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Introducción
Desde hace varias décadas, las poblaciones de la avifauna de Norteamérica han registrado una disminución significativa y se estima que las aves de pastizal enfrentan una disminución de más del 50% de sus poblaciones (Rosenberg et al. 2019). La selección y uso de hábitat invernal por las aves de pastizal depende de muchos factores y estos procesos varían cuando la distribución de los recursos que requieren para su sobrevivencia es afectada por fenómenos climáticos (Conrey et al. 2016) o antropogénicos (Pool et al. 2014). La pérdida y degradación del hábitat (Askins et al. 2007) que ocurre en los sitios de reproducción (Vickery y Herkert 2001) e invernales (NABCI 2016), son las dos causas principales de la disminución de las poblaciones de las aves de pastizal.
Para entender otras causas que ocasionan la reducción de la población de estas especies, se ha evaluado la relación de la estructura de la vegetación y cobertura de suelo con sus poblaciones invernales (Martínez-Guerrero et al. 2011), así como la sobrevivencia invernal de aves con las características de la vegetación (Macías-Duarte y Panjabi 2013) y la influencia del clima (Macías-Duarte et al. 2017). Sin embargo, los modelos que describen esos patrones ecológicos en estas aves, dependen de la variación continua de condiciones ambientales que afecta el ciclo de vida anual de las especies migratorias (Hostetler et al. 2015). Al respecto, se ha determinado que la sobrevivencia de las aves granívoras de pastizal durante la época no reproductiva depende de la cantidad de semillas presentes en el suelo (Desmond et al. 2008, Titulaer et al. 2017), la cual se incrementa con la precipitación pluvial y con la cobertura de plantas (Bertiller y Carrera 2015). Por ello, además de evaluar las características de la vegetación, cobertura de suelo, patrones climáticos y su relación con el tamaño poblacional de estas aves, se debe evaluar la disponibilidad de este recurso (banco de semillas), sobre todo de las especies de aves que presentan una reducción constante y significativa de sus poblaciones (Sauer et al. 2017).
El gorrión de Baird (Centronyx bairdii) y el gorrión chapulín (Ammodramus savannarum) son especies de aves focales de pastizal migratorias que invernan en el Desierto Chihuahuense (CEC 2013), cuyas poblaciones decrecen a una tasa anual de -2.0 y -2.5%, respectivamente (Sauer et al. 2017) y con tasas de sobrevivencia invernal bajas (Macías-Duarte et al. 2017). Por lo tanto, incrementar el conocimiento de la ecología invernal de estas aves puede contribuir con el desarrollo de estrategias de conservación más adecuadas y de largo plazo (Berlanga et al. 2010, NABCI, 2016). Esto es particularmente cierto en México, donde ocurre una presión marcada sobre los pastizales naturales (De León-Mata et al. 2014, Rodríguez-Maturino et al. 2017), la que ocasiona fragmentación y pérdida de hábitat para las aves (Pool et al. 2014).
Existen pocos estudios relacionados con la disponibilidad de semillas en el suelo (banco de semillas) y la dieta invernal de aves focales de pastizal (Marone et al. 1997, Mendez-Gonzalez 2010, Titulaer et al. 2017, 2018); y no describen el efecto que estas variables pudieran tener en la selección del hábitat por las aves. Por lo anterior, el objetivo del presente estudio fue comparar durante inviernos consecutivos, la precipitación pluvial anual, el banco de semillas en el suelo y variables de la vegetación que describen la selección del hábitat invernal de los gorriones C. bairdii y A. savannarum, en un pastizal natural de la Región Prioritaria para la Conservación de Pastizales del Desierto Chihuahuense Cuchillas de la Zarca. Debido a que las condiciones climáticas invernales suelen tener variaciones interanuales, esperamos que la selección del hábitat está influenciada por los eventos de precipitación y la disponibilidad de semillas en el suelo.
