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Introducción
En los últimos 30 años, las sabanas de altillanura en la Orinoquía Colombiana han sufrido cambios en el uso del suelo, debido al acelerado desarrollo de la agricultura intensiva (incluidas plantaciones forestales). La Orinoquía es, en la actualidad, uno de los centros de desarrollo forestal con mayor proyección en el país debido a su extensión y localización geográfica privilegiada, con cerca de 6 millones de ha aptas para la forestación (CONIF et al., 1998; Ruiz, 2011). Las actividades de forestación se desarrollan con especies exóticas como eucaliptos (Eucalyptus spp.), pinos (Pinus spp.) y acacias (Acacia mangium; Nieto y Gasca, 2010), en áreas de sabanas previamente utilizadas para ganadería extensiva.
Las plantaciones forestales contribuyen a suplir la demanda de madera y fibra, disminuyendo parcialmente la presión sobre los bosques naturales por acción de la deforestación, favoreciendo la preservación de la biodiversidad local (Brockerhoff et al., 2013); sin embargo, éstas deben obedecer los criterios e indicadores de un manejo forestal sostenible, para garantizar que los productos obtenidos provengan de unidades de manejo que brinden beneficios ambientales, como la conservación de la diversidad, la provisión de bienes y servicios ecosistémicos, así como beneficios socioeconómicos (FSC, 2018). De esta manera, el uso e identificación de bioindicadores es un mecanismo útil para evaluar el efecto del cambio de uso de suelo o la perturbación de un ecosistema sobre la integridad ecológica y además contribuir a responder los principios del manejo forestal sostenible mediante actividades de monitoreo (Cabrera, 2012; Socarrás, 2013).
Diferentes estudios sugieren que las plantaciones de A. mangium proporcionan mejores condiciones a las comunidades de organismos del suelo comparadas con las de otras especies forestales. Éstas proveen una mayor cantidad de materia orgánica rica en nutrientes y lignina (Adejuyigbe et al., 1999; Pellens y Garay, 1999; Tsukamoto y Sabang, 2005), lo cual influye en un aumento en la biomasa y densidad de la macrofauna cuando la edad de plantación es mayor (Cunha-Neto et al., 2012; Mboukou-Kimbatsa et al., 1998), y en la riqueza de la fauna del suelo (Sayad et al., 2012). En una zona tropical en Nigeria, se encontró que plantaciones de Leucaena, Senna y principalmente Acacia, establecidas en un área degradada, incrementaron las poblaciones de colémbolos y ácaros debido a la modificación de la calidad de los recursos orgánicos con altos contenidos de lignina y de las condiciones microclimáticas (Adejuyigbe et al., 1999).
En Colombia se ha observado que el reemplazo de bosques naturales por plantaciones de pino afectan la diversidad, composición, dinámica y estructura trófica de carábidos y colémbolos, presentando una reducción en la función del ecosistema (Camero et al., 2005; León-Gamboa et al., 2010). Sin embargo, el efecto sobre la fauna del suelo, de establecer una cubierta forestal en áreas abiertas como las sabanas, ha sido menos estudiado y en el caso de los carábidos se ha observado el favorecimiento de depredadores generalistas y disminución de las especies propias de las sabanas (García-Suabita et al., 2019).
Los colémbolos han sido utilizados como indicadores del estado, calidad y fertilidad del suelo (Roy y Roy, 2006), debido a cambios observados en la riqueza y abundancia de sus poblaciones, lo cual está correlacionado con la alteración de factores químicos, físicos y biológicos en su entorno (Cassagne et al., 2003; Guillén et al., 2006; León-Gamboa et al., 2010).
Este estudio tuvo como objetivo estimar el efecto del cambio del uso del suelo de sabanas extensivas por plantaciones de rápido crecimiento sobre la fauna de colémbolos epiedáficos. Del mismo modo, dado que en la Orinoquía el régimen de precipitación es monomodal, se espera observar patrones marcados en función de la estacionalidad, particularmente limitante durante el periodo seco, debido a la mayor exposición del suelo a las fluctuaciones diarias y estacionales de humedad y temperatura. En contraste, se espera que las coberturas arbóreas en las cuales se amortiguan los cambios estacionales del clima, el efecto sea menos limitante.
Materiales y métodos
El estudio se realizó en plantaciones de A. mangium localizadas en el corregimiento de Planas, Puerto Gaitán Meta, Colombia (4º7’30” - 4º11’30” N, 71º18’0” - 71º12’30” O). Comprende 2,000 ha de A. mangium plantadas en áreas de sabana (dedicadas a ganadería extensiva previa a la plantación) y 1,000 ha de bosques de galería. Puerto Gaitán está localizado a 149 m snm y cuenta con una temperatura media anual de 26.8 °C, con temperaturas medias más elevadas entre enero y marzo (28 - 28.3 °C) y entre junio y agosto las medias más bajas (25.5 °C). La humedad relativa presenta valores máximos de mayo a noviembre (82-85%) y mínimos entre diciembre a abril (69-79%), con medias anuales de 79%. En la zona de estudio predomina un ambiente húmedo con una época seca muy marcada (Jiménez, 2009). La precipitación anual varía entre 2,000-2,700 mm con un régimen monomodal, la época de lluvias se registra de marzo a noviembre, con un pico de lluvias en el mes de junio (Herrera, 2009). Los suelos son principalmente Oxisoles (IGAC, 2004) que pertenecen a la unidad de suelos “Typic Haplustox” (LVGdc2.). La zona comprende un paisaje de lomerío fluvio-gravitacional con clima cálido húmedo a subhúmedo, un relieve con pendientes entre el 7-25%, suelos profundos a superficiales, texturas finas a moderadamente gruesas, bien a modernamente drenados, fuerte a extremadamente ácidos, fertilidad baja; toxicidad por aluminio y muy susceptibles a la erosión. La vegetación presenta características de una sabana con predominio de gramíneas, principalmente de Trachipogon, Paspalum y Andropogon (Jiménez, 2009). Por su parte, las plantaciones se encuentran en un paisaje de lomerío, con una clase textural franco arenosa a franco arcillosa (FA-FAr), considerada apta para la siembra de A. mangium. Algunas características, como el tipo de pendiente (óptimo 0-10%) y drenaje (bueno), presentan algunas restricciones para su establecimiento. Los suelos cuentan con una profundidad efectiva superficial (0.5 m) a moderadamente profunda (1.5 m), con un nivel freático cercano a la superficie del suelo y baja fertilidad (Herrera, 2009).
La preparación del suelo fue similar en las 3 edades de plantación, e incluyó preparación con cincel rígido a 70 cm, rastra semipesada, encalado, reposo por 2 meses, paso de rastra nuevamente y siembra. Se realizó una fertilización mecanizada (NPK) al momento de la plantación, luego una fertilización al primer año repartida en 2 dosis y posteriormente una fertilización una vez al año hasta los 5 a 7 años. A los 3 meses se realizó la primera poda de realce, luego a los 6 meses, al año, 3 años y finalmente se hizo raleo (Cooperación verde S.A., 2013).
