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Introducción
El cultivo del maíz (Zea mays L.) es uno de los cultivos agrícolas de mayor importancia en México en el ámbito alimenticio, político, económico y social (Ruíz-Torres et al., 2012). Su extensión en México representa 30% de la producción agrícola y 6.6% de las tierras cultivables del país (SAGARPA, 2017). Puebla se encuentra ubicado entre los ocho principales estados productores de maíz, con una superficie de cultivo 525 108 ha, que representan 7% de la superficie cosechada a nivel nacional (López et al., 2020), calculando alrededor de 994 mil ha. Dedicadas a la agricultura, de las cuales 60.1% se utiliza para la siembra de maíz, destinado en su mayor parte para el autoconsumo y en 34% para alimentación de ganado (García y Ramírez, 2012).
Uno de los principales factores que contribuyen a la disminución de los rendimientos en la producción de este cultivo en la región es el ataque de insectos plaga (Lugo-García et al., 2012; Huerta et al., 2014; SAGARPA, 2017). Entre las de mayor importancia económica que provocan pérdidas en la producción es el chapulín Sphenarium purpurascens, gusano alfilerillo Diabrotica spp., gusano elotero Helicoverpa zea (Boddie), gusano soldado Spodoptera exigua (Hübner) y gusano cogollero Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) (Aragón et al., 2001; Santos et al., 2003; Lugo-García et al., 2012; Rangel et al., 2014; Tulli et al., 2015) y frailecillos o escarabajos de las rosas Macrodactylus nigripes (Bates), destacando como una plaga de importancia para el cultivo de maíz disminuyendo sus rendimientos entre un 20 a 70% (Arce-Pérez y Morón, 2000; Caselín et al., 2003).
Las larvas de estos escarabajos pueden provocar daños al sistema radical de la planta al alimentarse de ellas, mientras que los adultos durante los meses de mayo a septiembre se alimentan del follaje e inflorescencias del maíz impidiendo la formación del grano (Altieri y Trujillo, 1987; Hernández et al., 1993). El control de M. nigripes se basa principalmente en el uso de insecticidas químicos como carbamatos y organofosfatos, se estima que cada año se aplican alrededor de 3 000 t de insecticidas que lejos de solucionar el problema lo han incrementado trayendo como consecuencia la eliminación de enemigos naturales, contaminación al ambiente y la resistencia de los insectos a este tipo de compuestos (Wise et al., 2002; Blanco et al., 2014).
Desde el punto de vista agroecológico el manejo de plagas incluye un conjunto de técnicas de tipo cultural o biológicas que puedan minimizar el uso de plaguicidas químicos (Arauz, 1997). El uso de extractos vegetales, hongos entomopatógenos y métodos físicos representan una opción al reemplazo de insecticidas químicos, debido a que no presentan un efecto residual prolongado en el ambiente, son de bajo costo y de fácil uso para los productores (Vázquez et al., 2016).
La higuerilla Ricinus communis L. (Euphorbiaceae) presenta una alta actividad insecticida contra diversos insectos como el pulgón amarillo del sorgo (Melanophis sacchari Zehntner), larva de mosquito Culex, mosca blanca (Bermisia tabaco L.), palomilla bandeada (Plodia interpunctella Hubner), picudo del agave (Scyphophorus acupunctatus Gyllenhal) y gusano cogollero (S. frugiperda) (Collavino et al., 2006; Pacheco, 2009; Corradine et al., 2014; Guevara et al., 2015) debido a la presencia de metabolitos secundarios como la ricina y ricinina (Rauer et al. 2012), que se encuentran en altas concentraciones principalmente en las semillas (Pita et al., 2004).
Mientras el chicalote (Argemone mexicana L.), presenta alcaloides como la protopina y berberina que estan en el follaje, así como flavonoides en flores y semillas (Fernández-Calienes et al., 2016), que son utilizados por sus propiedades insecticidas contra diversos insectos como, barrenillos (Xyleborus dispar Fabricius), (Scolytus rugulosus Muller) chapulín (Sphenarium purpurascens Charp) chinche roja del algodón (Dysdercus koenigii Fabricius), gusano oriental de la hoja (Spodoptera litura Fabricius) y picudo del maíz (Sitophilus oryzae L.) (Carrillo-Rodríguez et al., 2011; Rodríguez-Flores et al., 2012; Vázquez et al., 2016; Ali et al., 2019; Vetal y Pardeshi, 2019).
