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Introducción
El bosque mesófilo de montaña (BMM) es quizá el ecosistema más amenazado en México (Challenger 1998). Originalmente ocupó 1% del territorio nacional, pero ahora el 50% de su superficie ha sido remplazada por pastizales para ganado y por parcelas agrícolas (INEGI 2010).
El BMM es uno de los ecosistemas de mayor prioridad para la conservación de la avifauna en México (Navarro-Sigüenza et al. 2014). El alto grado de complejidad florística que presenta este ecosistema (Rzedowski 1992, 2006, Ortega y Castillo 1996, Williams-Linera 1996, Kiss y Bräuning 2008) ofrece una alta diversidad de nichos ecológicos usados por las aves (Navarro-Sigüenza et al. 2014). De ahí la importancia de este tipo de bosque para la conservación de las aves mexicanas.
En el BMM de México se han reportado 551 especies de aves (cerca del 50% de las especies de aves del país) y allí habita un elevado número de especies de aves en riesgo o endémicas (Navarro-Sigüenza et al. 2014). De acuerdo con listados avifaunísticos (Arizmendi y Márquez-Valdemar 2000, Berlanga et al. 2008) y trabajos complementarios (e.g.Martínez-Morales 2007), en los BMM de la Sierra Madre Oriental (SMO) del centro de México es posible encontrar 125 especies en riesgo o endémicas, lo que constituye el 22.7% de todas las especies que habitan allí (sensuNavarro-Sigüenza et al. 2014). De estas especies 14 se encuentran bajo protección internacional (UICN 2017), 72 son protegidas por las regulaciones mexicanas (Semarnat 2010) y 55 presentan algún tipo de endemismo (sensuGonzález-García y Gómez-de Silva 2003). Además, 13 de estas especies se encuentran restringidas ecológicamente al BMM (Flores-Villela y Gerez 1994, Howell y Webb 1995, Escalante et al. 1998). Por lo tanto, es importante contar con información actualizada sobre las aves que viven en el BMM para poder planear sobre una base sólida su conservación.
Las Áreas Importantes para la Conservación de las Aves (AICA; Arizmendi y Márquez-Valdemar 2000) son sitios donde se puede obtener información de las especies de aves en los BMM. En las AICA se busca el mantenimiento de poblaciones de aves, especialmente de aquellas que están en riesgo o son endémicas, además de la conservación de sus hábitats (Arizmendi y Márquez-Valdemar 2000). Así mismo, la definición de cada AICA se basó en criterios estandarizados, que consideraron la riqueza y diversidad de especies de aves, la presencia de especies en riesgo y endemismos, el estado de conservación de los ecosistemas locales (Arizmendi y Márquez-Valdemar 2000, Navarro-Sigüenza et al. 2011) y un conocimiento previo de los sitios por parte de los especialistas. Debido a ello las acciones de conservación que se realicen en las AICA podrían tener un efecto positivo sobre especies de interés, pues se llevarían a cabo en sitios viables para conservar. A pesar de ello, las AICA no están reconocidas legalmente en México, lo que dificulta que existan recursos para conservarlas.
Cuarenta y tres AICA en México presentan BMM y en ellas se distribuyen todas las especies de aves en riesgo de este tipo de vegetación (Caballero-Cruz 2019). La mayoría de estas AICA no se encuentran protegidas (62.8%), algunas son protegidas parcialmente (23.3%) por localizarse en una Área Natural Protegida (ANP) y pocas están completamente protegidas (13.9%) (Arizmendi y Márquez-Valdemar 2000, Berlanga et al. 2008). A pesar de ello, no existe un seguimiento sistemático de los esfuerzos de protección, monitoreos y acciones de conservación de las aves en las AICA mexicanas (Vidal et al. 2009), por lo que se desconoce el estado actual de las avifaunas del BMM en estos sitios.
El objetivo de este estudio fue reportar las especies de aves en riesgo registradas en el BMM de cinco AICA de la Sierra Madre Oriental durante un monitoreo sistemático realizado en 2016. En este estudio definimos a las especies en riesgo como aquellas que están en los listados de las regulaciones internacionales (UICN 2017) y nacionales (Semarnat 2010), además de aquellas que presentan algún tipo de endemismo (González-García y Gómez-de Silva 2003). Esta contribución proporciona información reciente de las especies de aves en riesgo presentes en las AICA con BMM en la parte oriental de México. Este análisis ayudará a identificar áreas de oportunidad para realizar estudios y acciones que permitan conservar este ecosistema y las especies de aves que ahí habitan.
