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Introducción
Las frambuesas son frutillas de la familia Rosaceae, caracterizadas por su sabor, textura y beneficios a la salud (Skrovankova et al., 2015). México es el segundo productor de frambuesa en el mundo, con un volumen anual de 178 667 toneladas (SIAP, 2022). En Michoacán, se cultiva en nueve municipios, Zamora es el primer productor y Los Reyes de Salgado es el cuarto lugar en importancia (SIAP, 2022). Entre todos los artrópodos, los ácaros son de suma relevancia, los tetraníquidos son importantes plagas primarias del cultivo (Marić et al., 2018) y los fitoseidos son enemigos naturales de ácaros e insectos fitófagos (Amin et al., 2009).
En el mundo se han reportado en la parte aérea de frambuesa 16 especies de Phytoseiidae, 15 especies de Tetranychidae, dos de Tenuipalpidae, seis de Eriophydae y una especie de la familia Stigmaidae, que suman un total de 40 especies. Sin embargo, en México solo se tiene registrada la presencia de Tetranychus urticae (Parra-Quezada et al., 2002) en Chihuahua. Debido a la relevancia adquirida por la frambuesa en México y particularmente en Michoacán y el poco conocimiento de éstos en el cultivo, el objetivo del presente trabajo fue la determinación taxonómica de las especies de ácaros en dos de los municipios más importante para la producción de esta frutilla.
Materiales y métodos
Descripción de los huertos
La investigación se realizó en el municipio de Los Reyes, en huerto de la variedad Adelita ubicado en la comunidad de San Sebastián (19° 33’ 50.02” latitud norte y 102° 29’ 18.33” longitud oeste) a 1 306 msnm. La planta fue de primer año, cultivada bajo macrotúnel, con cinco meses al inicio del primer muestreo.
En el municipio de Zamora, huerto con manejo integrado, se seleccionó la huerta “El Ibge” plantada con la variedad Evita, en la localidad Ojo de Agua (latitud 19º 59’ 44.47’’ latitud norte y longitud 102º 11’ 46.04’’ longitud oeste) a 1 600 msnm. La planta de segundo año, con tres meses al inicio del primer muestreo (primocaña), cultivada bajo macrotúnel. En el huerto manejo convencional.
Recolecta, preparación e identificación
Los muestreos se realizaron mensualmente durante seis meses, de octubre de 2018 a marzo de 2019 en Los Reyes y de febrero a mayo 2018 en Zamora. Se tomaron 40 muestras de forma aleatoria, cada muestra consistió en foliolos, flores y frutos. Se colocaron individualmente en bolsas plásticas herméticas y trasladaron al laboratorio en hielera con bolsas de gel refrigerante. La preparación se hizo mediante montaje en laminillas (Walter y Krantz, 2009). Para la identificación de los especímenes se utilizó un microscopio óptico de contraste de fases marca Leica® modelo DM 1 000 y las claves especializadas.
Análisis de información
Se estimó la abundancia relativa de las especies encontradas mediante la fórmula: AR= n/N (100). Donde: n= es la iésima del ejemplar y N= el total de ácaros contabilizados (Ayala-Ortega et al., 2019). Para evaluar el comportamiento poblacional en la huerta de Zamora, se calculó la población total por muestreo, teniendo en cuenta las especies, los datos se plotearon en una gráfica. Sobre la base de estos mismos datos, se calculó la curva de tendencia exponencial y la curva potencial extrapolada, línea que incluye para esta última la ecuación que la ajusta, para la especie fitófaga.
Por último y con el objetivo de explicar la tendencia poblacional de los fitófagos, se calculó la estructura de clases por edades para los huevos, estadios inmaduros y adultos, sobre la base de la proporción de cada una de estas fases, por muestreo.
Resultados y discusión
Zamora
Se recolectaron 4 253 individuos adultos, dos especies, una pertenece al orden Mesostigmata (Neoseiulus fallacis Garman de Phytoseiidae con 235 ácaros) y la otra a Trombidiformes, suborden Prostigmata (Tetranycus ludeni de Tetranychidae con 4 018). N. fallacis es un ácaro ampliamente comercializado por ser útil en los programas de Manejo Integrado de Plagas (MIP), especialmente en el norte y sur de Estados Unidos de América (Pratt et al., 2002). El registro de N. fallacis reviste gran importancia para el cultivo de frambuesa y para el control de los ácaros plaga presentes en el mismo. Esta es la primera vez que se reporta para México y su relevancia radica en que la especie está catalogada como un excelente ácaro depredador generalista, de diferentes tipos de ácaros en ambientes cálidos y moderadamente húmedos (Bounfour y Tanigoshi, 2002).