Métodos
Área de estudio
Realizamos esta investigación en un rancho privado de nombre El Milagro, en el municipio de Hidalgo, ubicado en el estado de Durango, dentro del Área Prioritaria para la Conservación de Pastizales, Cuchillas de la Zarca (CEC y TNC, 2005). El sitio de monitoreo comprende un parche de 109 ha de pastizal mediano, que se ubica entre las coordenadas geográficas 26º20´11.24” N, 105º10´58.11” O y 26º17´5.98” N, 105º9´15.35” O (Figura 1). La vegetación en el área de estudio se compone de matorral xerófilo (91%) y pastizal natural (9%) (Rzedowski 1981). El estrato arbustivo está conformado por especies de los géneros Larrea, Prosopis, Acacia, Ephedra, Nolina, Opuntia, Juniperus y Quercus; mientras que el estrato herbáceo por los géneros Bouteloua, Aristida, Buchloe, Melinis y Muhlenbergia (COTECOCA 1978).
Captura y monitoreo de aves
Realizamos la captura y monitoreo de aves durante dos períodos invernales: 1) diciembre-marzo 2015-2016 (I-1) y 2) diciembre-marzo 2016-2017 (I-2). Para estas actividades obtuvimos los permisos de colecta científica SGPA/DGVS/10768/16 y SGPA/DGVS/011900/17 expedidos por la Dirección General de Vida Silvestre de la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT).
Para la captura de las aves participamos de 8-10 personas y usamos tres redes de niebla de 12 m de largo cada una, las cuales colocamos en forma lineal con un espacio de captura de 36 m de largo. Conducimos las aves hacia las redes desde una distancia de entre 100 y 150 m utilizando la técnica del arreo, avanzando después de cada intento a lo largo del pastizal. La captura inicial de aves se realizó durante los primeros 4 días del periodo de estudio, entre las 7:30 y 11:30 h, posteriormente solo se capturaron aves que reemplazaran a las encontradas muertas (frio, depredación) o perdidas. Una vez capturadas les colocamos anillos metálicos de identificación proporcionados por The United States Geological Survey, y les instalamos radio-transmisores de 0.6 g (modelo PicoPip 379 de LOTEK ®) usando la técnica del arnés (Rappole y Tipton 1991), cuya batería tuvo una duración de 40-60 días. Para su colocación, cuidamos que el peso de los radios transmisores no excediera el 4% del peso del ave (Fair et al. 2010).
Para el monitoreo de las aves participaron dos personas y utilizamos la técnica de telemetría, triangulando su detección con antenas plegables Yagi de tres elementos radio receptores (Biotrack, LTD, de LOTEK® modelo R2000) y auriculares (David Clark® modelo H10-00-4). Durante el periodo de estudio, las aves con radio transmisores, se monitorearon diariamente y registramos su localización con un punto georreferenciado mediante un navegador GPS Garmin Etrex Vista. Para seleccionar los puntos de sitios aleatorios, el monitor lanzó un objeto visible (para no perderlo en el pastizal) sobre su espalda, en distintos sitios de donde se encontraban las aves, a lo largo de la superficie del pastizal. Con todas las localizaciones de las aves generamos una base de puntos enumerados al azar (números aleatorios). Durante el primer invierno, seleccionamos las primeras 30 localizaciones por especie, y 30 con puntos donde no se registraron aves. Para el segundo invierno usamos el mismo procedimiento, pero sólo se utilizaron 15 detecciones de cada especie y 15 al azar.
Durante el primer período invernal 2015-2016 (I), monitoreamos en total 167 individuos, con 98 individuos de C. bairdii con 786 puntos de localización y 69 individuos de A. savannarum con 454 localizaciones. Para el segundo período invernal 2015-2016 (II), monitoreamos únicamente 23 individuos, siendo 13 de C. bairdii con 378 localizaciones y 10 de A. savannarum con 270 localizaciones.
Densidad de semillas en el suelo y características del hábitat
Recolectamos las semillas en puntos de localización de las aves ubicadas mediante el monitoreo por radio-telemetría. Para la recuperación de las semillas usamos un aro metálico de 8.8 cm de diámetro, que colocamos a 0.5 cm de profundidad del suelo, presionamos el aro ligeramente y giramos media vuelta hacia la derecha para recuperar el suelo y su contenido (Desmond et al. 2008). Con una espátula metálica y una brocha colectamos las muestras de suelo y colocamos su contenido en sobres de papel de 10 x 15 cm, estos fueron etiquetados y los trasladamos al laboratorio de posgrado de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia de la Universidad Juárez del Estado de Durango. El número de muestras varió de acuerdo con el número de localizaciones por especie.
