Introducción

Las tortugas verdes del Pacífico oriental (Chelonia mydas), localmente conocidas como tortugas negras, son una población regional que se distribuye a lo largo de la costa del Pacífico americano (^{Dutton et al., 2014}), ocupando diferentes regiones geográficas y diversos hábitats durante cada una de las etapas de su ciclo de vida (^{Cliffton et al., 1982}; ^{Dutton et al., 2019}). Esta especie está catalogada como en peligro de extinción en la lista roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN) (^{Seminoff, 2004}), se encuentra indexada en el Apéndice I de la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestre (^{NOAA, 2011}), y dentro de la legislación mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010 (^{DOF, 2010}), se considera como especie en peligro de extinción.

Los hábitats neríticos ricos en pastos marinos y/o algas marinas representan ecosistemas clave donde las tortugas negras se alimentan y crecen hasta alcanzar la madurez sexual (^{Musick y Limpus, 1997}). Particularmente, las lagunas costeras de la península de Baja California fungen como sitios de refugio y forrajeo para esta especie, la cual ha mostrado una alta fidelidad a estas zonas, especialmente durante etapas juveniles (^{Senko, López-Castro et al., 2010}). Algunos aspectos fundamentales que ayudan a comprender la ecología de las tortugas que residen en hábitats neríticos son el rango de actividad, sus movimientos, y el uso de hábitat, entre otros (^{Mendonça, 1983}; ^{White y Garrott, 1990}). Para obtener dicha información se ha implementado el uso de herramientas tecnológicas como la telemetría remota o programas de captura en agua; sin embargo, por factores como los costos o la logística, los estudios en esta materia son limitados (^{Seminoff et al., 2002}; ^{Senko, López-Castro et al., 2010}).

Dado que una gran proporción de las poblaciones está compuesta por tortugas en etapa juvenil, y que esta etapa es crucial para mantener a las poblaciones estables a largo plazo, los estudios ecológicos son fundamentales para su conservación (^{Heppel et al., 1996}; ^{Hirth y Schaffer, 1974}; ^{Wildermann et al., 2018}). Recientemente, se ha sugerido que la población del Pacífico oriental pertenece a un linaje único, proponiéndose como una unidad de manejo independiente (^{Álvarez-Varas et al., 2020}); por lo tanto, es necesario generar conocimiento a pequeña escala que permita tomar decisiones para su protección.

La información sobre la distribución y patrones de actividad de la tortuga negra en zonas neríticas puede revelar datos importantes sobre su historia de vida en sus etapas juvenil y adulta, además de explicar la frecuencia de presentación en los sitios de alimentación y descanso, identificando hábitats críticos (^{Seminoff y Jones, 2006}; ^{Seminoff et al., 2002}). Los datos disponibles sobre los patrones de movimiento y uso de hábitat de las tortugas negras en hábitats costeros de alimentación y desarrollo de la península de Baja California son limitados (^{Seminoff et al., 2002}; ^{Senko, López-Castro 2010}). El objetivo de este estudio fue identificar los patrones de distribución temporal de 2 juveniles de tortuga negra para definir las áreas de mayor uso y patrones de movimiento en un área de alimentación dentro del complejo lagunar Ojo de Liebre, México, utilizando por primera vez telemetría de muy alta frecuencia. Al tratarse de uno de los principales sitios de alimentación y desarrollo de tortugas negras en la costa del Pacífico mexicano, que además ha sido fuertemente impactado por la captura ilegal de tortugas para su consumo, es de suma importancia el desarrollo de este tipo de estudios que permiten fortalecer los planes de manejo y conservación para estas especies y sus hábitats (^{Reséndiz et al., 2018a}; ^{Senko, López-Castro et al., 2010}; ^{Wildermann et al., 2018}).

