Introducción
En cerdos, la eficiencia con que los animales obtienen y utilizan la energía del alimento pudiera estar determinada al nacimiento; ya que el crecimiento fetal es un proceso dinámico que depende de la interacción armónica de la madre, el feto y la placenta. El impacto sobre el crecimiento del feto es dependiente de la disponibilidad de nutrientes; ya que en esta etapa el genoma juega un papel limitado1. En cerdos, debido a que la selección genética se ha enfocado en prolificidad, se ha incrementado la incidencia de partos con animales de bajo peso2-4. Lo cual, puede deteriorar el desarrollo del embrión/feto o de sus órganos durante el embarazo, y dado que el medio ambiente intrauterino del embrión siempre modula la expresión del genoma fetal y tiene consecuencias de por vida a través del efecto conocido como “fetal programming”5 los animales de bajo peso al nacimiento pueden ser afectados negativamente en su desarrollo postnatal. El impacto del bajo peso al nacimiento ha sido estudiado principalmente en el tejido muscular y nervioso6-8, ya que estos tejidos se caracterizan porque su desarrollo postnatal se realiza a través del proceso de hipertrofia9, por lo que en principio el efecto negativo persiste durante toda la vida del cerdo. Sin embargo, también se afectan diversas funciones del tracto gastrointestinal, ya que se modula la expresión génica en intestino delgado y colon. Los genes afectados están relacionados con el metabolismo celular, biosíntesis, transducción de señales y muerte celular10.
Debido a que el aparato gastrointestinal madura fisiológicamente después del nacimiento, y esos cambios son inducidos principalmente por el cambio de una nutrición parenteral a una nutrición enteral, y a la presencia de un gran número de sustancias bioactivas en el calostro y la leche11; se suponía que sí había algún impacto negativo del bajo peso al nacimiento sobre la función del tracto gastrointestinal, éste se manifestaría solamente durante las primeras fases de vida; pero estudios recientes muestran que su impacto negativo se puede observar aún en animales adultos. Una menor capacidad de los lechones para digerir la proteína en comparación a los cerdos en crecimiento-finalización ya ha sido reportada; y esta menor capacidad digestiva fue más evidente cuando se compararon materias primas de origen vegetal ricas en fibra o factores anti-nutricionales12,13, ya que al utilizar caseína que es una proteína altamente digestible no se observó ninguna diferencia14. Sin embargo, esa menor capacidad digestiva es diferente a la mencionada anteriormente porque esta última se presentaría en animales con la misma edad cronológica10,15.
Por lo que el objetivo de este estudio fue comparar la digestibilidad y los balances de nitrógeno y energía entre cerdos de peso bajo al nacimiento (PBN) y cerdos de peso normal al nacimiento (PNN) en dos condiciones: mismo peso y misma edad.
Material y métodos
El trabajo se realizó en la Unidad Metabólica del CENID Fisiología del INIFAP. El protocolo fue revisado y aprobado por el Comité Científico Técnico del CENID Fisiología. El manejo empleado en los animales respetó los lineamientos de la Norma Oficial Mexicana para la producción, cuidado y uso de los animales de laboratorio16, así como los de la International Guiding Principles for Biomedical Research Involving Animals17.
Animales
Se formaron cinco pares de hermanos (5 lechones PBN), menos de 1 kilogramo de peso al nacimiento (0.912 ± 0.040 kg) y 5 lechones PNN (1.612 ± 0.223 kg), los cuales se seleccionaron dentro de los hermanos que tenían un peso lo más cercano al peso promedio de la camada. Los animales se seleccionaron de cinco camadas de más de 12 lechones nacidos vivos. Los cerdos se alimentaron de manera normal y permanecieron en granja bajo las condiciones de manejo normales durante los primeros 90 días de edad. Posteriormente se movieron a la Unidad Metabólica a una sala con temperatura controlada, la cual fluctuó entre los 19 y 22 °C, en donde se alojaron de manera individual en jaulas metabólicas las cuales contaban con bebedero y comedero individual, y con una malla que permitió la separación y colecta de heces y la colecta de orina a través de embudos colocados debajo del piso de la jaula.
Cuando el cerdo PNN pesó 50 kg se realizó el primer estudio de Balance de Nitrógeno y Energía (solo en los animales PNN); el segundo estudio de balance de nitrógeno y energía se realizó cuando los animales PBN alcanzaron los 50 kg de peso. En ese momento se realizó el estudio de balance en los animales PBN y PNN. De esa manera se contó con un estudio de balance de nitrógeno y energía a los 50 kg de peso en los dos tipos de animales y con un estudio de balance de nitrógeno y energía a la misma edad.