Inmediatamente después de la toma de muestras de suelo, en cada uno de los sitios de muestreo (sitios de uso y aleatorios), establecimos una parcela circular de 10 m de diámetro. En cada parcela, dos monitores debidamente entrenados, estimaron visualmente el porcentaje promedio de cobertura de pasto, hierba, arbusto, suelo desnudo y otra cobertura (Macías-Duarte et al. 2017). Asimismo, estimamos la altura promedio de pastos, hierbas y arbustos por obstrucción visual con un bastón de Robel de 1 m de alto subdividido y marcado cada 5 cm (Robel et al. 1970). El número de parcelas evaluadas dependió también del número de localizaciones de las aves.
En el laboratorio separamos las semillas de pastos y hierbas encontradas en cada muestra de suelo. La separación de semillas la realizamos a través de tamices de malla 1.0 y 0.5 mm mediante su observación en un microscopio estereoscópico con oculares de 10 x 20 marca Leica®, modelo EZ4. Para cada muestra pesamos la biomasa de semillas por unidad de área (g/m2) con una balanza analítica marca Sartorius, modelo CP224S (Desmond et al. 2008).
Precipitación pluvial
Para determinar el efecto de la precipitación sobre la biomasa de semillas disponibles en el suelo, compilamos la información de precipitación pluvial mensual (mm) de los años 2015, 2016 y 2017 de la estación meteorológica más cercana al sitio de estudio (El Mirador, Hidalgo, Dgo.), la cual depende de la Comisión Nacional del Agua.
Análisis estadístico
Para evaluar la influencia climática en la disponibilidad de recursos alimenticios para los gorriones durante la temporada invernal, analizamos los datos de precipitación pluvial (mm) y de biomasa de semillas (g m-2) mediante la prueba no paramétrica de correlación de Spearman (rs). Luego, aplicamos 3 pruebas de Kruskal-Wallis y Bonferroni, primero para comparar el efecto de la precipitación pluvial anual sobre la biomasa de semilla por periodo invernal, de sitios usados por especie de ave de estudio y sitios aleatorios, la segunda para evaluar las características del hábitat que utilizan ambas especies de gorriones y compararlas sin incluir sitios aleatorios y en la tercera prueba incluimos a los sitios aleatorios a la comparación.
Las características del hábitat evaluadas fueron cobertura y altura de pasto, arbusto, hierba, incluyendo suelo desnudo y otro tipo de cobertura, por periodo invernal, precipitación pluvial anual y la biomasa de semillas de sitios usados por ambas especies de aves. Los análisis se realizaron mediante el uso del paquete estadístico NCSS® (Hintze, 2001).
Resultados
En ambos períodos invernales, encontramos una correlación positiva y significativa de la precip itación con la biomasa de semillas (r s = 0.55 P = 0.0002), de alguna manera esta relación indica que cuando la precipitación anual es mayor, es posible observar una mayor producción de semillas. De manera consistente y debido a que la precipitación fue mayor (P = 0.003, gl = 9) en el segundo periodo, la biomasa de semilla fue diferente (P = 0.00019, gl = 87) observando 0.89 y 3.27 g m-2 para el primer y segundo periodo respectivamente. También obser vamos que tanto C. bairdii como A. savannarum se localizaron en sitios con mayor cantidad de semilla (0.99 y 1.30 g m-2 respectivamente) que los sitios aleatorios (0.35 g m-2) considerando solo el año de menor cantidad de lluvia (P = 0.0001, gl = 118).
Cuando comparamos las variables que repre sentan los atributos de la vegetación de los sitios usados por las aves más los sitios aleatorios por periodo invernal (I y II), encontramos diferencias significativas solo para las variables altura de pasto de 40.3 cm para PI y 19.3 cm para PII (P = 0.00001, gl = 118) y para cobertura de hierba con 2.7 % en PI y 5.26% en PII (P = 0.0004, gl = 118). La altura del pasto fue mayor durante el periodo de menor precipitación pluvial, mientras que la cobertura de hierba fue menor en el periodo seco (Cuadro 2). En el resto de las variables no observamos diferencias (Cuadro 2), tal vez debido a que solo estamos com parando dos periodos invernales y el efecto de la cantidad de lluvia anual no se refleje de manera in mediata en la vegetación.
