos | 18 | 11.1 (2-33) |
1.5 (1-1.5) |
1.6 | ||
| Betarrón | 3 | 33.3 (1.7-86) |
2 (nc) |
2 | ||
| El Sitio | 19 | 26.3 (11-50) |
3 (1-6.8) |
6.7 | ||
| Pochote | 6 | 33.3 (6.3-72) |
2 (nc) |
1.6 | ||
| San Miguel | 14 | 7.1 (0.04-31) |
2 (nc) |
2 | ||
|
Palombitrema heteroancistrium
Price y Bussing, 1968 ¥§ * |
Balderrama | 12 | 8.3 (0.04-37) |
1 (nc) |
1 | |
| Bejucos | 18 | 5.5 (0.03-27) |
1 (nc) |
1 | ||
| El Sitio | 19 | 15.7 (4.4-39) |
1 (nc) |
0.89 | ||
| San Miguel | 14 | 14.2 (2.6-42) |
5.5 (4-5.5) |
5.5 | ||
|
Urocleidoides strombicirrus
(Price y Bussing, 1967) Kritsky y Thatcher, 1974 ¥§ |
Balderrama | 12 | 8.3 (0.04-37) |
1 (nc) |
1 | |
| El Sitio | 19 | 21 (7.5-44) |
3 (1-4.7) |
4 | ||
| San Lucas | 22 | 4.54 (0.02-22) |
1 | 1 | ||
| Oreochromis niloticus | Cichlidogyrus sclerosus Paperna y Thurston, 1969 § | Betarrón | 10 | 10 (0.05-44) |
1 (nc) |
1 |
| Cichlidogyrus thurstonae Ergens, 1981 § | Betarrón | 10 | 40 (15-70) |
1.5 (1-2) |
1.5 | |
| Pochote | 10 | 10 (0.05-44) |
1 (nc) |
1 | ||
| Cichlidogyrus tilapiae Paperna, 1960 ¥§ | Betarrón | 10 | 20 (3.7-55) |
2 (nc) |
1.7 | |
| El Sitio | 5 | 20 (1-65) |
1 (nc) |
1 | ||
| Pochote | 10 | 10 (0.05-44) |
1 (nc) |
1 | ||
|
Scutogyrus longicornis
(Paperna y Thurston, 1969) Pariselle y Euzet, 1995 § |
Betarrón | 10 | 10 (0.05-44) |
2 (nc) |
2 | |
*Nuevos registros para la cuenca del Balsas.
¥Nuevos registros para el Estado de México.
§Nuevos registros para Guerrero.
El monogéneo de O. niloticus con mayor distribución fue Cichlidogyrus tilapiae, ya que se encontró en 3 localidades de muestreo aunque con baja prevalencia e intensidad promedio (Tabla 2).
Discusión
Las 9 especies de monogéneos de este trabajo corresponden a los primeros registros en los hospederos Astyanax aeneus y Oreochromis niloticus para el Estado de México y Guerrero. En particular, las especies de monogéneos A. anacanthocotyle, D. kabatai y P. heteroancistrium que parasitaron a A. aeneus se reportan por primera vez en la cuenca del Balsas. Los 2 monogéneos restantes (C. costaricensis y U. strombicirrus) ya habían sido registrados en la cuenca por Caspeta-Mandujano et al. (2009) y Salgado-Maldonado et al. (2001).
Cichlidogyrus sclerosus y C. tilapiae recolectados en la tilapia invasora O. niloticus se registran por primera vez en un ambiente silvestre en la cuenca del Balsas. Por su parte, C. thurstonae y S. longicornis constituyen el primer registro para México en una población invasora de la tilapia O. niloticus. Hasta la fecha, las 4 especies se habían registrado en granjas acuícolas de tilapia del Nilo en Morelos, Campeche y Yucatán (Flores-Crespo y Flores-Crespo, 2003; Mendoza-Franco et al., 2015, 2018; Paredes-Trujillo et al., 2016). Finalmente, en este estudio se reporta por primera vez a A. anacanthocotyle parasitando las branquias de hospederos del género Astyanax, ya que previamente se había encontrado en la superficie externa de Astyanax fasciatus en Costa Rica (Kritsky y Fritts, 1970) y en las aletas del mismo hospedero en la península de Yucatán, México (Mendoza-Franco et al., 1999).
Casi todas las especies de monogéneos presentaron una distribución agregada. Este tipo de distribución es común en los parásitos (Poulin, 2007) y se ha observado que es más baja en aquellos que requieren un solo hospedero en su ciclo de vida, como los monogéneos (Lester y McVinish, 2016). Este patrón concuerda con nuestros resultados, ya que el índice de dispersión fluctuó entre 1.6 y 10.3, siendo mayor en el monogéneo vivíparo A. anacanthocotyle.
La prevalencia e intensidad promedio de los monogéneos de A. aeneus y O. niloticus en este estudio son más bajas que las registradas en ríos y lagos de Chiapas, Yucatán, Morelos y Veracruz (Jiménez-García et al., 2001; Kritsky et al., 1994; Salgado-Maldonado et al., 2001, 2011). Aunque en este trabajo no se evaluaron los factores bióticos y abióticos, la prevalencia e intensidad promedio de los monogéneos puede depender de la temperatura del agua (Blazek et al., 2008; Dávidová et al., 2005; Koskivaara, 1992; Sereno-Uribe et al., 2012), el hábitat léntico o lótico de los peces (Acosta et al., 2013; Dogiel, 1961; Farias-Pantoja et al., 2015), la respuesta inmune (Bowden, 2008) o la densidad de los hospederos (Bagge et al., 2004), por lo tanto, sugerimos que en trabajos futuros se evalúe la influencia de dichos factores en la prevalencia e intensidad de este grupo de helmintos.
En conclusión, en la cuenca del río Ixtapan, los peces A. aeneus y O. niloticus albergan 5 y 4 especies de monogéneos, respectivamente. La prevalencia y abundancia de monogéneos fue baja en ambos hospederos, pero sobretodo en la tilapia del Nilo O. niloticus.