Dieta experimental y manejo alimenticio
Al inicio del periodo de adaptación a la dieta experimental y durante todo el periodo experimental, los cerdos se alimentaron de acuerdo a su peso metabólico (555 kcal de EM x Kg0.60) y se les acostumbró a consumir su alimento en una hora18. La dieta experimental (Cuadro 1) fue una dieta sorgo-pasta de soya enriquecida con vitaminas y minerales y que aportó los requerimientos recomendados por el NRC19 para esa etapa productiva.
Ingrediente | g/kg | |
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Sorgo | 731.6 | |
Pasta de soya | 200.0 | |
Aceite de maíz | 24.5 | |
L-Lisina HCl | 7.9 | |
L-Treonina | 0.9 | |
DL-Metionina | 0.9 | |
L-Triptofano | 0.03 | |
Sal | 5.0 | |
Carbonato de calcio | 6.3 | |
Fosfato bicálcico | 10.3 | |
PreMix de minerales | 8.0 | |
PreMix de vitaminas | 4.5 | |
Análisis químico: | ||
Materia seca | % | 95.55 |
Energía bruta | Kcal/kg | 3,985.00 |
FDN | % | 9.36 |
FDA | % | 4.26 |
Proteína cruda | % | 14.75 |
Análisis estimado | ||
Lisina digestible | % | 0.85 |
Treonina digestible | % | 0.52 |
Azufrados digestibles | % | 0.48 |
Triptófano digestible | % | 0.15 |
Calcio | % | 0.59 |
Fósforo total | % | 0.52 |
a La premezcla de minerales traza aporta las siguientes cantidades por kilo de alimento: Co, 0.60 mg; Cu, 14 mg; Fe, 100 mg; I, 0.80 mg; Mn, 40 mg; Se, 0.25 mg; Zn, 120 mg.
b La premezcla de vitaminas aporta las siguientes cantidades por kilo de alimento: vitamina A, 4,250 UI/g; vitamina D3, 800 UI/g; vitamina E, 32 UI/g; menadione, 1.5 mg/kg; biotina, 120 mg/kg; cianocobalamina, 16 μg/kg; colina, 250 mg/kg; ácido fólico, 800 mg/kg; niacina, 15 mg/kg; ácido pantoténico 13 mg/kg; piridoxina 2.5 mg/kg; riboflavina 5 mg/kg; tiamina, 1.25 mg/kg.
Estudios de balance de nitrógeno y energía
Durante los estudios de balance, el agua proporcionada correspondió a 3 L de agua por kilo de materia seca consumida. El suministro de agua se restringió para poder realizar la colecta total de orina. Cada período experimental estuvo compuesto de cinco días de adaptación, al inicio del periodo experimental se les proporcionó alimento marcado con óxido férrico a razón de 3 g/kg. La colecta total de heces se realizó cada 12 h y se inició a partir del momento en que las heces aparecieron marcadas. El sexto día (primer día posterior al periodo experimental) se les proporcionó nuevamente alimento marcado con óxido férrico a razón de 3 g/kg. La presencia de heces marcadas determinó el fin de la colecta de heces; las heces colectadas se mantuvieron a -20 °C. La colecta de orina se realizó dos veces al día durante cinco días, el recipiente donde se recibió la orina contenía 40 ml de HCl 6M para acidificar la orina y evitar la pérdida de amoniaco por volatilización. La orina colectada en un día se filtró, a través de manta de cielo y lana de vidrio, se pesó y se tomó una alícuota del 5% la cual se guardó a -20 °C hasta su análisis.
Análisis de laboratorio
Las muestras de heces se secaron parcialmente a 55 °C y posteriormente se molieron a través de una malla de 0.5 mm en un molino de laboratorio (Arthur H. Thomas Co. Philadelphia, PA). En las materias primas, dietas experimentales y heces se determinó el contenido de MS, PC de acuerdo con los métodos 934.01 y 976.05 del AOAC20 y de energía por medio de una bomba calorimétrica adiabática (modelo 1281, Parr, Moline, IL). En la orina se determinó el contenido de nitrógeno de acuerdo al método 976.05 del AOAC20; y en la orina liofilizada se estimó el contenido de energía según Le Bellego21.