El muestreo de los colémbolos se realizó en plantaciones de A. mangium de 1, 3 y 5 años y en áreas de sabana, en el periodo de lluvias de septiembre de 2014 y en el periodo seco de marzo de 2015. Se establecieron 3 lotes de cada una de las edades de plantación y 3 de sabana para un total de 12 lotes muestreados. El muestreo se realizó bajo el permiso de colecta otorgado mediante resolución ANLA 0738 de 2014. Los colémbolos se recolectaron empleando el protocolo estándar para captura y preservación de macrofauna y mesofauna del suelo (Moreira et al., 2012). En cada lote se utilizaron 9 trampas de caída, dispuestas en 3 transectos de 30 m siguiendo la línea de plantación y distanciadas entre sí de 10 m, para un total de 108 trampas. Los transectos se ubicaron a una distancia de 20 m entre sí y 50 m con relación al borde de la plantación. Las trampas consistieron en vasos plásticos de 500 ml enterrados a ras del suelo conteniendo 200 ml de propilenglicol al 40% como y protegidas por un techo plástico para evitar la pérdida de la muestra por la lluvia preservante (Knapp y Ruzicka, 2012; Sabu y Shiju, 2010; Spence y Niemelä, 1994; Wang et al., 2001). Las trampas estuvieron activas por 9 días en cada temporada.
Los colémbolos se cuantificaron y preservaron en viales con alcohol al 70% en el laboratorio de Sanidad Forestal de la Universidad Distrital “Francisco José de Caldas” (UDFJC). Se realizaron preparaciones permanentes con Euparal siguiendo la metodología estándar (Palacios-Vargas y Mejía-Recamier, 2007); para su determinación se emplearon textos especializados y claves taxonómicas para diferentes regiones de América (Ávila y Jaramillo, 2009; Christiansen et al., 2012; Bellinger et al., 2019; Díaz y González, 2003; Galindo y Pabon, 1985; Ospina, 2004; Ospina et al., 2009; Palacios-Vargas, 1990; Peñaranda, 2005). Los especímenes se depositaron en la Colección Entomológica Forestal (UDFJC) (N° de catálogo: Ls-2015-3000_1 a Ls-2015-3908_1; Ls-2015-5069_1 a Ls-2015-5384_1). Los datos fueron analizados a nivel de género.
Con el objeto de explicar cambios en la composición de colémbolos en función de las condiciones ambientales, en cada sitio de muestreo se midieron variables estructurales de las plantaciones y variables fisicoquímicas del suelo. En cada transecto de las trampas de caída se sobrepuso un cuadrante de 30 × 2 m. En cada cuadrante se seleccionaron al azar 12 árboles y se midió el diámetro a la altura del pecho (DAP) con una cinta diamétrica, y la altura (m) utilizando un hipsómetro Haglof vertex IV. En cada transecto se estimó el índice de área foliar (%) (LAI) utilizando un ceptómetro (Decagon's AccuPAR model LP-80 PAR/LAI) y se estimó la acumulación de hojarasca midiendo la profundidad (cm) con una regla métrica.
Las variables físicas del suelo se midieron en los mismos puntos en donde se instalaron las trampas de caída. Se determinó la humedad volumétrica Hv (%) con el equipo TDR (Time Domain Reflectometry), como un forma indirecta y no destructiva de medir el contenido de agua en el suelo (Flores y Alcalá, 2010); la temperatura (ºC) con termómetros de suelo, la resistencia tangencial al corte (KPa) con un torcómetro Eijkelkamp y la resistencia del suelo a la penetración - compactación (Newton) con un penetrómetro manual/analógico Eijkelkamp. Adicionalmente, se tomaron muestras de aproximadamente 1 kg de suelo, a 1 m de cada una de las trampas de caída para los análisis químicos en laboratorio, registrando las siguientes 14 variables: pH, mediante la suspensión suelo-agua (P:V 1:1) por valoración potenciométrica (NTC 5264:2018); carbono orgánico oxidable (CO%), a través del método de Walkley-Black por valoración colorimétrica (NTC 5403:2013); nitrógeno total (N%) mediante el método Kjeldahl por valoración volumétrica (Soil Survey Staff, 2014), bases intercambiables de Ca (meq/100 g), K (meq/100 g), Mg (meq/100 g) y Na (meq/100 g), usando el método de extracción con NH4 -acetato 1M pH 7 en el equipo de absorción atómica (NTC 5349:2016); la acidez intercambiable (AI, me/100 g) mediante la extracción con KCl 1M por valoración volumétrica (NTC:5263:2017); la capacidad de intercambio catiónico efectiva (CICE, meq/100 g) mediante el método estimado por suma de bases y acidez intercambiable (IGAC, 2006); fósforo disponible (P, mg/kg) mediante el método de Bray II por valoración colorimétrica (IGAC, 2006). Las variables físicas comprendieron: estimación de contenido de humedad relativa (CH%) mediante la diferencia entre el peso húmedo y el peso seco (secado en estufa a una temperatura de 25 ºC) de la muestra, dividido por el peso seco, expresado en porcentaje, y estimación de porcentaje de las fracciones de arcilla (Ar%), limo (L%) y arena (A%) mediante el método de Bouyoucos (NTC:6299:2018) (dispersión con Na-hexametafosfato por valoración densimétrica). Para los análisis se tomó en cuenta únicamente el valor de la proporción de arcilla, ya que las fracciones de limo y arena se correlacionan con este valor. Finalmente, la textura se obtuvo por la relación de los valores de las fracciones en el triángulo de clasificación textural USDA (Soil Science Division Staff, 2017).
Para estimar y comparar la diversidad alfa en las plantaciones y sabanas en los 2 periodos climáticos, se utilizó el análisis de rarefacción basado en cobertura de la muestra (Chao et al., 2014) utilizando 3 órdenes de diversidad (números de Hill q = 0, 1, 2). Los 3 están directamente relacionados con la riqueza de especies (q = 0 con mayor peso asignado a las especies raras) y los índices de Shannon (q1: exponencial de Shannon, dando importancia a las especies según su abundancia) y Simpson (q2 = inverso de Simpson, asignando mayor peso a especies comunes). En este análisis, los valores de cada orden de diversidad son expresados como número de especies equivalentes, mismos que son directamente comparables (Jost, 2006, 2007). Contrario al método tradicional de cobertura basada en número de individuos, el método de rarefacción basado en cobertura permite la comparación estadística del número equivalente de especies dentro de un rango de 95% de confianza (Chao y Jost 2012). Los análisis fueron implementados en la paquetería iNEXT (Hsieh et al., 2016) en R.
La diversidad beta se calculó a partir del índice de similitud cuantitativo de Bray-Curtis, con el fin de determinar el grado en el que 2 muestras son semejantes por las especies presentes entre ellas. Los análisis fueron implementados con la paquetería Vegan en R (Oksanen et al., 2019).
Por otra parte, se implementó el análisis de especies indicadoras el cual emplea la abundancia relativa (especificidad) y la frecuencia relativa (fidelidad) de cada especie en grupos previamente definidos para obtener un valor de indicación (IndVal) y su probabilidad dentro del grupo (De Cáceres et al., 2010; Dufrêne y Legendre, 1997). El análisis de especies indicadoras se lleva a cabo con la función multipatt con el paquete indicspecies en R (De Cáceres y Legendre, 2009), el cual devuelve la raíz cuadrada del valor de indicación (IndVal) original propuesto por Dufrêne y Legendre (1997). Así, a cada especie se asigna un valor de indicación, con un rango entre 0 y1; por defecto, la salida muestra únicamente las especies con un valor de indicación significativo (p < 0.05).