De forma general, se ha identificado a Tetranychus urticae Koch como la especie de arañuela más frecuente en berries (INTAGRI, 2017). En el análisis de morfotaxonomía realizado, se comprueba que éste no es el ácaro que está presente en las muestras analizadas. En una encuesta taxonómica de tetraniquidos en Nueva Zelanda, Zhang (2002) reportó que muchos ejemplares previamente determinados como T. urticae y como T. cinnabarinus Boisduval eran de hecho T. ludeni, coincidiendo con el hecho que este ácaro ha sido confundido con otras especies de la familia.
Se observó que T. ludeni provoca manchas cloróticas en el envés de las hojas, donde se registran altas poblaciones y muerte de estas, con una notoria pérdida foliar, los ácaros se concentran en las partes inferiores de las plantas lugar donde la tela se torna muy abundante y cuando aumentan las poblaciones puede llegar a cubrir toda la planta.
En la Figura 1, se observan las poblaciones de T. ludeni y de N. fallacis, por muestreo, como antes se expresó, un día antes del segundo muestreo se realizó una aplicación de un acaricida. Se distingue que hubo poca relación presa-depredador, ya que los niveles de la plaga son altos y los del fitoseido no corresponden con los incrementos del fitófago, pudiera parecer que se comportan como organismos no relacionados.
Figura 1 Población total de Tetranychus ludeni y Neoseiulus fallacis. (Muestreo 2 después de la aplicación del plaguicida) por muestreo, curva de tendencia exponencial (azul) y potencial extrapolado lineal (azul-negra discontinua).
La correspondencia numérica entre la presa y el depredador no necesariamente debe tener una relación matemática elevada, sobre todo si se considera el potencial como control biológico de N. fallacis antes descrito (Dos Santos et al., 2014; Raja et al., 2016). En algunas especies de ácaros fitoseidos se ha informado que pueden consumir hasta 20 presas/día, por lo que la relación presa - depredador tendría que estar siempre sobre la base de su capacidad depredadora, que para el caso de N. fallacis es alta (Argüelles et al., 2013). No obstante, los niveles de la presa aquí observados, al parecer son tan altos que N. fallacis no es capaz de disminuir eficientemente a T. ludeni.
En la Figura 1, se muestra la población total de T. ludeni por muestreo, la tendencia exponencial y la curva potencial extrapolada lineal de dos muestreos posteriores, si estos hubieran podido ser realizados (señalizados en línea discontinua).
La curva exponencial posee una notable tendencia al incremento y la potencial extrapolada lineal es del tipo y= ax + b, que no es más que una ecuación de primer grado que representa una recta (Escobar, 2015). Se demuestra cuán altos hubieran podido ser los niveles poblacionales del tetraniquido y explican por qué no fue posible continuar con el estudio.
La aplicación del tratamiento químico realizado puede influir ampliamente en las poblaciones de ácaros (Gillott, 2005), la que si bien disminuyó la población de la plaga en el segundo muestreo (aunque se recupera de forma muy notable) también hizo decrecer los niveles del depredador, el que, al parecer, no tuvo la misma capacidad para incrementar su población. La estructura de clases por edades se señala en la (Figura 2). El análisis de esta gráfica permite explicar el incremento de las poblaciones de T. ludeni observadas en frambuesa.
En todos los muestreos la mayor proporción fue de huevecillos, lo que es un claro índice que la población está en franco incremento y la tendencia será a aumentar, como se comprobó en la práctica. González (2012) registró que la distribución de clases por edades de una población determina el crecimiento futuro de la misma, si predominan los individuos adultos, en el futuro habrá una fuerte mortalidad, mientras que si la mayoría son juveniles, pronto la población crecerá.
Para el caso de ácaros tetraniquidos en frambuesa, la mejor opción estaría en aplicar un producto ovicida, que sea inocuo a los depredadores, con el propósito de invertir la estructura de clases por edades observada y quizás propiciar que los fitoseidos presentes en el agroecosistema puedan depredar de forma más eficiente. Por lo tanto, es importante conocer todas las interacciones generadas en un sistema planta-plaga-depredador, para mejorar la efectividad del control biológico y del manejo en general, al conocer la biología y ecología de cada uno de los individuos que en este sistema interactúan.
Los Reyes
Se recolectaron un total de 8 749 ácaros pertenecientes a cuatro familias y nueve especies (Cuadro 1), de los cuales Tetranychus ludeni fue el que predominó con un 92.76% y la familia Phytoseiidae fue la que mayor número de especies presentó.