Materiales y métodos

Este estudio se llevó a cabo del 20 de agosto de 2018 al 19 de diciembre de 2019, en la zona “El Espinazo del Diablo” (27°55’6.17” N, 114°9’58.30” O) dentro del complejo lagunar Ojo de Liebre, Baja California Sur (Fig. 1). Esta zona tiene una superficie de 28 km² compuesta por un entramado de canales poco profundos que conectan la laguna Ojo de Liebre con la laguna Guerrero Negro. La masa de agua circulante se caracteriza por ser hipersalina -se incrementa hacia el interior de la laguna de 32 a 41 ppt- y por presentar temperaturas superficiales promedio de 21.29 ºC anuales (^{ESSA, 2018}; ^{Millán-Núñez et al., 1987}; ^{Postma, 1965}). Los canales presentan una alta abundancia de especies de pastos y macroalgas marinos (Zostera marina, Phyllospadix scoileri, Phyllospadix sp. y Ruppia maritima) y están habitados por tortugas negras juveniles y adultas (^{Águila-Ramírez et al., 2003}; ^{Reséndiz et al., 2018a}).

Figura 1 Ubicación geográfica del Espinazo del Diablo dentro del complejo lagunar Ojo de Liebre en la Reserva de la Biosfera El Vizcaíno, Baja California Sur, México. 

Como parte de un estudio de evaluaciones de salud de tortugas marinas en curso, el 20 de agosto de 2018 y el 18 de septiembre de 2018 se capturaron un total de 18 y 35 tortugas negras respectivamente, con redes de enmalle de monifilamento tipo “Castillo” (100 m × 5 m, tamaño de luz malla de 60 cm) las cuales fueron colocadas durante periodos diurnos de 6-8 horas en canales poco profundos (menos de 5 m) en el Espinazo del Diablo. Las redes fueron revisadas cada hora para minimizar el riesgo de lesión y ahogamiento para las tortugas. Enseguida se registraron la longitud curva del caparazón (LCC; cm) y el peso (kg) de los organismos (^{Bolten, 1999}). De las tortugas capturadas, se seleccionaron 2 juveniles -LCC menor a 77.5 de acuerdo con la talla adulta propuesta por ^{Márquez (1996)}- que se identificaron como T1 (tortuga 1) y T2 (tortuga 2).

Las 2 tortugas fueron equipadas con un transmisor de radio de muy alta frecuencia -VHF; MOD, 225 Telonics® con vida útil de ~ 20 meses- con frecuencia de pulso de 60 latidos por minuto y frecuencia VHF específica de 148,000 MHz. Los transmisores VHF fueron fijados al primer y segundo escudo vertebral con tela de fibra de vidrio y resina (^{Balazs et al., 1996}). Las tortugas equipadas fueron marcadas con placas metálicas de Inconel 625 en las aletas traseras (^{Balazs, 1999}) y liberadas ilesas en su sitio de captura inicial el mismo día después del procedimiento.

Posteriormente, se realizó un seguimiento continuo con un intervalo semanal por 4 horas de agosto 2018 a diciembre 2019, con la finalidad de grabar un mínimo de una posición por cada hora. Para ello, la laguna se recorrió realizando transectos en zigzag en una embarcación de 10 m de eslora con motor fuera de borda. Para localizar a los ejemplares marcados se empleó una antena de 3 elementos (RA-14 Telonics®) y un receptor VHF (TR-4 Telonics®) con audífonos Sony® modelo ZX series MDR-ZX310AP, el cual se programó para cubrir la banda de 148 MHz, con el canal 00 de 148.00 MHz para recibir la señal de la T1 y el canal 01 de148.01 MHz para recibir la señal de la T2 con un rango máximo de recepción de transmisiones VHF de ~ 15 km. Para minimizar la perturbación hacia las tortugas, la posición se determinó maniobrando la embarcación a una distancia entre 5 a 10 m de los ejemplares cuya posición fue registrada con un sistema de posicionamiento global -Garmin modelo: GPS MAP 78s [Europe] Ltd.®, Hampshire, Reino Unido; con rango de error = ± 3 m ± 12 m-. Este estudio se llevó a cabo con los permisos: Oficio No. SGPA/DGVS/013214/18 y Oficio No. SGPA/ DGVS/12688/19, y se siguieron todos los lineamientos internacionales, nacionales e institucionales aplicables para el manejo ético, cuidado y uso de los animales.

