Introducción

La grulla cubana (Grus canadensis nesiotes), subespecie endémica, es el ave de mayor tamaño de Cuba y de todo el Caribe insular, y marca el límite inferior latitudinal en la distribución de la especie en el continente americano (^{Gálvez y Chávez-Ramírez 2010}). Grus canadensis es una de las especies de grullas más abundante (^{Kruse y Dubovsky 2015}); sin embargo, la subespecie cubana presenta tan sólo 11 poblaciones y en 2002 se estimaron únicamente 550 individuos (^{Gálvez y Chávez-Ramírez 2010}), lo que la convierte en una especie amenazada (^{Gálvez y Ferrer 2012}). Aunque existe información ecológica sobre la población más numerosa, que habita en el ecosistema de sabanas blancas de la Reserva Ecológica Los Indios, Isla de la Juventud (^{Walkinshaw 1953}, ^{Gálvez et al. 2005}), aún son muy pocos los estudios realizados en los restantes hábitats que albergan a las poblaciones en el archipiélago cubano (^{Ferrer et al. 2010}, ^{Gálvez y Chávez-Ramírez 2010}). Esta falta de información ecológica respecto a una subespecie amenazada, unido a que cada población y su hábitat presentan características muy particulares, hace que cualquier estrategia de manejo dirigida hacia la subespecie contribuya a su conservación.

La creación de condiciones artificiales similares a las que utilizan las grullas y en especial la facilitación de zonas de nidificación conservadas puede ser un factor que ayude a incrementar la reproducción de la grulla cubana, lo cual sería un éxito. Sin embargo, el desconocimiento sobre los factores determinantes de la selección de los sitios de nidificación limita cualquier intento de conservación. Por lo tanto, en este estudio determinamos si la grulla cubana selecciona sus sitios de nidificación a partir de variables estructurales de la vegetación (microhábitat de anidación). Para ello, caracterizamos la estructura de la vegetación alrededor de los nidos y en puntos dentro de un área de anidación.

Métodos

El estudio lo realizamos en el Gran Humedal del Norte de Ciego de Ávila (GHNCA), ubicado en la región central de Cuba, específicamente al norte de la provincia Ciego de Ávila (N 22o 1’ 24.60” - W 78o 30’ 43.30”), durante el mes de julio de 2015. El área de estudio lo ubicamos en un herbazal de ciénaga inundado de aproximadamente 130 ha, caracterizada por un estrato herbáceo homogéneo que presenta entre los 50 y 100 cm de altura sobre un relieve llano. Este sitio lo utiliza la grulla cubana como hábitat de nidificación durante febrero-junio y como área de alimentación durante el resto del año (^{Ferrer y Ruiz 2009}).

Para la determinación de patrones de selección de la subespecie en el área de anidación se registraron cuatro nidos con huevos eclosionados. Cada nido fue el centro de una parcela circular de 15 m de radio, en las cuales delimitamos 20 parcelas más pequeñas de 1 m² distribuidas aleatoriamente. Las variables que medimos fueron la altura (cm; metro milimetrado), cobertura vegetal a 30 y 100 cm del suelo (pantalla de densidad), distribución espacial de las hierbas (método del vecino más cercano; ^{Krebs 2014}) y densidad vegetal. Estas variables se han considerado importantes para la anidación de las grullas (^{Watanabe 2006}, ^{Ferrer et al. 2010}) al proveer a la pareja de camafluje en el nido, lo cual evita depredadores terrestres y facilita/limita el desplazamiento de los polluelos dentro del herbazal de ciénaga. Aplicamos estos mismos parámetros en cuatro puntos establecidos a 100 m de cada nido en las direcciones cardinales. De esta forma pudimos caracterizar y evaluar estructuralmente parámetros de la vegetación circundante (^{Borhidi y Herrera 1977}).

Los datos los analizamos con pruebas como la U de Mann-Whitney, Kruskal Wallis y Student Newman Keuls (SNK) en el programa Statistic 6.0 (StatSoft, Tulsa, OK). Como índice de selección determinamos el índice de Savage (que relaciona las proporciones usadas de cada recurso con las proporciones que aparecen en la naturaleza; ^{Manly et al. 2002}). El índice de Savage varía entre 0 hasta infinito, el cero es el valor central de la no-selección. Subdividimos los datos de cada variable en cinco categorías para ajustar los datos continuos al análisis del índice de selección (e.g.^{Ferrer et al. 2010}). Realizamos una prueba de hipótesis nula para saber si la selección era aleatoria, y empleamos la prueba Chi Cuadrada en el programa Ecological Methodology. Todos los análisis los realizamos con un nivel de significación de 0.05.