Con el objeto de estimar posibles diferencias en la abundancia entre las coberturas y entre las 2 épocas de muestreo, se implementó un modelo de regresión lineal mixto generalizado (GLMM) con la distribución de Poisson con un ajuste logístico (Zuur et al., 2009). En el modelo se incluyeron la abundancia de colémbolos que fue comparada entre 4 coberturas (variables fijas) cada una medida en 2 épocas de muestreo. Una vez conocida la significancia del modelo, se realizó la prueba de comparaciones múltiples de Tukey para identificar el mejor nivel de tratamiento. Los análisis fueron implementados en R versión 3.2.5, usando lm4 (Bates et al., 2015).
Para estimar posibles diferencias de las variables ambientales y edáficas entre coberturas y época climática, se realizó un análisis de varianza no paramétrico (prueba de Kruskall-Wallis) y la prueba de rangos múltiples de Bonferroni, seguido de comparaciones múltiples utilizando la prueba de Mann-Whitney aplicando un ajuste de Bonferroni. Todas las pruebas estadísticas se realizaron con un nivel de significancia del 5% (α = 0.05).
Con el objeto de explicar la composición de colémbolos epiedáficos en función de las variables ambientales y edáficas, el tipo de cobertura (plantaciones vs sabana) y la temporada climática, se utilizó un análisis de redundancia (RDA), que se ajusta como un modelo de regresión lineal multivariado de una comunidad de datos. Los géneros representados en la muestra con menos de 10 individuos fueron omitidos del análisis y a las abundancias de los demás géneros se les aplicó la transformación Hellinger (Legendre y Gallagher, 2001). Previamente al ajuste del modelo se eliminaron las variables altamente correlacionadas: arena, limo, índice de área foliar, contenido de humedad del suelo (en el caso donde se usó Hv en el análisis), DAP y CICE. La multicolinealidad entre las variables restantes se evaluó con el factor de inflación de varianza VIF (por sus siglas en inglés) y se retuvieron las variables con VIF < 10 (Hair et al., 1995); la selección de variables del modelo final se realizó a través del método “Forward” (Hocking, 1976). El test de permutaciones (1,000) para RDA fue usado con el fin evaluar la significancia del modelo y las variables, mientras el test de significancia de los componentes del RDA sirvió para establecer el número de componentes usados (Borcard et al., 2018). De esta manera, se ajustó un primer modelo teniendo en cuenta la temporada climática y el tipo de cobertura con 6 variables ambientales y dado que la mayor parte de información de las propiedades químicas del suelo fue obtenida durante la época de lluvias, se ajustó un segundo modelo con las muestras de colémbolos colectadas en esta temporada y el tipo de cobertura, empleando en éste caso 19 variables ambientales implementados en el paquete (Vegan) del software Estadístico R versión 3.2.5. (R Studio Team, 2020).
Resultados
En las plantaciones de A. mangium y áreas de sabana, se recolectaron 12,442 colémbolos pertenecientes a 11 familias y 25 géneros (Apéndice). El orden Entomobryomorpha presentó 10 géneros en 4 familias, seguido por el orden Symphypleona con 10 géneros en 5 familias y el orden Poduromorpha con 5 géneros de 2 familias. El muestreo fue representativo del número de géneros de colémbolos esperado en cada época y cobertura. Se encontró que para la época húmeda el número estimado de géneros en una muestra de 970 individuos fue de 19 (IC: 5,013) en plantaciones de 5 años, mientras que en las plantaciones de 1 año, el número estimado de géneros fue de 18 (IC: 1,134); en la época seca el número estimado de géneros en una muestra de 923 individuos fue de 10 (IC: 3,26) en las sabanas, mientras que en las plantaciones de 1 año el número estimado de géneros fue de 17 (IC: 0.887). Por otra parte, la cobertura del muestreo en la época húmeda fue de 99.7% en las plantaciones de 5 años y 100% en las demás coberturas; mientras que en la época seca presentó valores entre el 99.4% en áreas de sabana y 99.9% en plantaciones de 1 año.
La abundancia de géneros de colémbolos en el estudio fueron explicadas (modelo GLMM, AIC: 662.6162, df.resid: 8) por la cobertura (edad de las plantaciones y sabana) (χ2 = 1718.486; p < 0.0001), época de muestreo (seca y húmeda) (χ2 = 23.481; p < 0.0001) y la interacción entre cobertura: época (χ2 = 754.109; p < 0.0001). Por otra parte, se encontraron diferencias significativas entre la abundancia de los géneros de colémbolos entre las plantaciones de 5 años y 1 año (Z = -15.22; p < 0.001) y entre las sabanas con las plantaciones de 1 año (Z = -9.098; p < 0.001) y 3 años (Z = -3.613; p < 0.01).
En la Tabla 1 se muestra la abundancia absoluta y relativa de las familias y géneros de colémbolos en todas las coberturas por época. En la época húmeda y en las plantaciones de 1 año, las familias Paronellidae (35%) y Sminthurididae (33%) fueron las más abundantes. En las plantaciones de 3 y 5 años y en las sabanas fueron los Sminthurididae (29%, 23% y 40%, respectivamente), Brachystomellidae (20%, 24% y 30%, respectivamente) y Neanuridae (15%, 25% y 12%, respectivamente). En cuanto a géneros, se observó que en las plantaciones de 1 y 3 años y sabanas, Sphaeridia fue el más abundante (25%, 26% y 34%, respectivamente) y en las plantaciones de 5 años Brachystomella (24%).
Tabla 1. Abundancia absoluta y relativa entre paréntesis (calculada con el total de la edad de plantación y/o la época de recolección) de colémbolos al nivel de género, encontrados en plantaciones de A. mangium de 1, 3 y 5 años y en áreas de sabana en la vereda Planas (Puerto Gaitán-Meta-Colombia), recolectados en septiembre de 2014 (periodo húmedo (H)) y marzo 2015 (periodo seco (S)).