Métodos
En este análisis incluimos cinco AICA que se encuentran en las zonas avifaunísticas centro y sur de la Sierra Madre Oriental, México (Arizmendi y Márquez-Valdemar 2000, Navarro-Sigüenza et al. 2004): Río Metlac, Cuetzalan, Huayacocotla, Tlanchinol y Sierra Gorda. Estas AICA se localizan en los estados de Querétaro, Hidalgo, Puebla y Veracruz (Figura 1). En cada una de las AICA seleccionamos cuatro sitios, separados entre sí por al menos 1 km, y 10 km como máximo; los sitios tuvieron una altitud que varió entre 1000 y 1750 msnm, en fragmentos de BMM que presentaron más de un kilómetro de ancho.
Figura 1 Localización de las AICA analizadas. Los polígonos más oscuros al centro de la imagen muestran la ubicación de cada una de las AICA, el polígono blanco representa la cobertura de bosque mesófilo de montaña y el gris otros tipos de cobertura forestal. Los puntos negros indican los sitios de muestreo en casa AICA (trayectos y puntos de conteo).
Para estudiar la composición de especies de aves en riesgo realizamos en cada sitio muestreos en trayectos lineales (Emlen 1971, González-García 2011) y puntos de conteo (Hutto et al. 1986, González-García 2011). Cada trayecto lineal fue de 1 km de longitud por 40 m de ancho (i.e. 4 sitios x 5 AICA = 20 km en total). Además, ubicamos en cada AICA 20 puntos de conteo (i.e. 20 puntos x 5 AICA = 100 puntos de conteo) de 20 m de radio de observación, con una distancia mínima de 200 m entre puntos; la posición geográfica de trayectos y puntos fue diferente. Los trayectos lineales fueron recorridos por dos personas e invirtieron en promedio dos horas por trayecto. Los puntos de conteo los realizamos con observaciones de 10 minutos en cada punto. En cada AICA hicimos muestreos cada dos meses, de enero a diciembre de 2016, con un esfuerzo que varió entre 56 y 70 horas por AICA. Todos los registros visuales de las aves los llevamos a cabo usando binoculares 8 x 32 mm, e incluimos registros auditivos. La determinación de la identidad taxonómica de las aves que registramos las realizamos con guías ornitológicas de campo (Howell y Webb 1995, Peterson y Chalif 1998, Sibley 2000, Dunn y Alderfer 2011).
Elaboramos un listado donde incluimos: nivel de riesgo de acuerdo con la lista roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN 2017), categoría en la Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010 (Semarnat 2010) y tipo de endemismo (véase Anexo 1 para descripción de cada categoría; González-García y Gómez-de Silva 2003). Así mismo, sintetizamos datos complementarios para priorizar a estas especies en planes de manejo y conservación (sensuOrtiz-Pulido 2018). Los datos complementarios fueron: Especies en el Acta para la Conservación de las Aves Neotropicales Migratorias (USFWS 2000), índice de vulnerabilidad (sensuPanjabi et al. 2005, Berlanga et al. 2008, Berlanga et al. 2010), gremio ecológico (sensuGonzález-Salazar et al. 2014), tipo de residencia (sensuRidgely et al. 2005, Berlanga et al. 2008), tipo de presencia en el BMM (típica, no típica, excepcional; sensuNavarro-Sigüenza et al. 2014), restricción ecológica al BMM (sensuFlores-Villela y Gerez 1994, Howell y Webb 1995, Escalante-Pliego et al. 1998), AICA en la que registramos a la especie y tipo de registro (visual o auditivo).
Resultados
Obtuvimos 3,176 registros de 264 especies, de los cuales 953 registros pertenecieron a 60 especies de aves consideradas en riesgo (Anexo 1). La riqueza de especies de aves en riesgo en las cinco AICA fue similar, aunque ligeramente mayor en Río Metlac (29 especies), seguida por Cuetzalan, Tlanchinol, Sierra Gorda (28 en cada una) y Huayacocotla (27). Los órdenes taxonómicos con mayor riqueza fueron los mismos en las cinco AICA, Passeriformes entre 17-21 especies y Apodiformes con 3-4 especies. Entre los Passeriformes sobresalen las familias Turdidae (3-5 especies), Passerellidae (2-4) e Icteridae (1-3) (Anexo 1). En los Apodiformes destaca la familia Trochilidae (3-4 especies).
Registramos seis especies en alguna categoría de riesgo en la UICN (Anexo 1). Las AICA con más especies listadas en alguna categoría de riesgo a nivel mundial fueron Río Metlac, Cuetzalan y Huayacocotla (con tres especies cada una), seguidas de Tlanchinol y Sierra Gorda (con dos en cada una) (Cuadro 1). De las seis especies, dos están en peligro (Amazona oratrix y Setophaga chrysoparia), dos casi amenazadas (Contopus cooperi y Passerina ciris) y dos son vulnerables (Dendrortyx barbatus y Ara militaris) (Anexo 1).
