El orden Mesostigmata en la agricultura

La mayoría de las especies que conforman este orden son zoófagas y algunas ya se han estudiado ampliamente para el control de organismos dañinos con hábitos tanto fitófagos como edáficos (^{Chaires-Grijalva, 2012}; ^{Moreira y de Moraes, 2015}) (Figura 1).

Figura 1 Microhábitats de los ácaros Mesostigmata y su potencial en la regulación de plagas. A) trips; B) mosca blanca; C) ácaro fitófagos; D) nematodos; E) inmaduros de trips; F) ácaros oribátidos.  

Son generalmente de talla pequeña a mediana, varían entre 0.2 y 5 mm de longitud. Su ciclo de vida incluye cinco etapas: huevo, larva, protoninfa, deutoninfa y adulto, se ha descubierto que en ciertas especies, no todos los instares de desarrollo son depredadores obligados y pueden requerir otra fuente de alimentación como polen o micelio (^{Chaires-Grijalva, 2012}; ^{Walter y Proctor, 2013}; ^{Chaires-Grijalva et al., 2016}).

Se han descrito alrededor de 12 000 especies en este taxón (^{Lindquist et al., 2009}) y cerca de una cuarta parte la compone la familia Phytoseiidae; importantes agentes de control biológico que habitan en la vegetación (^{Moreno y Mancebón, 2011}; ^{Lam et al., 2019}) (Figura 1). Por otra parte, la mayoría de los miembros de este orden son de hábitos edáficos y se les reportan como depredadores de diversos organismos que conforman la mesofauna tales como: otros ácaros, nematodos (Figura 1D), colémbolos y pequeños insectos del suelo incluyendo prepupas y pupas de trips (Figura 1E) (^{Castro-López, 2018}).

Destacan las familias Laelapidae, Blattisociidae, Ascidae y Parasitidae (^{Messelink y van Holstein-Saj, 2008}; ^{Navarro-Campos et al., 2012}; ^{Castilho et al., 2015}; ^{Moreira y de Moraes, 2015}), que actualmente son estudiadas por su potencial depredador en diferentes organismos plaga del suelo.

Familia Phytoseiidae

Los depredadores fitoseidos se consideran uno de los grupos más importantes de enemigos naturales utilizados en el control biológico en todo el mundo (^{Schoeller et al., 2020}) ya que pueden regular las poblaciones de diferentes especies de artrópodos plaga como: thrips (Thysanoptera: Thripidae) (Figura 1A), moscas blancas (Homoptera: Aleyrodidae) (Figura 1B) y otros ácaros fitófagos de la familia Tetranychidae (Figura 1C) (^{Knapp et al., 2013}; ²⁰¹⁸; ^{Schoeller et al., 2020}).

Por su relevancia agrícola, se intensifican mundialmente las recolectas y sus determinaciones, hasta el año 2021 se identificaron 2 550 especies y se estima que aumente la cifra (^{Demite et al., 2023}). Pueden alimentarse de polen, lo que permite su establecimiento en los cultivos cuando la presa se encuentra en bajas densidades; ocasionalmente se les puede encontrar sobre el suelo (hábito epigeo), alimentándose de artrópodos como los estados inmaduros de thrips (^{Lindquist, 2009}; ^{Walter y Proctor, 2013}). Se ha documentado que toleran un amplio rango de condiciones climáticas y su establecimiento es exitoso en la mayoría de los cultivos (^{Knapp et al., 2018}).

Ácaros depredadores con hábitos edáficos

A pesar de las altas tasas de depredación y la interesante proyección para ser introducidos a programas de control biológico, los Mesostigmata edáficos han sido escasamente estudiados (^{Walter y Proctor, 2013}). Habitualmente consumen ácaros que se alimentan de materia orgánica en descomposición, bacterias y micelio, como los oribátidos (Oribatida) y fitófagos que pueden dañar la parénquima de los tejidos vegetales (Prostigmata y Astigmata) (Figura 1F) (^{Walter y Proctor, 2013}).

Contrastando con su poca exploración, se encuentra la familia Laelapidae, donde algunos miembros del género Stratiolaelaps (Berlese, 1916) son comercializados por al menos once empresas en América y Europa (^{Moreira y de Moraes, 2015}) para el control de especies de mosquitos del hongo (Bradysia spp.; Diptera: Sciaridae), prepupas y pupas de trips como Frankliniella occidentalis (Pergande) (Figura 1E) y la mosca de la orilla (Scatella stagnalis (Fallen); Diptera: Ephydridae) entre otras plagas que habitan el suelo o su superficie (^{Lam et al., 2019}).