En lo que respecta al hongo entomopatogeno Beauveria bassiana (Bals) Vuill, puede dañar a más de 200 especies de insectos, incluyendo a plagas de gran importancia agrícola como: la broca del café Hypothenemus hampei (Ferrari), palomilla del repollo Plutella xylostella L. y el picudo del plátano Cosmopolites sordidus G. (Alean, 2004).
Metarhizium anisopliae (Metschnikoff.), ataca naturalmente a más de 300 especies de insectos pertenecientes a diferentes órdenes, principalmente Coleoptera y Hemiptera. Actualmente existen varios estudios donde se reporta la susceptibilidad de los coleópteros a este tipo de hongos, sobre esto Nájera-Rincón et al. (2005), mencionan que el género Phyllophaga (Coleoptera: Melolonthidae) puede llevar a presentar una mortalidad de 49% bajo el efecto de B. bassiana y hasta de 80% con M. anisopliaese. De igual forma, Almeida et al. (2005), reporta que B. bassiana a diferentes concentraciones causa una mortalidad de 96.7, 83.4 y 91.1%, respectivamente, sobre huevos, larvas y adultos de Anthonomus grandis (Boheman) (Coleoptera: Curculionidae).
En base a lo anterior el objetivo fue, evaluar el efecto del uso de extractos vegetales de higuerilla y chicalote, así como los hongos entomopatógenos B. bassiana y M. anisoplae contra M. nigripes y la colecta manual de frailecillo como alternativas para el manejo agroecológico del cultivo de maíz en el municipio de Huejotzingo, Puebla.
Materiales y métodos
El trabajo experimental se realizó en el ciclo agrícola 2017, en una parcela de temporal ubicada en las coordenadas geográficas 19° 10’ 30’’ latitud norte y 98° 24’ 36’’ longitud oeste, con una altitud de 2 272 m. La preparación del suelo para el cultivo de maíz consistió en barbecho, rastra y surcado, se sembró un maíz de blanco híbrido Euros, la distancia entre surcos fue de 70 cm y entre planta de 30 cm, la parcela experimental tuvo una superficie total de 1 625 m2.
Los tratamientos que se evaluaron se muestran en el Cuadro 1, alternados con las aplicaciones de jabón de pastilla (zote). El experimento se estableció bajo un diseño de bloques completos al azar, con seis tratamientos: y cuatro repeticiones. La unidad experimental estuvo conformada por 24 plantas de maíz y la parcela útil por ocho plantas centrales.
Para evaluar el efecto de A. mexicana se utilizó follaje, flor y semilla de la planta, mientras que para R. communis se elaboró con el fruto maduro de la planta. Para la obtención de los extractos vegetales se siguió la metodología propuesta por Pérez-Torres et al. (2017), que consiste en colectar estas plantas durante los meses de marzo, abril y mayo en la misma localidad de la zona de estudio, mismos que se dejaron secar a la sombra sobre papel de estraza durante 30 días, cada tercer día se voltea la planta para evitar la llegada de microorganismos que puedan afectar dañarla, posteriormente se muele con un molinito eléctrico para grano marca Nixtamatic, hasta obtener un polvo fino. El material fue etiquetado y empacado en bolsas de rafia para guardarse en un lugar fresco y seco hasta el día de su utilización.
Cuadro 1 Tratamientos utilizados para el manejo de M. nigripes en el cultivo de maíz.
| Número | Tratamiento | Concentración (%) | Parte de la planta utilizada |
| 1 | R. communis | 3 | Semilla |
| 2 | A. mexicana | 3 | Follaje, flor y semilla |
| 3 | B. bassiana | 1.110 | - |
| 4 | M. anisopliae | 1.110 | - |
| 5 | Colecta con red de golpeo | - | |
| 6 | Testigo (agua) | - |
La preparación de los extractos vegetales se realizó un día antes de cada aplicación pesando 30 g de material vegetal por litro de agua), durante todo el experimento, se dejó reposar por 24 h con la finalidad de extraer los compuestos hidrosolubles de la planta, posteriormente se filtraron con una malla fina (tela tricot) para separar los sólidos de los líquidos, el concentrado obtenido se diluyó en 16 L de agua y se aplicó con una mochila aspersora, estas aplicaciones fueron alternadas con jabón de pastilla, previamente rallado y disuelto en agua, 24 h antes de su utilización, a dosis de 100 g por 16 L de agua durante todo el experimento. Las aplicaciones se realizaron semanalmente, de forma que una semana se aplicó el extracto acuoso de la planta y la otra el jabón, realizando un total de seis aplicaciones (tres del extracto y tres de jabón).