Cuadro 1 Especies de aves en riesgo registradas y esperadas en bosque mesófilo de montaña en cada AICA evaluada. Las especies esperadas fueron definidas con base en los listados avifaunísticos publicados para cada AICA (Arizmendi y Márquez-Valdemar 2000, González-García y Gómez-de Silva 2003, Martínez-Morales 2007, Berlanga et al. 2008, Semarnat 2010, Navarro-Sigüenza et al. 2014).
| AICA | Criterio de riesgo | |||||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| UICN | NOM | Endémicas | Total | |||||
| R* | E | R | E | R | E | R | E | |
| Río Metlac | 3 | 5 | 14 | 39 | 15 | 22 | 29 | 60 |
| Cuetzalan | 3 | 6 | 15 | 42 | 14 | 29 | 28 | 74 |
| Huayacocotla | 3 | 5 | 12 | 35 | 15 | 31 | 27 | 61 |
| Tlanchinol | 2 | 11 | 13 | 47 | 17 | 33 | 28 | 78 |
| Sierra Gorda | 2 | 13 | 10 | 53 | 20 | 48 | 28 | 101 |
UICN (2017), NOM (Semarnat 2010) y Endémicas (González-García y Gómez-de Silva 2003). R registradas, E esperadas.
Registramos 29 especies que se encuentran listadas en alguna categoría de conservación por las regulaciones mexicanas (Anexo 1). Cuetzalan presentó 15 especies, seguida de Río Metlac (14), Tlanchinol (13), Huayacocotla (12) y Sierra Gorda (10) (Cuadro 1). De las 29, cuatro especies están en peligro de extinción (D. barbatus, Glaucidium sanchezi A. militaris y A. oratrix), 11 amenazadas (Penelope purpurascens, Lamprolaima rhami, Psittacara holochlorus, Pionus senilis, Grallaria guatimalensis, Cyanolyca cucullata, Aphelocoma unicolor, Myadestes unicolor, Turdus infuscatus, Geothlypis tolmiei y S. chrysoparia) y 14 bajo protección especial (Phaethornis striigularis, Accipiter cooperii, Trogon collaris, Aulacorhynchus prasinus, Pteroglossus torquatus, Micrastur semitorquatus, Eupsittula nana, Sclerurus mexicanus, Tunchiornis ochraceiceps, Myadestes occidentalis, Catharus mexicanus, Ridgwayia pinicola, Psarocolius wagleri y P. montezuma).
Registramos 34 especies con algún tipo de endemismo (Anexo 1). Sierra Gorda presentó 20 especies, seguida de Tlanchinol (17), Río Metlac (15), Huayacocotla (15) y Cuetzalan (13). De las 34, 15 especies fueron endémicas (D. barbatus, Antrostomus salvini, Atthis heloisa, G. sanchezi, Momotus coeruliceps, P. holochlorus, Campylorhynchus megalopterus, Catharus occidentalis, R. pinicola, Melanotis caerulescens, Atlapetes albinucha, A. pileatus, Pipilo ocai, Geothlypis nelsoni y Rhodothraupis celaeno), 10 cuasi-endémicas (Amazilia yucatanensis, A. oratrix, Empidonax affinis, Toxostoma longirostre, Ptilogonys cinereus, Coccothraustes abeillei, Arremonops rufivirgatus, Junco phaeonotus, Icterus graduacauda y Basileuterus rufifrons) y nueve sub-endémicas (Lampornis clemenciae, Selasphorus platycercus, Cynanthus latirostris, Tyrannus vociferans, Vireo cassinii, Icterus cucullatus, I. bullockii, Setophaga nigrescens y Pheucticus melanocephalus) (Anexo 1).
Discusión
Las especies que están en riesgo constituyen elementos funcionales valiosos para los ecosistemas que habitan (sensuSekercioglu et al. 2004), por lo que su desaparición puede traer consecuencias negativas para los ecosistemas (Favela 2018). En este estudio registramos 60 especies de aves en riesgo en los BMM de las cinco AICA muestreadas. Estas especies corresponden al 48% de las 125 especies de aves en riesgo que potencialmente pueden encontrarse en los bosques mesófilos de la Sierra Madre Oriental (Arizmendi y Márquez-Valdemar 2000, Martínez-Morales 2007, Berlanga et al. 2008, Navarro-Sigüenza et al. 2014).