Estudios en Europa y Brasil han demostrado que esta familia presenta una capacidad de depredación entre 50 y el 70% de las fases edáficas de trips bajo condiciones de laboratorio (^{Castro-López, 2018}). A pesar de que ya se han explorado el comportamiento y potencial de familias depredadoras como Blattisociidae y Rhodacaridae para control de nematodos plaga en México, la información aún es limitada (^{García-Ortíz et al., 2015}).

Pueden presentar comportamiento epigeo cuando están preparados para el mecanismo de foresis; es decir, presentan la capacidad de sujetarse al cuerpo de otros animales, generalmente insectos, aves o mamíferos, sin ser parásitos directos de ellos, utilizan a los hospedadores como medio de transporte para moverse de un lugar a otro y buscar nuevos recursos alimenticios o hábitats (^{Lindquist, 2009}; ^{Chaires-Grijalva et al., 2016}).

Cría de ácaros depredadores

La reproducción de ácaros depredadores ha mostrado complicaciones por los requerimientos de estos organismos (^{Rodríguez et al., 2013}). Se estima que la duración media de una generación de Mesostigmata suele ser de 8 a 10 días a 22-24 °C (^{McMurtry y Croft, 1997}). Sin embargo, el establecimiento exitoso y el tiempo de desarrollo, depende de la temperatura, humedad relativa, especie de la presa y sustrato de sostén (^{Rodríguez-Aragón et al., 2018}).

Existen dos técnicas básicas para la crianza de ácaros depredadores. La primera hace referencia a las crías sobre plantas hospederas, donde se les ofrece como fuente primaria de alimentación la presa con la que generalmente comparten su hábitat (^{Bustos-Rodríguez, 2013}; ^{Rodríguez et al., 2013}; ^{Rodríguez-Aragón et al., 2018}; ^{Bulnes y Orozco, 2020}) (Figura 2).

Figura 2 Proceso para la cría de fitoseidos sobre plantas. Esquema basado en la metodología de cría para P. persimilis (^{Rodríguez-Aragón et al., 2018}).  

La segunda técnica más referenciada para cría se realiza de forma confinada, donde los ácaros se restringen a pequeñas áreas dentro de contenedores con sustratos naturales o artificiales y presas variadas (^{Rodríguez et al., 2013}; ^{Ballal et al., 2021}).

Métodos de reproducción sobre plantas

Cuando se elige a los fitoseidos para reproducción, generalmente se mantienen sobre vegetación; tales son los casos de las especies Phytoseiulus persimilis (Athias-Henriot) y Amblyseius swirskii Athias-Henriot (^{Rodríguez-Aragón et al., 2018}; ^{Bulnes y Orozco, 2020}). Criar depredadores con esta técnica, lleva tres etapas básicas: 1) obtención de material vegetal; 2) reproducción del ácaro presa; y 3) obtención del ácaro Phytoseiidae (Rondon et al., 2005), el fitoseido puede tener un origen comercial o capturado de campo (depredador naturalizado).

Una vez que el ácaro depredador se ha establecido, se captura para almacenamiento y después se libera nuevamente en otro cultivo; la forma convencional de almacenamiento es en frascos transparentes con vermiculita y alimento para su posterior liberación (en 1 a 3 días aproximadamente), con el fin de no disminuir la efectividad de la depredación (^{Rodríguez-Aragón et al., 2018}) (Figura 2).

Las plantas hospederas más adecuadas para el sostenimiento de una cría de cualquier especie de ácaros depredador son aquellas cuyas hojas permanezcan turgentes por un tiempo relativamente largo, las más recomendadas son las siguientes: frijol [Phaseoulus vulgaris L. (Fabaceae)], higuerilla [Ricinus communis L. (Euphorbiaceae)], chile pimiento [Capsicum annuum L. var. Annum (Solanaceae)] y cítricos [Citrus spp. (Rutaceae)] (^{Bustos-Rodríguez, 2013}; ^{Rodríguez et al., 2013}; ^{Kumar et al., 2015}; ^{Rodríguez-Aragón et al., 2018}; ^{Bulnes y Orozco, 2020}; ^{Ballal et al., 2021}).