Cuadro 1 Precipitación pluvial anual y biomasa de semillas (promedio ± E.E.) en dos periodos invernales (2015-2016 y 2016-2017), en sitios usados por Centronyx bairdii, Ammodramus savannarum y aleatorios en el Área de Conservación de Pastizales de Cuchillas de la Zarca.
| Periodo invernal | ||
| Variable | 2015 | 2016 |
| Precipitación pluvial anual (mm) | 421.6 b | 616.5 a |
| Biomasa de semilla (g m-2) | 0.89 ± 0.16 b | 3.27 ± 0.28 a |
| Biomasa sitios aleatorios (g m-2) | 0.35 ± 0.07 b (b) | 2.97 ± 0.44 a (a) |
| Biomasa sitios C. bairdii (g m-2) | 0.99 ± 0.20 b (a) | 3.35 ± 0.57 a (a) |
| Biomasa sitios A. savannarum (g m-2) | 1.33 ± 0.25 b (a) | 3.54 ± 0.94 a (a) |
Diferencias significativas entre columnas indicadas por letras distintas. Diferencias entre variables en la misma columna (año) indicados por letras distintas en paréntesis. Prueba de comparaciones múltiples de Bonferroni (P≤ 0.05)
Cuadro 2 Comparación del efecto de la precipitación pluvial anual (promedio) sobre los atributos de la vegetación invernal (promedio ± E.E.) de sitios usados por Centronyx bairdii, Ammodramus savannarum y sitios aleatorios, por periodo invernal (2015-2016 y 2016-2017) en el Área de Conservación de Pastizales de Cuchillas de la Zarca.
| Variable | 2015-2016 | 2016-2017 |
| Precipitación pluvial anual (mm) | 421.6 b | 616.5 a |
| Biomasa de semilla (g m-2) | 0.9±0.2 b | 3.27±0.3 a |
| Altura de pasto (cm) | 40.3 ± 2.0 a | 19.36 ± 3.4 b |
| Cobertura de pasto (%) | 80.4 ± 1.6 a | 84.30 ± 2.7 a |
| Altura de arbusto (cm) | 46.1 ± 3.7 a | 34.56 ± 6.4 a |
| Cobertura de arbusto (%) | 4.7 ± 0.5 a | 4.53 ± 0.9 a |
| Altura de hierba (cm) | 25.7 ± 1.8 a | 23.60 ± 3.1 a |
| Cobertura de hierba (%) | 2.7 ± 0.5 b | 5.26 ± 0.9 a |
| Suelo desnudo (%) | 6.4 ± 0.8 a | 5.16 ± 1.4 a |
| Otra cobertura (%) | 4.9 ± 0.5 a | 3.50 ± 0.9 a |
Letras distintas entre columnas muestran diferencias estadísticamente significativas. Prueba de comparación múltiple de Bonferroni (P≤ 0.05).
Los atributos de la vegetación que presentamos bajo este mismo análisis (Cuadro 3), que observan diferencias significativas, son de nuevo la altura del pasto (cm), mayor para el año de menor precipitación pluvial y la cobertura de hierba (%).
Cuadro 3 Precipitación pluvial anual (promedio), biomasa de semillas y atributos de la vegetación invernal (media ± E.E.) de sitios usados por Centronyx bairdii, Ammodramus savannarum y sitios aleatorios en el Área de Conservación de Pastizales de Cuchillas de la Zarca, inviernos 2015-2016 y 2016-2017.