| 1 año | 3 años | 5 años | Sabana | Total | Total | ||||||
| H | S | H | S | H | S | H | S | H | S | ||
| Entomobryomorpha Cyphoderidae | 2 (0.1) | 2 (0.1) | 11 (0.9) | 6 (0.5) | 5 (0.5) | 6 (0.4) | 0 (0) | 0 (0) | 18 (0.3) | 14 (0.2) | 32 (0.3) |
| Cyphoderus | 2 (0.1) | 2 (0.1) | 11 (0.9) | 6 (0.5) | 5 (0.5) | 6 (0.4) | 0 (0) | 0 (0) | 18 (0.3) | 14 (0.2) | 32 (0.3) |
| Entomobryidae | 314 (12.0) | 665 (29.6) | 232 (19.8) | 444 (38.8) | 135 (13.9) | 636 (43.4) | 225 (11.8) | 855 (92.6) | 906 (13.6) | 2600 (45) | 3506 (28.2) |
| Dicranocentrus | 101 (3.9) | 13 (0.6) | 56 (4.8) | 3 (0.3) | 10 (1.0) | 1 (0.1) | 99 (5.2) | 0 (0) | 266 (3.9) | 17 (0.3) | 283 (2.3) |
| Entomobrya | 53 (2.0) | 56 (2.5) | 101 (8.6) | 330 (28.9) | 96 (9.9) | 519 (35.4) | 15 (0.8) | 2 (0.2) | 265 (3.9) | 907 (15.7) | 1172 (9.4) |
| Seira | 56 (2.2) | 505 (22.4) | 16 (1.4) | 33 (2.9) | 1 (0.1) | 1 (0.1) | 12 (0.6) | 851 (92.2) | 85 (1.3) | 1390 (24.0) | 1475 (11.9) |
| Lepidocyrtus | 104 (3.9) | 91 (4.0) | 59 (5.1) | 78 (6.8) | 28 (2.9) | 115 (7.8) | 99 (5.2) | 2 (0.2) | 290 (4.4) | 286 (4.9) | 576 (4.6) |
| Isotomidae | 30 (1.2) | 1 (0.04) | 2 (0.2) | 8 (0.7) | 4 (0.4) | 4 (0.3) | 34 (1.8) | 1 (0.1) | 70 (1.1) | 14 (0.2) | 84 (0.7) |
| Folsomides | 24 (0.9) | 1 (0.04) | 2 (0.2) | 8 (0.7) | 4 (0.4) | 4 (0.3) | 28 (1.5) | 1 (0.1) | 58 (0.9) | 14 (0.2) | 72 (0.6) |
| Isotoma | 6 (0.2) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 6 (0.1) | 0 (0) | 6 (0.1) |
| Proisotoma | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 6 (0.3) | 0 (0) | 6 (0.1) | 0 (0) | 6 (0.1) |
| Paronellidae | 907 (34.8) | 66 (2.9) | 108 (9.2) | 82 (7.2) | 47 (4.8) | 102 (7.0) | 29 (1.5) | 1 (0.1) | 1091 (16.4) | 251 (4.3) | 1342 (10.8) |
| Salina | 384 (14.7) | 22 (0.9) | 68 (5.8) | 52 (4.5) | 38 (3.9) | 99 (6.8) | 23 (1.2) | 1 (0.1) | 513 (7.7) | 174 (3.0) | 687 (5.5) |
| Trogolaphysa | 523 (20.1) | 44 (1.9) | 40 (3.4) | 30 (2.6) | 9 (0.9) | 3 (0.2) | 6 (0.3) | 0 (0) | 578 (8.7) | 77 (1.3) | 655 (5.3) |
| Poduromorpha | |||||||||||
| Brachystomellidae | 65 (2.5) | 108 (4.8) | 238 (20.4) | 159 (13.9) | 234 (24.1) | 228 (15.6) | 576 (30.1) | 11 (1.2) | 1113 (16.7) | 506 (8.7) | 1619 (13.0) |
| Brachystomella | 65 (2.5) | 108 (4.8) | 238 (20.4) | 159 (13.9) | 234 (24.1) | 228 (15.6) | 574 (30.0) | 11 (1.2) | 1111 (16.7) | 506 (8.7) | 1617 (13.0) |
| Rapoportella | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 2 (0.1) | 0 (0) | 2 (0.0) | 0 (0) | 2 (0.02) |
| Neanuridae | 90 (3.5) | 56 (2.5) | 172 (14.7) | 43 (3.8) | 242 (24.9) | 74 (5.0) | 226 (11.8) | 0 (0) | 730 (11.0) | 173 (3.0) | 903 (7.3) |
| Arlesia | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 10 (0.7) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 10 (0.2) | 10 (0.01) |
| Furculanurida | 90 (3.5) | 56 (2.5) | 172 (14.7) | 43 (3.8) | 241 (24.9) | 64 (4.3) | 226 (11.8) | 0 (0) | 729 (10.9) | 163 (2.8) | 892 (7.2) |
| Neotropiella | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 1 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 1 (0) | 0 (0) | 1 (0.01) |
| Symphypleona | |||||||||||
| Bourletiellidae | 339 (13.0) | 417(18.5) | 31 (2.7) | 146 (12.8) | 3 (0.3) | 9 (0.6) | 25 (1.3) | 38 (4.1) | 398 (6.0) | 610 (10.5) | 1008 (8.1) |
| Deuterosminthurus | 337 (12.9) | 365 (16.2) | 31 (2.6) | 145 (12.7) | 3 (0.3) | 9 (0.6) | 25 (1.3) | 38 (4.1) | 396 (5.9) | 557 (9.6) | 953 (7.7) |
| Rastriopes | 2 (0.1) | 52 (2.3) | 0 (0) | 1 (0.1) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 2 (0.03) | 53 (0.9) | 55 (0.4) |
| Collophoridae | 8 (0.3) | 48 (2.1) | 37 (3.2) | 30 (2.6) | 33 (3.4) | 65 (4.4) | 23 (1.2) | 0 (0) | 101 (1.5) | 143 (2.5) | 244 (2.0) |
| Collophora | 8 (0.3) | 48 (2.1) | 37 (3.2) | 30 (2.6) | 33 (3.4) | 65 (4.4) | 23 (1.2) | 0 (0) | 101 (1.5) | 143 (2.5) | 244 (1.9) |
| Dicyrtomidae | 2 (0.1) | 0 (0) | 5 (0.4) | 8 (0.7) | 42 (4.3) | 295 (20.1) | 8 (0.4) | 0 (0) | 57 (0.9) | 303 (5.2) | 360 (2.9) |
| Dicyrtomina | 0 (0) | 0 (0) | 2 (0.2) | 7 (0.6) | 42 (4.3) | 295 (20.1) | 0 (0) | 0 (0) | 44 (0.7) | 302 (5.2) | 346 (2.8) |
| Ptenotrix | 2 (0.1) | 0 (0) | 3 (0.3) | 1 (0.1) | 0 (0) | 0 (0) | 8 (0.4) | 0 (0) | 13 (0.2) | 1 (0.02) | 14 (0.1) |
| Sminthuridae | 2 (0.1) | 4 (0.2) | 0 (0) | 0 (0) | 1 (0.1) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 4 (0.1) | 3 (0.01) | 7 (0.1) |
| Sphyrotheca | 2 (0.1) | 4 (0.2) | 0 (0) | 0 (0) | 1 (0.1) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 3 (0.1) | 4 (0.1) | 7 (0.06) |
| Sminthurididae | 848 (32.5) | 883 (39.2) | 333 (28.5) | 218 (19.1) | 224 (23.1) | 47 (3.2) | 767 (40.1) | 17 (1.8) | 2172 (32.6) | 1165 (20.1) | 3337 (26.8) |
| Denisiella | 126 (4.8) | 271 (12.0) | 6 (0.5) | 15 (1.3) | 0 (0) | 0 (0) | 49 (2.6) | 1 (0.1) | 181 (2.7) | 287 (4.9) | 468 (3.8) |
| Sinnamarides | 70 (2.7) | 18 (0.8) | 20 (1.7) | 0 (0) | 2 (0.21) | 1 (0.1) | 68 (3.6) | 0 (0) | 160 (2.4) | 19 (0.3) | 179 (1.4) |
| Sphaeridia | 652 (25.0) | 582 (25.9) | 307 (26.2) | 203 (17.7) | 222 (22.9) | 46 (3.1) | 650 (33.9) | 16 (1.7) | 1831 (27.5) | 847 (14.7) | 2678 (21.5) |
| Sminthurides | 0 (0) | 12 (0.5) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 0 (0) | 12 (0.2) | 12 (0.1) |
| Total | 2,607 | 2,250 | 1,169 | 1,144 | 970 | 1,466 | 1,913 | 923 | 6,659 | 5,783 | 12,442 |
En la época seca y en las plantaciones de 1 año, las familias Sminthurididae (39%) y Entomobryidae (30%) fueron las más abundantes. Entomobryidae fue la más abundante en las sabanas (93%) y en las plantaciones de 5 (43%) y 3 años (39%). El género más abundante en plantaciones de 1 año fue Sphaeridia (26%), en las plantaciones de 3 y 5 años Entomobrya (29%) y (35%) y en las sabanas Seira (92%).