Cuadro 1 Abundancia relativa de especies de ácaros recolectadas en Los Reyes, Michoacán, México (octubre de 2018 a marzo de 2019).
| Orden | Familia | Especie | Núm. | AR (%) |
|---|---|---|---|---|
| Mesostigmata | Phytoseiidae | Amblydromalus congeae | 336 | 3.84 |
| Neoseiulus californicus | 138 | 1.58 | ||
| Phytoseiulus persimilis | 117 | 1.34 | ||
| Typhlodromips sp. | 4 | 0.05 | ||
| Euseius sp. | 2 | 0.02 | ||
| Euseius mesembrinus | 1 | 0.01 | ||
| Trombidiformes | Tetranychidae | Tetranychus ludeni | 8 115 | 92.76 |
| Tarsoneminae | Tarsonemus sp. | 2 | 0.02 | |
| Sarcoptiformes | Acaridae | Tyrophagus putrescentiae | 33 | 0.38 |
| Total | 8 748 | 100 |
Familia Phytoseiidae
Amblydromalus congeae. Se encontró en mayor abundancia entre octubre de 2018 y enero de 2019, principalmente se localizaron en el envés de hojas maduras, aunque algunos estuvieron entre las estructuras florales, A. congeae presentó una mayor proporción en la familia.
Neoseiulus californicus estuvo presente a partir de diciembre de 2018, con mayor proporción en enero y febrero; se encontraron en hojas maduras, así como en los sépalos de las flores. Aun cuando se hacen aplicaciones para control biológico en la huerta, su incidencia es baja (Cuadro 1). N. californicus es una especie ampliamente distribuida y utilizada para control en el mundo (Demite et al., 2020). En México se ha reportado en Michoacán (Ayala-Ortega et al., 2019) y Jalisco (Denmark y Evans, 2011).
Phytoseiulus persimilis se encontró a partir de enero de 2019, con mayor número en enero y febrero de 2019; fueron numerosos en hojas maduras y senescentes, con alta presencia de Tetranychus ludeni. Esta especie, también era utilizada por el productor y aunque se realizaban liberaciones continuas, su incidencia fue baja (Cuadro 1). P. persimilis se encuentra en 41 países (Moraes et al., 2004; Demite et al., 2020).
Para Typhlodromips sp., su abundancia fue baja, solo hubo presencia en diciembre de 2018 y febrero de 2019, localizados sobre el envés de las hojas (Cuadro 1). Del género Euseius se encontraron dos especies, una que no pudo ser determinada a especies, la cual se presentó en una proporción reducida con un ejemplar en diciembre de 2018 y otro en febrero de 2019. Y otra determinada como Euseius mesembrinus solo un espécimen fue recolectado en marzo de 2019 (Cuadro 1).
De las especies de fitoseidos que se liberaron como parte de la táctica de combate biológico de plagas, solo se recuperó a P. persimilis y N. californicus, pero no a A. swirskii. Lo anterior pudo haberse debido a que ésta última no se estableció en el cultivo o a otros factores relacionados con la calidad del producto y su forma de liberación.
Por otro lado, el bajo número encontrado de Typhlodromips sp., Euseius sp., Euseius mesembrinus pudo haber sido ocasionado por la competencia y depredación de las especies que se liberaron (Müller y Brodeur, 2002) principalmente por los depredadores generalistas (Schausberger y Croft, 2000) como N. californicus o por la dominancia del otro fitoséido generalista A. congeae (McMurtry et al., 2013), que se encontró en el envés de las hojas, región llena de tricomas (Chwil y Kostryco, 2020), a diferencia de Amblydromalus limonicus que habita en plantas que poseen hojas glabras (sin tricomas) (McMurtry et al., 2013). Los géneros Typhlodromips y Amblydromalus constituyen un nuevo reporte para R. idaeus, mientras que E. mesembrinus para el género Rubus.
Familia Tetranychidae
Tetranychus ludeni fue la única especie recolectada de esta familia, presente durante todos los meses. La mayor proporción se registró sobre los meses de diciembre de 2018 y enero de 2019, con una distribución no uniforme en el huerto. En los parches en donde se presentaron mayor número de individuos por muestra se observaron defoliaciones. Es comúnmente confundida con Tetranychus urticae (Ayala-Ortega et al., 2019) pero se diferencia de ésta y otras especies de Tetranychus por la forma del edaego del macho, entre otras características.
En total 12 especies de Tetranychus se alimentan de especies de Rubus, entre otras, Tetranychus turkestani y T. urticae (Marić et al., 2018) se alimentan de Rubus idaeus.