Este método es de bajo costo, y una vez optimizado, provee grandes poblaciones del depredador; sin embargo, requiere de una fuerte labor durante el proceso de cría (^{Rodríguez-Aragón et al, 2018}; ^{Bulnes y Orozco, 2020}) (Figura 2). Si bien, esta técnica es ideal para crías masivas o comerciales, no está exenta a contaminaciones; por lo tanto, el monitoreo se suma como mano de obra fundamental (^{Bustos-Rodríguez, 2013}; ^{Rodríguez-Aragón et al., 2018}; ^{Bulnes y Orozco, 2020}).

Entre las presas recurrentes se encuentran: ácaros fitófagos, trips y larvas de lepidópteros. La araña roja o de dos puntos Tetranychus urticae (Acari:Tetranychidae) es la mayormente referenciada para cría de fitoseidos, pero no es la única fuente alimenticia, esta familia incluye abundantes especies de depredadores generalistas y algunos omnívoros (^{McMurtry y Croft, 1997}; ^{Moreno y Mancebón, 2011}).

Métodos de cría en confinamiento

Para definir que ácaro depredador es apropiado para introducirse a un cultivo o bien, iniciar una cría, conocer aspectos generales sobre su biología y la de sus presas es fundamental, es bajo este contexto, que el cultivo in vitro ha sido clave para descubrir la actividad depredadora de especies edáficas y su potencial para el control biológico de plagas del suelo. Algunos estudios que se han realizado estos ácaros han surgido por invasiones fortuitas en unidades experimentales de laboratorio.

Por ejemplo, el ácaro Blattisocius tarsalis (Berlese) de la familia Blattisociidae, fue encontrado mientras se alimentaba de huevos de Ephestia kuehniella Zeller (Lepidoptera: Pyralidae) (^{Gavara et al., 2022}) y posteriormente fue evaluado para el control de la polilla de la papa Tecia solanivora Povolný (Lepidoptera: Gelechidae), los resultados fueron favorables con una disminución de hasta el 98% de los huevos de este insecto.

Otro caso es el de Lasioseius penicilliger (Berlese), este ácaro también miembro de la familia Blattisociidae, fue aislado de una muestra de suelo junto con nematodos formadores de agallas del género Meloidogyne (Tylenchida: Meloidogynidae) (^{Ortíz et al., 2015}). Este depredador demostró resultados contundentes al disminuir las colonias de nematodos en un 80% y 95%.

Los sistemas de confinamiento, otorgan una gran ventaja para la investigación de la capacidad depredadora de los ácaros mesostigmados. Las colonias se mantienen en cajas Petri con tres condiciones esenciales; 1) espacio con sustrato para el mantenimiento y reproducción del ácaro y su presa o alimento; 2) barrera de aislamiento, ya sea agua, gricerol o algodón humedecido para evitar escape o contaminaciones; y 3) ventilación para favorecer la aireación y disminuir la contaminación de hongos por exceso de humedad (Figura 3A).

Figura 3 Métodos de cría en confinamiento.  

Las crías de ácaros depredadores se pueden mantener sobre sustratos artificiales o naturales (^{Ballal et al., 2021}). Algunas metodologías incorporan combinaciones de diferentes materiales, como vermiculita, salvado de trigo, fibra de coco y perlita, todos los medios deben ser inertes; es decir, desinfectados previamente a la liberación de los depredadores o sus presas (^{Bustos-Rodríguez, 2013}; ^{Rodríguez et al., 2013}; ^{Ballal et al., 2021}) (Figura 3B).

Estas pequeñas unidades, son adecuadas también para el mantenimiento de especies de la familia Phytoseiidae y se han utilizado para reducción de costos. Se puede incorporar al sustrato, hojas jóvenes y frescas de alguna planta hospedera antes mencionada.

Las crías masivas de fitoseidos en confinamiento poseen condiciones controladas en cámaras bioclimáticas, las áreas reducidas, generalmente dentro de recipientes, con dimensiones cercanas a los 40 cm de largo por 10 cm de alto y la incorporación de barreras de agua, sirven para mantener alta humedad relativa, condición ideal para aumentar la población de Phytoseiidae (^{Rodríguez, 2013}; ^{Ballal et al., 2021}), como en el caso de la metodología para la reproducción del depredador nativo Neoseiulus indicus (Narayanan y Kaur) de contenedores, dentro de contenedores, diseñada por ^{Ballal et al. (2021)} (Figura 3C).