Resultados

La altura de la vegetación donde se localizaron los nidos tuvo un intervalo de 60.39-82.38 cm con diferencias entre los nidos (H(3, n=4)=113.48; P<0.0001); el primer nido tuvo la vegetación más alta (Figura 1A). Los valores de cobertura de la vegetación fueron similares entre los nidos a la altura de 30 cm; sin embargo, para la cobertura a los 100 cm tuvieron una mayor diferenciación, comprendidos entre los 51.19-83.25 cm (Cuadro 1). Para la cobertura de la vegetación a 30 cm de altura no encontramos diferencias significativas entre los nidos (H(3, n=4)=6.29, P=0.1). Aunque la cobertura a 100 cm de altura difirió significativamente entre los nidos (H(3, n=4)=113.48; p<0.001). Las diferencias estuvieron entre las áreas de los nidos 1 y 2 y entre éstas y la de los nidos 3 y 4 (Figura 1B). Para los valores de la distancia entre hierbas encontramos diferencias significativas entre los nidos (H(3, n=4)=92.83; P<0.001) dadas por el área del nido 1, el resto fueron semejantes (Figura 1C).

Figura 1 Variables estructurales de la vegetación herbácea alrededor de cuatro nidos de la grulla cubana (Grus canadensis nesiotes) en el Gran Humedal del Norte de Ávila, Cuba, durante la temporada de reproducción de 2015. (A) altura del estrato herbáceo; (B) cobertura del estrato herbáceo a los 100 cm de altura; (C) distancia entre hierbas dentro del estrato herbáceo. Letras diferentes indican diferencias significativas. Media±1.96*EE son los límites de confianza al 95%. 

Cuadro 1 Variables de la vegetación en los alrededores de cuatro nidos de la grulla cubana (Grus canadensis nesiotes) en el Gran Humedal del Norte de Ávila, Cuba, durante la temporada de reproducción de 2015. Media ± error estándar (mínimo-máximo). 

La altura de la vegetación alrededor de los nidos fue mayor respecto a los puntos (Cuadro 2). Sin embargo, la cobertura de vegetación a los 100 cm y la distancia entre hierbas fue menor en nidos respecto a los puntos (Cuadro 2). La cobertura a 30 cm tuvo menor valor de error estándar tanto en los nidos como en los puntos. La tabla de frecuencias para la comparación entre la distancia a los vecinos más cercanos entre hierbas para el nido y los puntos presentó diferencias en las frecuencias de aparición para los vecinos que se encontraban separados por una distancia entre 5-10 cm (Figura 2). Los otros rangos de distancia del vecino mostraron frecuencias similares.

Cuadro 2 Variables estructurales de la vegetación herbácea de cuatro nidos de la grulla cubana (Grus canadensis nesiotes) y en puntos dentro del Gran Humedal del Norte de Ávila, Cuba, durante la temporada de reproducción de 2015. Media ± error estándar (mínimo- máximo). 

Figura 2 Histograma de frecuencia de las distancias entre hierbas en los alrededores de cuatro nidos de la grulla cubana (Grus canadensis nesiotes) y en puntos alrededor de los nidos, en el Gran Humedal del Norte de Ávila, Cuba, durante la temporada de reproducción de 2015. 

El índice de selección que calculamos para cada variable varió de 0.43-5 para la altura, de 0.68-1.88 para la cobertura a 100 cm y de 0.77-1.84 para la distancia entre hierbas. La cobertura a 30 cm ofreció los valores más bajos (0-1.88). Los mayores valores de los índices estuvieron en la categoría 1, con excepción de la altura que tuvo el mayor valor en la categoría 5 donde se registraron los mayores valores de esta variable. La prueba x² aplicada entre las frecuencias de los valores pertenecientes a los nidos (recursos usados) con los de los puntos (recursos disponibles), presentó diferencias significativas para las variables altura (x²=13.3, P=0.01) y para la distancia entre hierbas (x²=175.1, P=0.001). Las coberturas a 100 cm y a 30 cm no fueron diferentes entre las zonas de ubicación del nido y las áreas en los alrededores (x²=4.1, P=0.4 y x²=5.39, P=0.3).