Los hongos entomopatógenos B. bassiana y M. anisoplae utilizados se consiguieron por separado de manera comercial (Organic Vel), la concentración fue de 1 x 1010 esporas por gramo del producto y una viabilidad de seis meses. Se diluyeron 30 g de cada producto en 16 L de agua. Las aplicaciones se realizaron cada 15 días con un total de cuatro aplicaciones. Todas las aplicaciones se realizaron con una mochila aspersora de 16 L de capacidad, durante toda la fenología del cultivo hasta su floración y en la fase inicial de la aparición de M. nigripes. Con respecto al tratamiento donde fue colectado los insectos, esta fue realizada cada semana, las colectas de los organismos se llevaron a cabo mediante una red de golpeo de 30 cm de diámetro, que se pasó alrededor de las plantas de maíz.
Las variables evaluadas fueron, número de plantas infestadas, que se cuantificó cada semana antes de la aplicación de cada tratamiento, dando un total de seis evaluaciones, para ello se consideraron las ocho plantas de la parcela útil como 100% y se contabilizó el número de plantas donde se encontró la presencia de M. nigripes y la producción para cada tratamiento antes mencionados al finalizar el ciclo de cultivo, una vez realizada la cosecha se limpió la semilla y se pesó en una balanza granataria (Ohaus mecánica tripe brazo 2 610 g), obteniendo el peso en kilogramos por parcela útil de cada tratamiento; para después extrapolar a t ha-1.
Para el análisis de los datos, se les realizó un análisis de varianza (Anova) de una vía y la prueba de medias de Tukey, con una significancia de p≤ 0.05 para ver si existía diferencias significativas entre los tratamientos, previo a esto se realizó la prueba de normalidad, para los cálculos y pruebas estadísticas se utilizó el programa estadístico R Commander.
Resultados y discusión
Infestación de insectos en la planta del maíz
De acuerdo con el análisis de varianza sobre el número de plantas infestadas, indica que existen diferencias significativas entre los tratamientos (p≤ 0.05) y la comparación de medias refiere que al aplicar el extracto de R. comunnis, A. mexicana y los dos hongos entomopatógenos alternado con jabón disminuyo el porcentaje de plantas infestadas de M. nigripes con relación al tratamiento testigo, donde hubo una mayor infestación (Cuadro 2).
Cuadro 2 Porcentajes plantas infestadas e infestación de M. nigripes en cultivo de maíz para cada tratamiento.
| Tratamientos alternados con jabón | Plantas infestadas (%) ± error estándar | Disminución de infestación (%) |
| R. communis | 16.5 ±0.57 a* | 56 |
| A. mexicana | 20.9 ±0.4 a b | 44.3 |
| B. bassiana | 20.9 ±0.5 a b | 44.3 |
| M. anisopliae | 24 ±0.21 a b | 36 |
| Colecta con red de golpeo | 28.4 ±0.27 bc | 24.2 |
| Testigo (agua) | 37.5 ±0.69 c | - |
*= medias con la misma letra no son significativamente diferentes.
Estos resultados concuerdan con el trabajo realizado por Pérez-Torres (2012), quien indica que al aplicar el extracto acuoso de higuerilla (R. comunnis) alternado con jabón de pastilla (zote) a la misma concentración que el que se usó en este trabajo, reduce el porcentaje de infestación en 6.9%, protegiendo al cultivo de los insectos que se alimentan del follaje del amaranto (Epicauta cinerea Förster, Herpetogramma bipunctalis (Fabricius), Macrosiphum spp. L, Pholisora. catullus (Fabricius), S. purpurascens y S. exigua) en el municipio de Atzitzihuacán.
De la misma forma Aragón et al. (2014), confirmar que cuando el cultivo de jamaica es tratado con extractos vegetales alternado con jabón es eficiente, al reducir significativamente las infestaciones de insectos plaga a comparación con el testigo, siendo una buena alternativa para los productores de Chiautla de Tapia, Puebla.