En el estudio, la mayor proporción relativa fue para T. ludeni, la única especie que representó a la familia Tetranychidae. Esto difiere en lo encontrado por Ayala-Ortega et al. (2019) sobre zarzamora donde además de T. ludeni encontró T. urticae, aunque ésta última en bajas proporciones. En el presente estudio R. idaeus se registra como nuevo hospedero de T. ludeni, aunque ésta ya se había reportado sobre Rubus pinnatus (Migeon y Dorkeld, 2019).
Familia Tarsonemidae
Solo se registraron dos individuos pertenecientes a una especie del género Tarsonemus durante el mes de octubre de 2018. Estos se encontraron sobre el envés de hojas recientemente maduras. Aunque algunas especies del género Tarsonemus se han reportado como fitófagas (Karmakar, 2016), no se presentan como plagas. Este género se ha registrado en Brasil (Rubus sp. vars. Caigangue y Tupy) y México (Rubus sp. var Tupy) por Marchetti y Juarez-Ferla (2011); Ayala-Ortega et al. (2019) respectivamente, pero sin causar daño aparente sobre el hospedero.
Familia Acaridae
Se identificó a Tyrophagus putrescentiae sobre el haz y envés de las hojas a lo largo de todo el periodo de recolectas, con mayor proporción en febrero y marzo de 2019. Tyrophagus putrescentiae posee una distribución cosmopolita (Sánchez-Ramos, 1987). Es una de las especies más comunes de Acaridae encontradas en los hogares humanos (Ree et al., 1997). Poseen un alto espectro alimenticio, ya que pueden nutrirse de hongos, granos y productos almacenados, bulbos, plantas, estados inmaduros de coleópteros, nematodos, etc. (Dhooria, 2016).
A pesar de ser conocido como un ácaro del polvo, T. putrescentiae ha sido reportado alimentándose de tallos de soya en condiciones de campo (Oliveira et al., 2007). Marchetti y Juárez-Ferla (2011) reportaron esta especie sobre Rubus fructicosus en Brasil, pero sin ocasionar ningún tipo de daño. En la frambuesa se observó una situación similar, ya que no se asoció ningún daño ocasionado por estos ácaros.
No obstante, T. putrescentiae ha demostrado ser una fuente de alimento alternativo para fitoseidos generalistas en condiciones de laboratorio (Zou et al., 2016), rol que podría desempeñar en el follaje de los cultivos.
Otras observaciones
La cantidad de especies identificadas en el huerto fue baja, si se compara con lo reportado en zarzamora por Marchetti y Juárez-Ferla (2011); Ayala-Ortega et al. (2019) en donde se encontraron 26 y 18 especies, respectivamente. No obstante, los resultados de estos autores coinciden en que Phytoseiidae presentó una mayor cantidad de especies con respecto a otras familias. Los fitoseidos son un grupo diverso en la parte aérea de las plantas (Walter y Proctor, 2013) lo cual explica el número de especies encontradas.
A diferencia de las zarzamoras, en frambuesa no se encontraron miembros de la familia Diptilomiopidae en donde éstos fueron los más abundantes (Marchetti y Juárez, 2011; Ayala-Ortega et al., 2019) esto posiblemente debido a variaciones en la cantidad de tricomas presentes en las hojas (Karley et al., 2016) y excreciones secretadas por los tricomas glandulares (Chwil y Kostryco, 2020), los cuales podrían beneficiar o perjudicar el establecimiento de especies fitófagas.
Conclusiones
Se identificó por sus caracteres taxonómicos a Tetranychus ludeni como la especie fitófaga presente en frambuesa, así como los daños que provocó, manchas cloróticas en el envés de las hojas, cuando se registran altas poblaciones, la tela cubre toda la planta y hay pérdida foliar. T. ludeni es el primer reporte para el cultivo de frambuesa en México, ha sido documentado en diferentes plantas hospedantes, en México se ha registrado sobre zarzamora, confirmando una vez más que es necesario la determinación taxonómica de la “arañita roja” porque no todas son Tetranychus urtice.
El registro de Neoseiulus fallacis, en la huerta que no aplicaba control biológico con ácaros, reviste gran importancia para el cultivo de frambuesa como depredador nativo, el cual se puede propagar para el control de los ácaros plaga presentes. Esta es la primera vez que se reporta para México y la relevancia de este registro radica en que la especie está catalogada como un excelente ácaro depredador generalista, para controlar diferentes tipos de ácaros en ambientes cálidos y moderadamente húmedos.