Aunque estas técnicas resultan prácticas, no eximen el riesgo a enfermedades o contaminaciones externas, ya que las hojas son difíciles de cambiar una vez en descomposición. En fitoseidos, además de T. urticae se utilizan ácaros del suelo como, Carpoglyphus lactis (Acari: Astigmatina) (^{Ballal et al., 2021}), usado para la cría del fítoseido Neoseiulus californicus (Mcgregor).

Para sostener depredadores del suelo, se utilizan principalmente organismos edáficos como: Tyrophagus putrescentiae (Schrank) (Acaridae) empleado como fuente de alimento congelado y fresco del depredador Blattisocius mali (Oudemans) (Blattisociidae) (^{Pirayeshfar et al., 2022}; ^{Asgari et al., 2022}) y depredadores de las familias Laelapidae y Rhodacaridae (^{Barbosa y de Moraes, 2016}). Los nematodos del suelo son un alimento recurrente en crías de depredadores de suelo (^{García-Ortíz et al., 2015}). Otras presas menos convencionales, pero con un impacto positivo en las poblaciones de fitoseidos y mesostigmata edáficos son los huevos de E. kuehniella (^{Bulnes y Orozco, 2020}; ^{Gavara et al., 2022}).

Este alimento puede considerarse como un recurso alimentario sustituto o complementario ya que para dar mejores resultados deben estar en combinación con presas al igual que la utilización de polen (^{Bulnes y Orozco, 2020}; ^{Gavara et al., 2022}). Las dietas enriquecidas con polen han dado buenos resultados en poblaciones comerciales y de investigación (^{Bustos-Rodríguez, 2013}; ^{Rodríguez-Aragón et al., 2018}; ^{Bulnes y Orozco, 2020}; ^{Pirayeshfar et al., 2022}), como en los depredadores A. swirskii, Neoseiulus cucumeris Oudeman y B. mali. (^{Kumar et al., 2015}; ^{Bulnes y Orozco, 2020}; ^{Gavara et al., 2022}).

Los mayormente recomendados son el polen de maíz y de Thypa spp. (Typhaceae) (^{Bustos-Rodríguez, 2013}; ^{Bulnes y Orozco, 2020}) en el caso de fítoseidos; sin embargo, para Blattisociidae, también se ha utilizado polen de olivos (^{Pirayeshfar et al., 2022}) (Figura 3B). Se recomienda experimentar el efecto de suplementos (^{Rodríguez-Aragón et al., 2018}; ^{Bulnes y Orozco, 2020}) con el fin de optimizar las crías en cautiverio. Por ejemplo, usar polen comercial de flores silvestres o la inclusión de quistes de Artemia spp., prometen mejoras en el costo, las tasas de oviposición y fecundidad, como se ha observado en la cría de A. swirskii (^{Vangansbeke et al., 2014}; ^{Riahi et al., 2017}).

Por otro lado, los ácaros requieren de refugios y sitios para ovipositar; para ello, se pueden usar cubreobjetos con hebras de algodón dispuestas como telaraña de Tetranychidae y que asemejan sus zonas de ovoposición natural, también se pueden disponer pequeñas piezas con forma de tejado construidas con láminas de acetatos transparentes o piezas cuadradas de fieltro negro (^{Bustos-Rodríguez, 2013}; ^{Rodríguez et al., 2013}). Otras recomendaciones importantes, son: 1) evitar la manipulación constante de los recipientes con las colonias; y 2) mantener condiciones de obscuridad (^{García-Ortiz et al., 2015}; ^{Ballal et al., 2021}); sin embargo, este último requisito variará según los hábitos del depredador.

Conclusiones

Aunque la mayoría de los protocolos para reproducir ácaros depredadores están resguardados bajo secreto empresarial, las técnicas documentadas pueden agruparse en dos estrategias principales, sobre planta y en confinamiento, la elección de una metodología ideal debe considerar los costos, infraestructura disponible, perspectivas del cultivo de los depredadores y objetivos de investigación. Debido a la diversidad de cultivos y al incremento de sus plagas, la producción de cualquier enemigo natural, implica un reto en todas las escalas.

Con el conocimiento general sobre los métodos de cría para ácaros Mesostigmados depredadores, se favorece la investigación de la biología y ecología de especies con potencial agrícola y puede brindar información oportuna para la contención de organismos perjudiciales. El aprovechamiento de los ácaros del orden Mesostigmata, ha sido principalmente de la familia Phytoseiidae; sin embargo, las especies con comportamiento edáfico demuestran una enorme capacidad para la regulación de poblaciones de organismos plaga del suelo y follaje, donde podrían encajar exitosamente en programas de control biológico.