Discusión

Las diferencias que obtuvimos en las características estructurales de la vegetación de las áreas alrededor de los cuatro nidos reflejan la variabilidad de las condiciones del microhábitat en el herbazal de ciénaga como ecosistema. Esta variabilidad puede estar dada por factores como la disponibilidad de agua y su flujo, que constituyen un subsidio de energía dentro de este ecosistema. El área específica donde se localizaron los nidos forma parte de una sabana inundada, caracterizada por un estrato herbáceo aparentemente homogéneo que alcanza entre los 50 y 100 cm de altura sobre una llanura parcialmente cenagosa. Con estas características resulta razonable que al analizar la cobertura a los 30 cm de altura ésta fuera semejante para todos los nidos y con los puntos descritos, independientemente de las especies de herbáceas presentes o las condiciones hidrológicas, por lo que esta variable no es determinante para que las grullas seleccionen el sitio donde anidarán. Estos resultados coinciden con análisis previos realizados dentro del GHNCA a 26 nidos de grullas más dispersos y que abarcaban distintas zonas con diferente intensidad de actividad humana (^{Ferrer et al., 2010}). Con estos últimos nidos analizados en 2015, y concentrados en una misma zona del herbazal, confirmamos que para las acciones de manejo del hábitat de anidación no es necesario trabajar con la cobertura herbácea a bajas alturas.

La vegetación circundante al sitio seleccionado para construir el nido puede proteger a las grullas de los depredadores y limita su visibilidad a otras parejas (^{Littlefield 2001}). Este sitio debe facilitar la entrada del ave al nido y la visibilidad necesaria para detectar cualquier situación de peligro potencial (^{Walkinshaw 1949}). ^{Bennett (1978}) reportó resultados similares que apoyan la idea de selección de sitios en los cuales la altura y la densidad de la vegetación permitan el movimiento de las grullas. Sin embargo, ^{Watanabe (2006}) atribuye importancia a la altura de la vegetación en las áreas de anidación de G. c. canadensis, al ser mayor la altura (20.12 cm) respecto a los puntos (15.93 cm). Esta diferencia es importante desde el punto de vista de camuflar a la grulla que se encuentre incubando los huevos en el nido y evitar de esta forma depredadores terrestres. Para las grullas que caminan dentro de la vegetación herbácea lógicamente no tiene sentido una vegetación 2 cm más o menos alta, pero sí lo tiene para disminuir la visibilidad de individuos en el nido. ^{Walkinshaw (1973)} y ^{Bennett (1988)} sugirieron que las especies de plantas son sólo un componente pequeño en la selección del área de anidación, comparado con la importancia de la estructura de la vegetación. En este estudio, la información aportada sobre la estructura de la vegetación alrededor de sólo cuatro nidos apoya estas ideas.

A pesar del alcance reducido de estos resultados, el conocimiento de estas variables para la selección del sitio de nidificación por la grulla cubana en Ciego de Ávila es importante, ya que favorece y facilita el diseño de las estrategias de manejo y conservación. Con esta información se podrían recrear con mayor precisión las condiciones de los sitios seleccionados para la anidación y favorecería el incremento poblacional de las grullas. Además, estas variables se pueden considerar para diseñar estudios en otras poblaciones de grullas en Cuba y de esta forma analizar si estas variables son importantes para otras poblaciones de la subespecie en otros humedales del archipiélago, donde no se han realizado estos estudios. Se requiere un monitoreo para completar nuestro conocimiento sobre el hábitat y variables de la vegetación asociadas a la anidación de la grulla cubana. Aunque existe un estudio previo de ^{Ferrer et al. (2010}), con resultados similares a los que obtuvimos en este estudio en cuanto a variables estructurales de la vegetación en los nidos, se necesitan esfuerzos para localizar nuevas áreas de anidación, identificar estas áreas y relacionar esta información usando sistemas de información geográfica que nos permitan predecir las posibles áreas hacia donde se podría extender la población en su periodo reproductivo. Aunque el tamaño de muestra es limitado, sólo cuatro nidos, se trata de una subespecie endémica y amenazada. Este riesgo de pseudo-replicación de los datos es inevitable y fue asumido, ya que en los estudios de especies amenazadas, con tamaños poblacionales tan bajos, el efecto de esta asunción estadística es menor al costo de la pérdida de datos (principio precautorio).