De acuerdo con los datos espaciales obtenidos, se determinó el número y porcentaje mensual de avistamientos para cada tortuga. Para identificar las zonas de mayor uso dentro del Espinazo del Diablo, se empleó la herramienta de densidad de Kernel (^{Wood et al., 2017}). Los datos de ambas tortugas fueron agrupados para determinar la superficie mensual ocupada (área y porcentaje de la laguna) generando polígonos mínimos convexos (PMC) mensuales. Posteriormente, los PMC se emplearon para evaluar diferencias estacionales considerando 2 temporadas: cálida de junio a noviembre y fría de diciembre a mayo. Previo a los análisis estadísticos, los datos fueron sometidos a los supuestos de normalidad (Shapiro-Wilk’s) y en consecuencia se empleó una prueba de t de Student para determinar las diferencias con el programa Statistica v.7. (^{StatSoft, 2004}). Todos los análisis espaciales se realizaron en el programa ArcMap v. 10.2 (^{ESRI, 2014}).

Resultados

Los datos morfométricos y de captura de las 2 tortugas juveniles marcadas se presentan en la Tabla 1. Durante el periodo de rastreo se obtuvieron 87 posiciones geográficas de las tortugas dentro del Espinazo del Diablo (Fig. 2), lo cual representó 62.5% de avistamientos para la T1 y 49.1% para la T2 con 55 y 32 registros, respectivamente (Tabla 2). Los meses de mayor avistamiento fueron septiembre, octubre y noviembre, mientras que en mayo y julio solo se obtuvieron 3 registros (2 registros de la T1 y 1 de la T2 por mes). La superficie mensual ocupada por ambas tortugas varió de 0.1 a 15.1 km² (Tabla 3), siendo septiembre el de mayor área, mientras que de mayo a julio el área ocupada fue menor a 1 km². En cuanto a la estacionalidad, el uso de hábitat fue mayor durante la temporada cálida (4.7 ± 5.9 km²) respecto de la temporada fría (3.9 ± 2.9 km²) (Fig. 3); sin embargo, no se encontraron diferencias significativas (p = 0.77; df = 10; t-value = -0.2). Asimismo, las zonas de mayor uso por estación se concentraron al norte durante la temporada fría y al sur durante la cálida (Fig. 4).

Figura 2 Distribución de los avistamientos de juveniles de tortuga negra (Chelonia mydas) en el Espinazo del Diablo, laguna Ojo de Liebre, Baja California Sur, México, durante 2018 y 2019. 

Figura 3 Uso de hábitat estacional de los juveniles de tortuga negra (Chelonia mydas) en el Espinazo del Diablo, laguna Ojo de Liebre, Baja California Sur, México, en la temporada cálida (izquierda) y fría (derecha). Los gradientes en escala de grises resaltan las áreas de mayor uso por estaciones, mientras que las líneas punteadas delimitan la superficie ocupada por los ejemplares para cada estación. 

Figura 4 Uso de hábitat de 2 juveniles de tortuga negra (Chelonia mydas) en el Espinazo del Diablo, laguna Ojo de Liebre, Baja California Sur, México. La tortuga 1 (A) se distribuyó en mayor superficie respecto de la tortuga 2 (B) y las zonas de mayor uso fueron en los canales del suroeste y los pastizales del norte de la laguna, respectivamente. 

De acuerdo con los avistamientos individuales, la T1 ocupó 21.87 km² del Espinazo del Diablo, lo que corresponde a 77.8% del total de esta zona; mientras que la T2 ocupó 14.50 km² (51.7%) del total del área (Fig. 3). Igualmente, la zona de mayor uso de la T1 se encontró en los canales de navegación al suroeste de la zona, mientras que la T2 se concentró en los pastizales al noreste del Espinazo del Diablo (Fig. 3).

Discusión

El estudio de la distribución temporal de especies amenazadas en vida libre, como las tortugas marinas, es fundamental para comprender aspectos básicos de su ciclo de vida, como su dinámica poblacional, su comportamiento migratorio, su uso de hábitat, su conectividad y su ecología alimenticia, entre otros (^{Cooke, 2008}; ^{Senko, Koch et al., 2010}). Este estudio proporciona la primera evaluación de uso de hábitat de tortugas negras en etapa juvenil en el complejo lagunar Ojo de Liebre y evidencia de su reclutamiento anual en este sitio. Las tortugas negras son omnívoras oportunistas y a pesar de que en el complejo lagunar se han reportado nuevos ingredientes de origen animal en su dieta, los pastizales de la laguna y áreas someras con gran abundancia de macroalgas, como el Espinazo del Diablo, son el epicentro de alimentación de las tortugas (^{Águila-Ramírez et al., 2003}; ^{Amorocho y Reina, 2007}, 2008; ^{Reséndiz et al., 2016}, ^2018a, ^b).