En el periodo húmedo, no se evidenció una diferencia significativa (intervalo de confianza (IC) del 95%) en la diversidad de géneros de colémbolos en términos de riqueza (q0) entre sabanas y plantaciones (Fig. 1A). Sin embargo, en el periodo seco, la riqueza en las sabanas fue significativamente inferior (IC 95%) en aproximadamente 6 géneros con relación a las plantaciones. No se observaron diferencias entre las edades de plantación.
Figura 1. Número efectivo de géneros de colémbolos en plantaciones de A. mangium de 1, 3 y 5 años y áreas de sabana para la época seca y húmeda en la vereda Planas (Puerto Gaitán - Meta). A, Riqueza de especies (diversidad de orden q = 0); B, diversidad estimada de orden q = 1 y C, diversidad estimada de orden q =2. Las barras de error son intervalos de confianza al (IC 95%).
La diversidad (q1) observada en las sabanas en función de la abundancia relativa fue menor que en las plantaciones (Fig. 1B). Esta diferencia fue significativa (IC 95%) durante la época seca en todas las coberturas. Así, en esta época las plantaciones de 1, 3 y 5 años fueron respectivamente 82%, 83% y 78% más diversas que las sabanas.
Por otra parte, la diversidad en las sabanas en la época seca correspondió al 22% de los géneros (5) recolectados en esta misma cobertura en la época húmeda (Fig. 1B). En el periodo húmedo se observó que en las plantaciones de 5 años y en las sabanas, la diversidad fue menor respecto a las plantaciones de 1 (23% y 28%) y 3 años de edad (24% y 29%). Las plantaciones de 5 años fueron 7% más diversas que las sabanas (IC 95%).
La diversidad estimada del orden q2 (mayor importancia a los géneros más comunes) observada en las sabanas fue menor (IC 95%) a la hallada en todas las edades de plantación y se acentúa durante la época seca (Fig. 1C). La menor diversidad encontrada en las plantaciones de 5 años y en las sabanas, se debe al peso de los géneros dominantes (Fig. 1C). Las plantaciones de 5 años presentaron una diversidad intermedia (5 géneros) entre las plantaciones de 1 y 3 años y las sabanas.
Los valores de similitud de géneros de las comunidades de colémbolos obtenidos con el índice de Bray - Curtis, (Tabla 2) indican que en la época seca la mayor similitud (59%) y se observó en plantaciones entre las edades de 3 y 5 años, mientras en las coberturas de sabana y plantaciones de 1, 3 y 5 años, la semejanza de géneros fue cerca de 36%, 10% y 4%, respectivamente. En la época húmeda, las plantaciones de 3 y 5 años presentaron una afinidad de 80%, mientras que las plantaciones de 1 año y 5 años fue la menor con 30%.
Tabla 2. Valores de similitud de géneros (método Bray-Curtis) entre las plantaciones forestales de A. mangium de 1, 3 y 5 años y las áreas de sabana en la vereda Planas - Puerto Gaitán, en época seca y húmeda.
| Sabana | 1 año | 3 años | ||||
| Húmedo | Seco | Húmedo | Seco | Húmedo | Seco | |
| 1 año | 0.55 | 0.36 | -- | -- | ||
| 3 años | 0.63 | 0.10 | 0.44 | 0.45 | -- | -- |
| 5 años | 0.56 | 0.04 | 0.30 | 0.24 | 0.80 | 0.59 |
Doce de los 21 géneros más abundantes de Collembola pueden ser considerados indicadores de las coberturas estudiadas y la época climática (Tabla 3). Destacan en las sabanas: Brachystomella en la época húmeda y Seira en la época seca por presentar valores de indicación altos. Así mismo, destacan los géneros encontrados en las plantaciones de 1 año: Salina en el periodo húmedo y Denisiella en el periodo seco, y en las plantaciones de 5 años en el periodo seco Entomobrya.
Tabla 3. Géneros indicadores de Collembola encontrados en plantaciones de A. mangium y sabanas en los periodos húmedo y seco.
| Cobertura | Periodo | Género | Especificidad | Fidelidad | Valor de indicación |
| A. mangium - 1 año | Húmedo | Salina | 0.55 | 0.81 | 0.67** |
| Trogolaphysa | 0.80 | 0.37 | 0.54** | ||
| A. mangium - 1 año | Seco | Denisiella | 0.57 | 0.89 | 0.71** |
| Rastriopes | 0.94 | 0.22 | 0.46** | ||
| A. mangium - 5 años | Seco | Entomobrya | 0.45 | 0.96 | 0.66** |
| Dicyrtomina | 0.86 | 0.35 | 0.55** | ||
| Sabana | Húmedo | Brachystomella | 0.37 | 0.92 | 0.58** |
| Sphaeridia | 0.26 | 0.96 | 0.50* | ||
| Dicranocentrus | 0.37 | 0.64 | 0.49** | ||
| Furculanurida | 0.27 | 0.84 | 0.47* | ||
| Sinnamarides | 0.40 | 0.44 | 0.42** | ||
| Sabana | Seco | Seira | 0.60 | 1.00 | 0.78** |
Significancia ** p < 0.01; * p < 0.05.
Los sitios evaluados presentaron diferencias estadísticamente significativas (α = 0.05) entre coberturas para algunas de las variables ambientales estudiadas en los 2 periodos climáticos (Tablas 4, 5). Como era de esperarse, la altura de los árboles fue superior en las plantaciones de mayor edad, aunque debido a la alta variabilidad en la altura de los árboles en las plantaciones de 5 años, no se detectaron diferencias con respecto a las plantaciones de 3 años de edad. Por otra parte, el contenido de humedad en el suelo en las sabanas fue significativamente menor en el periodo seco respecto a las plantaciones de 1, 3 y 5 años en respuesta a la exposición solar directa del suelo a temperaturas mayores y al alto porcentaje de arena. En las sabanas, la temperatura del suelo presentó diferencias significativas entre los 2 periodos climáticos y entre las edades de plantación, exhibiendo una menor temperatura en la época húmeda. La resistencia tangencial al corte del suelo fue significativamente mayor en las plantaciones de 1 año con respecto al resto de coberturas en la época seca y mayor a la resistencia registrada en las sabanas en la época húmeda, lo cual está relacionado con la alta compactación del suelo en estas plantaciones. Así, la compactación del suelo presentó los valores más bajos en las plantaciones de 3 años versus las demás coberturas en el periodo húmedo, en contraste con el periodo seco, donde fue mayor que las plantaciones de 1 año y sabanas; ésto se debe a que en las plantaciones de 3 años, los contenidos de arcillas son proporcionalmente mayores que en las demás coberturas, provocando en la sequía, su contracción. El pH registrado resultó fuertemente ácido (4.44 en plantaciones de 1 año a 5.32 en las sabanas). Los porcentajes significativamente más altos de carbono y nitrógeno orgánico se presentaron en las plantaciones de 1 año. Del mismo modo, la profundidad de la hojarasca fue significativamente menor en estas plantaciones en la época húmeda respecto a las plantaciones de 3 y 5 años, y mayor en la época seca.