Sobre esto, Pérez-Torres et al. (2014), comentan que, aunque se aplica el extracto de higuerilla solo (sin la aplicación de jabón), las infestaciones de insectos plaga del follaje en el cultivo de amaranto, disminuye en 27.2% con respecto al testigo, protegiendo al cultivo de los daños por insectos. Ramírez (2018) expresa que esta forma de actuar se debe a que esta planta presenta una mayor actividad insecticida contra nematos asociados a Gardenia (Ellis).
La presencia de compuestos tóxicos como alcaloides, fenoles, ricina, ricinina y terpenoides, presentes en las semillas de esta planta (Oliveira et al., 2002; Upasani et al., 2003; Demant et al., 2012), tienen la capacidad de provocar tres diferentes tipos de reacciones en los insectos: a) efecto insecticida que ocasiona la mortalidad del insecto (Rodríguez-Palma et al., 2017); b) inhibidor de alimentación (Abdalla et al. 2009); y c) efecto insectistático que inhibe el desarrollo normal del insecto (Ramos-López et al., 2010). Estas características pudieron influir en que el tratamiento de R. communis presentara la menor infestación de M. nigripes en las plantas de maíz.
Con respecto al tratamiento de A. mexicana ocasionó una diferencia significativa de 20.9% al igual que el tratamiento donde se aplicó B. bassiana. Estos datos concuerdan con Rojas (2021), quien señala que el extracto de chicalote a la misma concentración alternado con jabón zote, reduce el número de insectos en las plantas de maíz durante todo su fenología a diferencia del tratamiento testigo donde solo se le aplica agua, mientras que investigaciones realizadas por Pérez-Torres (2012), confirman que cuando se realiza un paquete tecnológico a base de extractos vegetales y jabón zote en diferentes cultivos hay una disminución en el número de infestación de insectos plaga, presentando un mejor desarrollo y protección al cultivo.
La toxicidad ejercida por A. mexicana en los insectos se debe a la presencia de alcaloides isoquino- leinicos como: protopina, berbería y sanguinarina, que provocan el aletargamiento y muerte del insecto a las pocas horas de ser ingeridos (Castillo y Lino, 2003). También se reporta la presencia de dehidrosanguinarina, coptisina, alocriptopina y dihidrocelerina que además de ser tóxica actúa como repelente contra diversos insectos (hormiga, barrenillo, conchuela de frijol, gorgojo del maíz, palomilla del maíz, plagas del algodón y de la caña de azúcar) incluyendo larvas de S. frugiperda (Sharma et al., 2010).
Como también es confirmado por Salvadores et al. (2007), comentando que el extracto de A. mexicana presenta propiedades anti alimentarias y tóxicas sobre Sitophilus zeamais Motschulsky (Coleoptera:Curculionidae). Aunque todas las partes de la planta son consideradas toxicas, la concentración de estos alcaloides varía de acuerdo con las partes de la planta utilizadas concretándose la mayor parte en las semillas (Puig, 2005; Vázquez-Flota et al., 2018), en este trabajo se utilizó la parte aérea de la planta para la preparación del extracto, lo cual pudo influir en que no presentara un efecto similar o mejor al de R. communis en la disminución de infestación de M. nigripes.
Son pocos los trabajos que reportan la susceptibilidad de los coleópteros en estado adulto a la aplicación de B. bassiana y M. anisopliae, en este trabajo se observó que M. anisopliae presentó una disminución en el porcentaje de infestación de 36%, mientras que B. bassiana de 44.3% donde tuvo mejor efecto con la aplicación de este último, estos resultados corroboran que no solo los estadios larvales se ven afectados por la aplicación de estos hongos, sino también los adultos como lo reportan Almeida et al. (2005), para la especie Anthonomus grandis Boheman.
Aragón et al. (2021), realizaron pruebas a nivel laboratorio de B. bassiana para el control de S. zeamais a una concentración de 1.19 encontrando que el número de individuos no fue tan efectivo como cuando se realizan una combina B. bassiana + cal, donde disminuyendo el número de individuos y los daños bajaron en 3.3% a los 81 días.
Producción de maíz
Los resultados de las medias de producción para cada tratamiento presentados en el Cuadro 3, muestra que la mayor producción de maíz se obtuvo en las plantas que fueron tratadas con el extracto de R. communis alternados con extracto de jabón, al presentar la mayor producción promedio de 9.1 t ha-1 respectivamente, obteniendo un incremento de producción de 36%. Seguida de A. mexicana y el hongo entomopatógeno (M. anisopliae) con un 8.7 y 8.4 t ha-1, representando un incremento de 30 y 25.3% respectivamente, mientras que, la menor producción se obtuvo en las plantas que fueron sometidas al tratamiento testigo con un promedio de 6.7 t ha-1.