El análisis de otros estudios sugiere que la mayoría de las especies en riesgo que registramos podrían desaparecer. Por ejemplo, más del 91% de las especies reportadas aquí presentan una vulnerabilidad de media a alta (Panjabi et al. 2005, Berlanga et al. 2008, Berlanga et al. 2010, Ortiz-Pulido 2018) y la mayoría de estas especies han presentado una disminución continua de sus tamaños poblacionales (Sekercioglu et al. 2004). Por lo tanto, se cree que estas especies pueden desaparecer en los próximos 100 años (Barnosky et al. 2011). Así mismo, estimaciones del efecto del cambio climático y de cambio de uso de suelo realizadas para el BMM mexicano indican que buena parte de este tipo de bosque se perderá en los próximos 70 años (Ponce-Reyes et al. 2013), lo que aumenta la probabilidad de que las especies de aves que están restringidas a este ecosistema se extingan en menos tiempo. Si se llevaran a cabo acciones de conservación en AICA de estudio; por ejemplo, si se protegen legalmente sus bosques, es posible que la probabilidad de extinción de las especies de aves que habitan allí se reduzca; o establecer monitoreos a largo plazo para determinar las tendencias poblacionales de las especies en riesgo, lo cual permitiría planear y realizar acciones de preservación apoyadas en datos de campo.
De manera particular, consideramos que seis especies que registramos necesitan mayor atención porque están en riesgo a nivel global. Entre ellas está D. barbatus, que aunque presenta una distribución relativamente amplia en el país (Mota-Vargas et al. 2012), se asume que está restringida al BMM (Howell y Webb 1995; no obstante véase Eitniear et al. 2002) y sus poblaciones locales se están reduciendo (BirdLife International 2018b). Esto último debido a la pérdida de su hábitat por cambio de uso de suelo y otras actividades humanas (e.g.Villordo-Galván et al. 2013). Las otras cinco especies también están disminuyendo poblacionalmente, y aunque no están restringidas al BMM, sí lo usan en algún momento de ciclo de vida. Por ejemplo, Setophaga crysopharia, C. cooperi y P. ciris son aves migratorias que dependen de la persistencia de los bosques que visitan estacionalmente para encontrar alimento y resguardo (Medellín et al. 2009, González-Valdivia et al. 2014). Por su parte, las dos especies de loros (A. militaris y A. oratrix) presentan poblaciones en disminución principalmente por la pérdida de su hábitat y su uso comercial (Snyder et al. 2000, Wright et al. 2001, BirdLife International 2018a). Otras ocho especies (G. sanchezi, A. prasinus, S. mexicanus, C. cucullata, M. unicolor, C. mexicanus, T. infuscatus y A. albinucha), aunque no listadas en peligro a nivel mundial (UICN 2017), deberían ser prioritarias para su conservación por ser especies residentes y restringidas ecológicamente al BMM (González-García y Gómez-de Silva 2003, Flores-Villela y Gerez 1994, Howell y Webb 1995, Escalante-Pliego et al. 1998), sobre todo considerando la vulnerabilidad del BMM (Ortega-Escalona y Castillo-Campos 1996, Conabio 2010, González-Espinoza et al. 2011, Salinas-Rodríguez y Cruzado-Cortés 2011). El siglo pasado, antes de 1976, el BMM representaba menos del 1% de la superficie territorial en México, pero ahora ha perdido cerca del 50% de esa superficie (Rzedowski 1992, Conabio 2010), lo que condiciona que las especies de aves en riesgo que lo habitan se encuentren en mayor peligro (Navarro-Sigüenza et al. 2014).
A través de este estudio se ha mostrado que las AICA analizadas presentan una gran diversidad de especies en riesgo o endémicas. Desafortunadamente las AICA no han sido definidas oficialmente como estrategia de conservación, y no existe un instrumento legal que las proteja en México (Caballero-Cruz 2019). Una estrategia a seguir es que las AICA cercanas a las ANP sean incorporadas a las áreas protegidas. Un ejemplo concreto sería reactivar la propuesta de la Reserva de la Biosfera Corredor biológico del Bosque Mesófilo de Montaña en Hidalgo, Puebla y Veracruz (Conanp 2010), e incluir todas las AICA de esta zona. Así dichas AICA tendrían una protección legal y los recursos, económicos y humanos, para ser preservadas. De otra manera, si las áreas que abarcan estas AICA no obtienen una protección la avifauna que ahí habita corre el riesgo de desaparecer.
Promover la conservación de las especies de aves en peligro que habitan BMM en las AICA podría ayudar a preservar a otras que pueden llegar a estar amenazadas en el futuro. Hasta hace pocos años se consideraba que menos de un tercio de las especies de aves que habitan el país estaban en riesgo (Semarnat 2010). Sin embargo, análisis recientes (e.g.Berlanga et al. 2015, Ortiz-Pulido 2018) sugieren que más de la mitad de las especies de aves del país estarían en esa categoría. Este estudio puede constituirse como base de monitoreos en las AICA con BMM de la Sierra Madre Oriental, y también podría ser el punto de partida de estudios que analicen la presencia y abundancia relativa de las especies reportadas, con lo cual cooperaría a determinar las fluctuaciones temporales y permanencia en la zona.