Tabla 4. Valores promedio y desviación estándar de las variables físicas del suelo y datos de las plantaciones de A. mangium (1, 3 y 5 años) y áreas de sabana en Puerto Gaitán-Meta-Colombia, muestreados en septiembre de 2014 (periodo húmedo [H]) y marzo 2015 (periodo seco [S]).
| Sabana | 1 año | 3 años | 5 años | |||||||||||||
| H | S | H | S | H | S | H | S | |||||||||
| Altura de árboles (m) | 0.0 | ± 0.0 c | 0.0 | ± 0.0 c | 4.6 | ± 1.1 a | 4.6 | ± 1.1 a | 7.8 | ± 1.7 b | 7.7 | ± 1.6 b | 9.5 | ± 2.8 b | 9.6 | ± 2.8 b |
| Contenido de humedad del suelo (%) | 12.6 | ± 2.8 a | 11.6 | ± 0.9 b | 12.4 | ± 4.3 a | 13.5 | ± 5.3 ab | 11.3 | ± 1.9 a | 13.9 | ± 2.2 a | 10.4 | ± 3.1 a | 13.9 | ± 1.1 a |
| Altura hojarasca (cm) | 17.2 | ± 5.6 c | 17.8 | ± 7.3 c | 0.8 | ± 0.9 a | 5.6 | ± 4.0 a | 3.1 | ± 0.8 b | 4.5 | ± 3.3 ab | 3.5 | ± 1.1 b | 2.7 | ± 1.6 b |
| Resistencia del suelo al corte tangencial (Kpa) | 0.6 | ± 0.1 b | 0.8 | ± 0.1 b | 0.9 | ± 0.4 a | 1.2 | ± 0.4 a | 0.7 | ± 0.2 ab | 0.8 | ± 0.2 b | 0.7 | ± 0.2 ab | 0.9 | ± 0.2 b |
| Compactación del suelo (Newton) | 1.1 | ± 0.1 a | 5.4 | ± 0.5 c | 1.6 | ± 0.7 a | 4.8 | ± 0.7 a | 0.8 | ± 0.1 b | 6.3 | ± 0.5 b | 1.4 | ± 0.7 a | 5.2 | ± 1.6 abc |
| Temperatura del suelo (°C) | 25.3 | ± 0.6 c | 31.2 | ± 0.5 d | 28.8 | ± 1.9 a | 27.7 | ± 1.4 a | 27.6 | ± 1.4 a | 26.5 | ± 0.3 b | 26.1 | ± 0.5 b | 27.1 | ± 0.7 a |
Diferente letra indica diferencias significativas (α = 0.05, Mann Whitney U-Test)
Tabla 5. Valores promedio y desviación estándar de las propiedades químicas y físicas del suelo en los primeros 5 cm y características de las plantaciones forestales de A. mangium de 1 año, 3 años y 5 años y áreas de sabana en la vereda Planas - Puerto Gaitán-Meta- Colombia, muestreado en septiembre de 2014 (periodo húmedo). Potencial de hidrógeno (pH), carbono orgánico (CO%), nitrógeno (N%), calcio (Ca meq / 100 g), potasio (K meq / 100 g), magnesio (Mg meq / 100 g), sodio (Na meq / 100 g), acidez intercambiable (AI meq / 100 g), capacidad de intercambio catiónico (CICE meq / 100 g), fósforo (P mg/kg), arcilla (Ar%), limo (L%), arena (A%), humedad volumétrica medida mediante la refletometría de dominio de tiempo (TDR) determinada en campo (Hv%), diámetro a la altura del pecho (DAP cm), índice de área foliar (LAI%).
| Sabana | 1 año | 3 años | 5 años | |||||
| pH | 5.32 | ± 0.24 c | 4.44 | ± 0.31 a | 4.49 | ± 0.31 a | 4.78 | ± 0.45 b |
| CO% | 0.60 | ± 0.13 b | 0.94 | ± 0.37 a | 0.61 | ± 0.13 b | 0.57 | ± 0.11 b |
| N% | 0.04 | ± 0.01 b | 0.07 | ± 0.03 a | 0.05 | ± 0.01 b | 0.04 | ± 0.01 b |
| Ca meq / 100 g | 0.10 | ± 0.02 c | 0.13 | ± 0.02 a | 0.13 | ± 0.15 b | 0.08 | ± 0.03 b |
| K meq / 100 g | 0.04 | ± 0.02 ab | 0.04 | ± 0.02 ab | 0.04 | ± 0.01 a | 0.06 | ± 0.04 b |
| Mg meq / 100 g | 0.06 | ± 0.01 | 0.06 | ± 0.01 | 0.06 | ± 0.02 | 0.06 | ± 0.01 |
| Na meq / 100 g | 0.04 | ± 0.02 ab | 0.05 | ± 0.05 a | 0.03 | ± 0.01 b | 0.05 | ± 0.04 ab |
| AI meq / 100 g | 0.58 | ± 0.39 c | 1.17 | ± 0.33 a | 0.92 | ± 0.16 b | 0.79 | ± 0.26 bc |
| CICE meq / 100 g | 0.82 | ± 0.39 c | 1.45 | ± 0.35 a | 1.18 | ± 0.21 b | 1.05 | ± 0.28 bc |
| P mg/kg | 3.22 | ± 1.23 | 5.18 | ± 5.21 | 5.15 | ± 5.71 | 4.47 | ± 2.56 |
| Ar% | 6.70 | ± 1.64 c | 11.19 | ± 5.27 ab | 11.33 | ± 3.28 a | 8.15 | ± 2.3 bc |
| L% | 15.04 | ± 3.94 c | 24.81 | ± 8.00 a | 16.67 | ± 4.3 bc | 19.96 | ± 6.74 b |
| A% | 78.26 | ± 4.16 c | 63.67 | ± 11.71 a | 72.00 | ± 6.03 b | 71.89 | ± 7.99 b |
| Hv% | 22.97 | ± 6.46 b | 14.31 | ± 6.37 a | 14.07 | ± 3.49 a | 15.79 | ± 3.14 a |
| DAP cm | 0.00 | ± 0 d | 3.26 | ± 1.27 a | 7.36 | ± 1.81 b | 10.22 | ± 1.86 c |
| LAI% | 0.00 | ± 0 b | 0.82 | ± 0.45 a | 1.17 | ± 0.72 a | 1.09 | ± 0.87 a |
Diferente letra indica diferencias significativas (P<0.05, Mann Whitney U-Test)
Un primer análisis de redundancia RDA explicó la composición de colémbolos en función del periodo húmedo y seco, la cobertura vegetal y variables ambientales físicas del suelo. La composición de géneros de colémbolos en plantaciones de A. mangium de 1, 3 y 5 años y áreas de sabana fue mejor explicada mediante 5 variables (R2: 37% R2 ajustado: 35%, F7,201 = 16.8, p < 0.001), a saber: el tipo de cobertura (F3,201 = 20.2, p < 0.001), el periodo climático (F1,201 = 36.98, p < 0.001), la temperatura del suelo (F1,201 = 16.08, p < 0.001), el contenido de humedad del suelo (F1,201 = 2.0, p = 0.03) y la altura de la plantación (F1,201 = 2.07, p = 0.05) (Fig. 2). El primer eje (RDA1) explicó 56% de la varianza restringida, describiendo un gradiente de temperatura, mientras que el segundo eje (RDA2) explicó 23%, donde la variable más importante es la altura de los árboles (Tablas 4, 5).