Cuadro 3 Porcentaje e incremento de la producción de maíz bajo diferentes tratamientos.
| Tratamientos alternados con jabón | Producción (t ha-1 ± error estándar) | Incremento de producción con respecto al testigo (%) |
| R. communis | 9.1 ± 0.24 a* | 36 |
| A. mexicana | 8.7 ± 0.2 a b | 30 |
| M. anisopliae | 8.4 ± 0.62 a b | 25.3 |
| B. bassiana | 8.2 ± 0.29 a b | 22.3 |
| Colecta con red de golpeo | 8 ± 0.08 b c | 19.4 |
| Testigo | 6.7 ± 0.07 c | - |
*= medias con la misma letra no son significativamente diferentes.
Estos resultados son similares con lo reportado por Pérez-Torres et al. (2009), quienes reportaron que la producción del testigo es superada por los tratamientos a los cuales se les aplica este tipo de bioinsecticidas alternado con jabón de barra, debido a que protegen al cultivo de los insectos que dañan el follaje de las plantas; así mismo, Pérez-Torres et al. (2011), indican que la utilización de extracto acuoso de R. communis y la aplicación de jabón presenta mayor efectividad para repeler y proteger al cultivo de amaranto contra los insectos del follaje, presentando una producción de 1 105.3 kg ha-1, incrementando su producción hasta 61%.
Estos resultados son similares a los obtenidos por Perales et al. (2015) al evaluar el efecto del extracto de higuerilla sobre mosquita blanca encontraron que el extracto de hojas de esta planta aplicado en forma bioactiva reduce la infestación en 49% e incrementa cinco veces el rendimiento de jitomate (Solanum lycopersicum). Mientras que De la Torre (2017), indica que la producción de semilla de amaranto se vio favorecido con el efecto de una mezcla de dos extractos vegetales R. communis y Capsicum frutensis reduciendo las plagas y protegiendo al cultivo.
La efectividad de A. mexicana contrasta con lo señalado por Rojas (2021), quien probo dos formas de elaboración de extracto de chicalote (acuoso y aceitoso), presentando la mayor producción de maíz con el extracto a base de aceite seguida del extracto acuoso con 12 371.5 y 11 107.2 kg ha-1, además de realizar las aplicaciones alternadas con jabón de pastilla. Aragón y Tapia (2009), sustentan que las aplicaciones de R. communis y A. mexicana en las plantas de amaranto, existe una mejor protección en el cultivo de amaranto de los daños por insectos plaga en el follaje y por ende se obtiene una mayor producción de semilla con 1 951 y 1 251 kg ha-1.
Relacionando la infestación con la producción se observa que hay una relación inversa, ya que mientras mayor es la infestación menor es la producción y esto probablemente se deba a que tanto los extractos vegetales, como los hongos entomopatógenos protegen a las plantas de maíz del daño que le ocasiona M. nigripes; de la misma forma, Upasani et al. (2003) comentan que la semilla de R. communis presenta actividad insecticida contra algunos coleópteros, confirmándose en este trabajo la actividad insecticida de esta planta sobre este insecto.
Además, el efecto del jabón sobre los insectos es la descomposición, destrucción o disrumpir la permeabilidad de la cutícula y la membrana celular, esto hace que sea más vulnerable a factores externos como el calor y a patógenos, causando desecación y muerte de estos (Vincent et al., 2003). En insectos inmaduros e imagos de cuerpo blando el jabón actúa por contacto, disuelve la cutícula del organismo para ser expuesto al sol o cambios climáticos y este tiende a deshidratarse y muere, de ahí que la aplicación de jabón alternada con el extracto vegetal favorece la mortalidad, por lo tanto, la infestación y por ende un incremento en la producción.
Conclusiones
La aplicación de los extractos vegetales de R. communis y A. mexicana alternado con la aplicación de jabón es una alternativa viable para el manejo de M. nigripes que ocasiona daños al cultivo de maíz en el municipio de Huejotzingo, Puebla ya que son elaboradas de plantas silvestres que se encuentran dentro de la zona de estudio, es un recurso renovable, son biodegradable presentando la particularidad de descomponerse de forma rápida después de ser aplicado, existe una baja disminución de riesgo residual en alimentos y provocan un impacto mínimo sobre enemigos.