| Variables | Centronyx bairdii | Ammodramus savannarum | Sitios aleatorios | |||
| 2015 | 2016 | 2015 | 2016 | 2015 | 2016 | |
| Precipitación pluvial (mm) | 421.6 b | 616.5 a | 421.6 b | 616.5 a | 421.6 b | 616.5 a |
| Biomasa de semilla (g m-2) | 0.99 ± 0.2 b | 3.35 ± 0.6 a | 1.33 ± 0.3 b | 3.54 ± 0.9 a | 0.35 ± 0.2 b | 2.97 ± 0.4 a |
| Altura de pasto (cm) | 39.66 ± 2.3 a | 22.90 ± 3.9 b | 41.43 ± 3.5 a | 19.40 ± 6.0 b | 39.86 ± 4.3 a | 15.80 ± 7.4 b |
| Cobertura de pasto (%) | 75.03 ± 4.1 a | 80.2 ± 6.2 a | 82.20 ± 2.1 a | 85.40 ± 3.7 a | 83.90 ± 2.1 a | 87.30 ± 3.7 a |
| Altura de arbusto (cm) | 61.15 ± 10.3 a | 34.4 ± 15.6 a | 45.65 ± 4.5 a | 40.30 ± 7.8 a | 31.40 ± 4.7 a | 29.00 ± 8.1 a |
| Cobertura de arbusto (%) | 6.33 ± 1.3 a | 6.00 ± 2.0 a | 4.86 ± 0.8 a | 3.80 ± 1.4 a | 3.00 ± 0.5 a | 3.80 ± 1.0 a |
| Altura de hierba (cm) | 28.2 ± 3.3 a | 28.50 ± 5.0 a | 26.30 ± 3.0 a | 27.80 ± 5.3 a | 22.70 ± 3.3 a | 14.50 ± 5.7 a |
| Cobertura de hierba (%) | 2.36 ± 0.8 b | 5.50 ± 1.3 a | 2.66 ± 1.1 a | 4.8 ± 2.0 a | 2.96 ± 1.0 b | 5.50 ± 1.7 a |
| Suelo desnudo (%) | 7.33 ± 1.8 a | 8.10 ± 2.8 a | 6.63 ± 1.2 a | 5.40 ± 2.1 a | 5.20 ± 1.2 a | 2.00 ± 1.8 a |
| Otra cobertura (%) | 5.63 ± 1.0 a | 7.20 ± 1.6 a | 4.26 ± 0.9 a | 1.90 ± 1.6 a | 4.83 ± 0.9 a | 1.40 ± 1.2 a |
Letras distintas entre columnas muestran diferencias estadísticamente significativas. Prueba de comparación múltiple de Bonferroni (P≤ 0.05).
C. bairdii usó sitios con mayor cobertura de hierba similar a los sitios aleatorios, a diferencia de A. savannarum que usó sitios con igual cobertura de esta variable de la vegetación, independientemente de la cantidad de lluvia registrada, lo que indica menor tolerancia a usar este tipo de cobertura vegetal.
Discusión
De acuerdo con nuestros resultados, los gorriones C. bairdii y A. savannarum se localizaron en sitios con mayor concentración de semillas (biomasa). Esto concuerda con estudios previos que describen la importancia de la cantidad de semillas en el suelo sobre sitios que las aves de pastizal usan en comparación con sitios aleatorios (Ginter y Desmond 2005, Bechtholdt y Stouffer 2005, Mendez-Gonzalez 2010). La disponibilidad de semillas en el suelo como alimento potencial para las dos especies de aves en nuestro estudio es importante, ya que representa uno de los recursos que determinan la selección del hábitat invernal (Rechetelo et al. 2016).
Adicionalmente, encontramos que la cantidad de semillas disponibles en el suelo (biomasa) se correlacionó con la cantidad de lluvia en cada periodo invernal durante el año de estudio, aunque esto lo observamos principalmente en el año más seco. En ese sentido, Dunning y Brown (1982) reportaron una correlación entre la cantidad de lluvia de verano y la densidad de gorriones invernantes de los géneros Calamospiza, Pooecetes, Spizella, Chondestes y Zonotrichia, debido a la cantidad de semillas disponibles como alimento para las aves. Al respecto, Mowll et al. (2015) mostraron que la precipitación pluvial tuvo un efecto importante en la producción primaria neta (g/m2) de gramíneas de pastizales semiáridos en época de crecimiento (abril-septiembre). Una precipitación abundante durante el verano influye en la capacidad de producir semillas, principalmente en pastos perenes y reduce la presencia de hierbas anuales. Por el contrario, una lluvia abundante en invierno favorece la presencia de hierbas anuales (Dudney et al. 2016). En un estudio previo, Zuckerberg et al. (2018) demostraron que el éxito reproductivo de las aves de pastizal es mayor cuando es precedido de una temporada con lluvia abundante, lo que también influye en la selección de hábitat durante la época no reproductiva (Macías-Duarte et al. 2018).