Figura 2. Análisis de redundancia (RDA) indicando la relación de 6 géneros de Collembola y 3 variables edáficas y dasométricas en época seca y húmeda en plantaciones de A. mangium de 1, 3 y 5 años y sabanas en la vereda Planas, municipio de Puerto Gaitán Meta. Ambas figuras corresponden a la misma ordenación: A, relación con el tipo de cobertura, las elipses representan un intervalo de confianza de 95% alrededor del centroide de cada una de las coberturas; B. relación con variables ambientales, los puntos representan variables categóricas y los vectores variables continuas. Brachystomella (Brach), Dicranocentrus (Dicra), Dicyrtomina (Dicyr), Entomobrya (Ento), Furculanurida (Furcu), Seira (Seira), Sphaeridia (Sphae).
El género Seira estuvo fuertemente correlacionado con la época seca y la alta temperatura del suelo (valor promedio 31.2 °C; Tabla 4), mientras Furculanurida y Brachystomella lo estuvieron con la época húmeda, la mayor altura de los árboles y las plantaciones de 3 y 5 años. Entomobrya, Dicyrtomina y Lepidocyrtus también mostraron correlación con las plantaciones de 3 y 5 años y la altura de los árboles, pero en la época seca. Finalmente, Sphaeridia y Dicranocentrus se correlacionaron con la época húmeda y el contenido de humedad en el suelo (Fig. 2).
Un segundo análisis de RDA explicó la composición de colémbolos únicamente en el periodo húmedo, incluyendo variables edáficas físicoquímicas. El modelo explicó 26% de la varianza (R2 ajustado: 21%, F6,99 = 5.73, p < 0.001), evidenciando una relación significativa con la compactación del suelo (F1,99 = 3.07, p = 0.004), el contenido de carbono orgánico (F1,99 = 3.11, p < 0.001) y el porcentaje de arcilla (F1,99 = 7.3, p <0.001), variables que mostraron una alta correlación con Dicranocentrus, Entomobrya, Salina, Trogolaphysa, Brachystomella, Furculanurida, Dicyrtomina y Sinnnamarides (Fig. 3). El primer eje (RDA1) explicó 49% de la varianza restringida encontrada siendo la variable representativa la compactación del suelo (1.6 Newton), la cual presenta alta correlación con Trogolaphysa. El segundo eje (RDA2) explicó 25% de la varianza restringida siendo las variables representativas el contenido de carbono orgánico fuertemente correlacionado con Sinammarides y el contenido de arcilla altamente correlacionado con Dicranocentrus.
Figura 3. Modelo final del análisis de redundancia de 19 variables edáficas y ambientales y 19 géneros de Collembola en plantaciones de A. mangium de 1, 3 y 5 años y sabanas para el periodo húmedo en la vereda Planas, municipio de Puerto Gaitán Meta. Ambas figuras corresponden a la misma ordenación: A) relación con el tipo de cobertura, las elipses representan un intervalo de confianza de 95% alrededor del centroide de cada una de las coberturas; B) relación con variables ambientales, los puntos representan variables categóricas y los vectores variables continuas. Brachystomella (Brac), Dicranocentrus (Dicr), Dicyrtomina (Dicy), Entomobrya (Ento), Furculanurida (Furc), Salina (Sali), Sinnnamarides (Sinn), Trogolaphysa (Trog). 6a, las elipses representan las coberturas; 6b, los puntos representan las variables edáficas y dasométricas.
Discusión
El establecimiento de plantaciones forestales implica un cambio de uso del suelo; sin embargo, su efecto en la biodiversidad no es claro, ya que por un lado contribuyen indirectamente a disminuir la presión sobre los bosques naturales en la medida que proporcionan una alternativa para la obtención de madera, y por otro, también pueden inducir cambios en la diversidad de artrópodos que desempeñan funciones importantes en el suelo (Brockerhoff et al., 2013; Camero et al., 2005; Mboukou-Kimbatsa et al., 1998; Pellens y Garay, 1999).
Los resultados de este trabajo muestran que en las áreas plantadas con A. mangium aumentó la diversidad de colémbolos, ya que presentaron mayor número y equidad de géneros en relación con las sabanas. En este sentido, el mayor recambio se presentó en las plantaciones de 5 años respecto a las sabanas, equivalente al 13% y 31% en el periodo húmedo y seco, respectivamente, debido a la presencia de los géneros Cyphoderus, Dicyrtomina y Arlesia en las plantaciones pero no en las sabanas. Así mismo, se observó un importante recambio de géneros entre sabanas y plantaciones de 1 año (12% y 29% en el periodo húmedo y seco, respectivamente), debido a la presencia de Cyphoderus, Rastriopes y Sphyrotheca sólo en las plantaciones. Por otra parte, en el periodo seco no se encuentran géneros presentes en las sabanas en el periodo de lluvias como: Dicranocentrus, Trogolaphysa, Furculanurida, Collophora, Ptenotrix, Sinnamarides y Sminthurides.
Los ensamblajes de colémbolos, tanto en sabanas como en plantaciones, fueron altamente sensibles a las condiciones limitantes durante la época seca. La sabana, a su vez, fue la cobertura menos diversa y más impactada por el régimen climático, allí se observó 71% de la diversidad encontrada en las plantaciones de 3 años en el periodo húmedo y 17% de la encontrada en la misma edad en el periodo seco. En estas sabanas la temperatura del suelo fue de 2.2 °C (época húmeda) y 3.5 °C (época seca) mayor que en las plantaciones, y el contenido de humedad fue en promedio 2% menor a las plantaciones en la época seca. Palacios-Vargas y Castaño-Meneses (2003) observaron cómo el ensamblaje de las comunidades de colémbolos varía significativamente entre estaciones y tipos de bosque, dependiendo tanto de las especies de árboles como de la humedad.
Por otra parte, una disminución de la diversidad en el periodo seco puede relacionarse con una mayor variación de la humedad y la temperatura que puede ocurrir en las áreas con menor cobertura vegetal y sobre el suelo (sabanas, pastizales, cultivos agrícolas) debido a la baja oferta de nichos y microhábitats, así como el cambio en la distribución de las familias y géneros (Arbea y Blasco-Zumeta, 2001; Ávila y Jaramillo, 2009; Cunha-Neto et al., 2012; Gómez-Anaya et al., 2010; Palacios-Vargas y Mejía-Recamier, 2008).
Tanto en las plantaciones como en las sabanas, los colémbolos de los géneros Seira y Lepidocyrtus fueron más abundantes en la época seca. Esta misma tendencia fue encontrada en otras coberturas como bosques de pino, selva baja caducifolia y un cultivo temporal en México, donde el comportamiento de estos géneros se explica por la alta capacidad de desplazamiento y la disponibilidad para habitar otros ambientes como grietas, troncos en descomposición, hongos y follaje, que les permite resguardarse de los cambios del medio, así como la capacidad de trepar a la vegetación arbustiva (Palacios-Vargas y Castaño-Meneses, 2003; Palacios-Vargas y Mejía-Recamier, 2008).