El complejo lagunar Ojo de Liebre tiene una gran amplitud de marea, y durante la bajamar, algunas zonas del Espinazo del Diablo pueden quedar expuestas, reduciendo potencialmente el área de distribución de las tortugas, que utilizan los flujos de marea en los canales para desplazarse (^{Brooks et al., 2009}; ^{Postma, 1965}; ^{Senko, Koch et al., 2010}). Generalmente, la distribución de las tortugas está determinada por la disponibilidad de alimento en áreas de alimentación costeras que no tienen una gran influencia de marea (^{Seminoff y Jones, 2006}).

Por ejemplo, en zonas arrecifales donde abundan las algas, las tortugas se concentran en parches muy pequeños como estrategia para realizar un menor gasto energético y aprovechar mejor los recursos por lo que pueden abarcar entre 0.69 y 5.05 km², rango similar al encontrado en el presente estudio (^{Makowski et al., 2006}). Por otro lado, es importante mencionar que a pesar de que no se registraron avistamientos nocturnos, las tortugas que se alimentan en sitios con mareas fuertes pueden carecer de patrones de movimiento diurno-nocturno, especialmente si se alimentan de recursos alimenticios del intermareal (^{Brooks et al., 2009}; ^{Senko, Koch et al., 2010}; ^{Whiting y Miller, 1998}). Además, en zonas de abundante recurso suelen estar más activas de día haciendo inmersiones en V, mientras que durante la noche permanecen en el fondo, incluso descansando sobre los mismos parches donde se alimentan (^{Makowski et al., 2006}).

El uso de hábitat durante la temporada cálida fue mayor y se concentró en los canales del sur del Espinazo del Diablo. Durante estos meses, la temperatura del agua es más elevada (^{ESSA, 2018}), y por lo tanto, también lo es el metabolismo de las tortugas, que están más activas y cubren un mayor porcentaje de espacio (^{Southwood et al., 2003}). En temporada fría, las tortugas ocuparon un menor espacio y se concentraron en los pastizales del norte; esto sugiere que, al descender las temperaturas, las tortugas, más pasivas, se mantuvieron cerca de su principal recurso alimenticio.

La presencia y distribución temporal indica que el área brinda las condiciones adecuadas para que las tortugas usen la zona como sitio de alimentación, desarrollo y/o descanso por periodos prolongados (^{Musik y Limpus, 1997}; ^{Seminoff y Jones, 2006}). Además, esta información confirma que las tortugas muestran alta fidelidad a las zonas de alimentación de la península de Baja California, principales áreas de alimentación de las tortugas negras en el Pacífico mexicano (^{Reséndiz et al., 2018a}; ^{Senko, Koch et al., 2010}).

Diversos estudios a nivel mundial han descrito los movimientos y el uso de hábitat de tortugas juveniles en zonas de alimentación por medio de diferentes herramientas de seguimiento, tales como foto identificación, marcaje, captura y recaptura de organismos y telemetría satelital, entre otros (^{Barrios-Garrido et al., 2020}; ^{Shimada et al., 2016}, ²⁰¹⁹; ^{Williams et al., 2017}). En función de los cambios ambientales y ontogénicos, los autores han reportado que las tortugas verdes juveniles pueden cambiar de zonas de alimentación y regresar periódicamente a las mismas, no obstante, otros estudios han confirmado la fidelidad por periodos prolongados de las tortugas verdes juveniles a un mismo sitio de alimentación como es el caso de nuestro estudio (^{Barrios-Garrido et al., 2020}; ^{Shimada et al., 2016}, ²⁰¹⁹; ^{Williams et al., 2017}).

Esta investigación conforma el primer acercamiento al entendimiento del uso de hábitat y distribución de juveniles de tortuga negra en la zona, proporciona las bases para continuar con estudios que permitan dilucidar las áreas de potencial interés para la conservación de esta especie y permite conocer sus estrategias temporales de uso de hábitat en esta zona costera que destaca como hábitat de alimentación crítico. Finalmente, se sugiere continuar con estudios específicos de telemetría satelital y otras técnicas de seguimiento, las cuales, en conjunto, ayudarán a complementar los planes de manejo y fortalecer las estrategias de conservación para las tortugas marinas y las zonas donde se distribuyen.