La biomasa estimada de semillas en el suelo (0.9 y 3.27g m-2 para cada invierno) del presente estudio fue menor a la observada por Mendez-Gonzalez (2010), con valores de entre 4.0 y 14.1 g m-2 en New Mexico, E.U.A. Mendez-Gonzalez (2010) también señala que la cantidad de semillas en el suelo en los sitios seleccionados por las aves disminuye conforme la temporada invernal avanza. Al respecto, Price y Joyner (1997) estimaron que, para el Desierto de Mojave en California, E.U.A., la cantidad fue de 38 g m-2 en el banco de semilla del suelo, y decrece en promedio 0.007 g m-2 por día, debido a su germinación y consumo por animales granívoros (roedores y aves).
No obstante que ambas especies de gorriones en el presente estudio prefirieron sitios con mayor cantidad de semillas en el suelo comparado con los sitios al azar, A. savannarum usó lugares con más semillas (biomasa) que C. bairdii, esto fue más evidente en el año con menor cantidad de lluvia. Esto puede ser explicado porque A. Savannarum recorre menor distancia diaria (134.3 m) y el ámbito hogareño invernal (4.3 ha) es más pequeño en comparación con C. bairdii que recorre 203.1 m distancia diaria con ámbito hogareño de 4.8 ha (Sierra et al. 2019). Este comportamiento se agudiza cuando en años secos la producción de semillas es escasa y la competencia entre las aves granívoras es mayor (Mendez-Gonzalez 2010).
Además de usar sitios con más semillas, la presencia de A. savannarum se relacionó con otras características de la vegetación como cobertura de pastos, por lo que este gorrión podría ser considerado como buen indicador biológico de aves de pastizal (Elliot y Johnson, 2018). Tanto C. bairdii como A. savannarum usaron sitios con una cobertura alta de pasto y una proporción baja de suelo desnudo. La cobertura de pastos en nuestro sitio de estudio (Cuadro 2) resultó superior a lo reportado en otros trabajos. En un trabajo previo en el mismo sitio Sierra et al. (2019) estimaron que la cobertura de pastos para C. bairdii fue de 64% y para A. savannarum 66%. Macías-Duarte et al. (2017) estimaron en un área de pastizales en Janos, Chihuahua que estas mismas especies de aves usaron sitios con una cobertura de pasto entre 31% y 45%. La proporción de suelo desnudo determinado por nosotros (Cuadro 2) resultó menor a lo reportado por Sierra et al. (2019) quienes estimaron 14.2% para ambas especies de aves. La cobertura de arbustos estimada por nosotros (Cuadro 2) resultó menor que la reportada por Macías-Duarte et al. (2017) y Sierra et al. (2019). Esto confirma la gran variabilidad en la estructura de la vegetación entre los distintos sitios de invernada de las aves en el Desierto Chihuahuense y la habilidad de estos organismos para encontrar sitios con mejores condiciones (Sadoti et al. 2018, Macías-Duarte et al. 2018).
El hábitat y las poblaciones de las aves del pastizal se reducen día a día; por ello, los estudios para entender cómo estas especies hacen uso de su hábitat invernal, son importantes para el diseño de estrategias de manejo y conservación de estas especies ante diferentes escenarios climáticos. El presente estudio contribuye a ampliar el conocimiento sobre cómo las aves granívoras usan sus territorios, encontrando que la disponibilidad de semillas es una variable importante para C. bairdii y A. savannarum ante un escenario de escasa precipitación pluvial. Cabe destacar que para identificar la forma precisa de cómo la precipitación determina el proceso selectivo de estas aves del pastizal, se requieren estudios a largo plazo para cuantificar la disponibilidad de semillas ante diversos escenarios de precipitación para C. bairdii y A. savannarum y con otras especies con las que coexiste.