Asimismo, la abundancia de géneros de colémbolos de las familias Brachystomellidae, Neanuridae y algunos Entomobryidae (Dicranocentrus), tienden a disminuir entre 46 y 80% en el periodo seco. Por otra parte, los colémbolos de las familias Isotomidae, Brachystomellidae, Neanuridae (Furculanurida), Sminthurididae (Sphaeridia, Sinnamarides), Entomobryidae (Dicranocentrus) y Dicyrtomidae (Ptenotrix), presentaron mayor abundancia durante la época de lluvias, fenómeno que también ha sido documentado en varios estudios (Arbea y Blasco-Zumeta, 2001; Gómez-Anaya et al., 2010) y se asocia probablemente a la mayor disponibilidad de alimento y a la mayor abundancia de cuerpos fructíferos de hongos que se desarrollan especialmente en esta época, y que es la principal fuente de su dieta (Gómez-Anaya et al., 2010; Hopkin, 1997).
Además del efecto del régimen climático, la abundancia de colémbolos también se relacionó con variables propias de las coberturas y las condiciones ambientales presentes en cada una de ellas. Así, Seira además de ser muy abundante en el periodo seco, también predominó en la cobertura de sabana, donde se registró una temperatura edáfica promedio de 31.2 °C, la más alta del estudio (Tabla 4). Palacios-Vargas y Mejía-Recamier (2008) encontraron que Seira fue el género más abundante en el periodo seco y se relacionó con las zonas con menor cobertura vegetal. Sin embargo, también se reportó una especie de este género como dominante en el dosel de un bosque deciduo tropical en México (Palacios-Vargas et al., 1998). Su adaptabilidad está relacionada con las características morfológicas que le brindan protección frente a la desecación.
Dicranocentrus, Sinnamarides y Sphaeridia fueron más abundantes en las sabanas durante la época de lluvias, donde el contenido de humedad del suelo fue alto (Hv=23%). Dicranocentrus y Sinnamarides presentaron una alta correlación con suelos con bajo contenido de arcilla (6.7%) y de carbono orgánico (0.6%). El bajo porcentaje de arcilla indica unos suelos más sueltos lo que influye en que la compactación sea baja y permita el desplazamiento de estos organismos dentro de las cavidades del suelo. Por otra parte, los valores de CO reflejan la disponibilidad de compuestos orgánicos para la descomposición por parte de estos organismos quienes los asimilan y los transforman en productos más solubles (Martínez et al., 2008).
La abundancia de Brachystomella y Furculanurida además de estar directamente relacionada con el periodo de lluvias, también lo está con la variable desarrollo (altura) de las plantaciones de 3 y 5 años, ya que éstas permiten que dichos organismos puedan encontrar condiciones de temperatura y humedad óptimas para su establecimiento, y disponibilidad de gran cantidad de alimentos como hifas de hongos y esporas, diferentes nichos disponibles que les permiten protegerse de las variaciones climáticas que se puedan presentar durante el día (Hopkin, 1997).
Dicyrtomina y Entomobrya fueron abundantes en las plantaciones de 3 y 5 años y aunque se presentaron en los 2 periodos climáticos fueron significativamente más abundantes en la época seca, mientras Salina y Trogolaphysa fueron más abundantes en el periodo de lluvias y en plantaciones recién establecidas (1 año) con suelos más compactados (1.6N). Salina y Trogolaphysa como individuos epiedáficos se ven afectados por los cambios en el hábitat causados por la remoción de la materia orgánica, el microclima o la reducción de la cantidad y calidad de la hojarasca, pero no por la compactación del suelo (Eaton et al., 2004); contrariamente a lo que sucede en las poblaciones euedáficas, donde el efecto de la compactación sí es representativo -puesto que al aumentar la densidad aparente del suelo, se reduce su espacio poroso y afecta, inclusive, a aquellos individuos de tamaño más pequeño (Larsen et al., 2004).
La mayor diversidad de colémbolos en las plantaciones de A. mangium puede ser atribuida al incremento en el contenido de carbono orgánico, elemento esencial para la actividad biológica de los organismos heterótrofos del suelo (Aguilera, 2000; Martínez et al., 2008). En las plantaciones más jóvenes se observó un mayor porcentaje de CO (94%) y N (7%) en el suelo atribuibles a la fertilización de la plantación y a la labranza; sin embargo, estos valores disminuyeron gradualmente en las plantaciones de 3 y 5 años; esto podría ser explicado por la mineralización de la materia orgánica presente en las plantaciones recién establecidas (compuestos orgánicos y sintéticos). Las sabanas, por el contrario, suelen presentar baja fertilidad, particularmente en el periodo seco, lo cual explica parcialmente la baja diversidad encontrada en las sabanas de estudio en este periodo (Cunha-Neto et al., 2012; Mboukou-Kimbatsa et al., 1998; Tsukamoto y Sabang, 2005).
El cambio de uso del suelo, de sabanas dedicadas a ganadería extensiva a forestación con A. mangium en esta región de la Orinoquía Colombiana, favoreció la diversidad de géneros y abundancia de colémbolos epiedáficos, por lo menos durante los primeros 5 años posteriores al establecimiento de las plantaciones.
Debido a la alta presencia de estados juveniles, al dimorfismo sexual que presentan algunos géneros de Sminthurididae y al reducido número de claves y trabajos de taxonomía de colémbolos en Colombia y en particular en la Orinoquía, los resultados fueron presentados en función de la diversidad de géneros y no de especies; sin embargo el trabajo realizado es un aporte valioso para conocer la diversidad de colémbolos en esta área geográfica y su respuesta frente al remplazo de las sabanas existentes por forestaciones de Acacia, las cuales para este grupo taxonómico han presentado un impacto positivo sobre el mantenimiento de la diversidad e incluso un posible aporte favorable en la dinámica del suelo.
Dada la importancia de apoyar futuros estudios que propendan por un manejo forestal sostenible, se sugiere realizar estudios a nivel específico, así como implementar el uso de rasgos funcionales que incluyan entre otros el tipo de aparato bucal, lo que permitirá predecir el tipo de alimentación, y recursos usados por los colémbolos, para establecer los patrones ecológicos de esto organismos (Raymond-Léonard et al., 2019; Rousseau et al., 2019). Por otra parte, se hace necesario el uso de diferentes métodos o alternativas para evaluar las comunidades de colémbolos en el perfil vertical considerando los ambientes hemiedáfico y euedáfico. Asimismo, se sugiere evaluar plantaciones cercanas a la edad de corte que permitan tener un conocimiento más amplio de la ecología del grupo respecto a las plantaciones de A. mangium. A manera de preservar o mejorar la diversidad de colémbolos a nivel del paisaje, es recomendable intercalar áreas de sabana entre las plantaciones para mantener el intercambio de especies, así como establecer corredores biológicos que se conecten también con los relictos de bosques de galería típicos de las sabanas de la Orinoquía y que sean evaluados de acuerdo a las recomendaciones anteriores. El manejo silvicultural debe procurar conservar el mantillo o biomasa sobre los suelos de la plantación, así como los residuos de las podas y entresacas que se realicen, de tal forma que permitan mantener condiciones de humedad y temperatura favorables para la conservación de la diversidad de artrópodos edáficos en especial, en los periodos de sequía.