Análisis de los datos
Diariamente se registró el consumo de alimento para obtener el consumo de materia seca (g/día), nitrógeno (g/día) y energía (Kcal/día), multiplicando el consumo de alimento por la concentración del nutriente en la dieta. La estimación de la excreción de materia seca (g/día), nitrógeno (g/día) y energía (Kcal/día) en heces se estimó multiplicando la cantidad de heces producidas en base seca por la concentración de nutrimentos en las heces. La estimación de la excreción de nitrógeno (g/día) y energía (Kcal/día) en orina se estimó multiplicando el total de orina producida por la concentración de nutrimentos en la orina. La digestibilidad fecal de la materia seca, nitrógeno y energía se estimó mediante la siguiente ecuación propuesta por Adeola22:
Donde DTA= digestibilidad total aparente; NC= nutriente consumido g/día, NX= nutriente excretado g/día. La retención de nitrógeno (g/día) y energía digestible y metabolizable (Kcal/día) se calculó sustrayendo la cantidad de nutrimentos excretados en heces y orina de la cantidad de nutrimentos consumidos.
Análisis estadístico
Los datos se analizaron según un diseño de bloques completos al azar (cada par de hermanos fue un bloque) y se realizaron dos contrastes: en el primero se compararon los balances de N y E al mismo peso (50 kg) y en el segundo a la misma edad (determinada cuando el cerdo PBN pesó 50 kg)23. El análisis estadístico se realizó empleando el procedimiento GLM del paquete estadístico SAS24. Las diferencias fueron consideradas significativas cuando (P<0.05), y una tendencia fue reconocida cuando (0.05<P<0.10)
Resultados
Los animales seleccionados tuvieron un peso significativamente diferente (P<0.001) al nacimiento (Cuadro 2), ya que los lechones PBN pesaron en promedio 912 ± 40 g y los PNN 1,610 ± 223 g. Los cerdos PNN seleccionados alcanzaron los 50 kg de peso en menor tiempo (P<0.001) 109 días, que los animales PBN 127.8 días. Lo que hace una ganancia diaria de peso (GDP) de 513 g/día para los cerdos PNN y de 451 g/día para los cerdos PBN. La diferencia en el peso promedio en estos dos tipos de animales a los 127.8 días de edad fue de 12.2 kg de peso (63.8 vs 51.6 kg de peso para los cerdos PNN y PBN respectivamente). Cabe resaltar que está diferencia no fue ocasionada por que los animales PBN padecieran alguna enfermedad durante su fase de crecimiento o que hayan consumido dietas diferentes en algún periodo de su vida. Durante los estudios de Balance a los animales se les ofrecieron 555 kcal por kg0.60, no habiendo diferencia (P>0.10) en el consumo de alimento (545 vs 540 kcal por kg0.60 en los cerdos PNN y PBN respectivamente), lo que representó un consumo prácticamente similar 98.1 y 97.2 % del alimento ofrecido para los cerdos PNN y PBN por kg0.60. Sin embargo, los cerdos PNN tuvieron una mayor digestibilidad (P<0.05) de la MS a los 50 kg y a la misma edad que los cerdos PBN.
Peso | Edad | Contrastes | EEM | |||||||
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PNN1 | PBN2 | PNN | PBN | P peso3 | P edad4 | |||||
Peso al nacimiento, kg | 1.610 | 0.912 | 1.610 | 0.912 | 0.001 | 0.001 | 0.048 | |||
Peso al destete, kg | 6.310 | 3.616 | 6.310 | 3.616 | 0.001 | 0.001 | 0.222 | |||
Ganancia diaria de peso, kg | 0.513 | 0.451 | 0.540 | 0.451 | 0.001 | 0.001 | 0.008 | |||
Peso al inicio del balance, kg | 51.4 | 51.6 | 63.8 | 51.6 | NS | 0.001 | 0.554 | |||
Días de edad al inicio del balance | 109.0 | 127.8 | 127.8 | 127.8 | 0.001 | NS | 1.564 | |||
kcal EM consumidas/kg0.60 | 545.1 | 540.3 | 544.9 | 540.3 | NS | NS | 3.186 | |||
Materia seca consumida, g/d | 1,729 | 1,722 | 1,987 | 1,722 | NS | 0.001 | 14.747 | |||
Materia seca excretada, g/d | 227 | 241 | 261 | 241 | 0.10 | 0.05 | 4.730 | |||
Digestibilidad de la materia seca ,% | 86.9 | 86.0 | 86.9 | 86.0 | 0.05 | 0.05 | 0.255 |
1PNN= lechón con peso normal al nacimiento; 2PBN= lechón con peso bajo al nacimiento; 3Probabilidad del contraste Peso; 4Probabilidad del contraste Edad. EEM= error estándar de la media.
NS= no significativo (P>0.10).
Balance de nitrógeno
Los resultados se presentan en el Cuadro 3. Donde puede observarse que el N consumido a la misma edad fue mayor (P<0.001) en los cerdos PNN 48.9 g/día que en los cerdos PBN 42.4 g/día. La digestibilidad del N tendió (P<0.10) a ser mayor en los cerdos PNN cuando ambos grupos tenían 50 kg de peso (77.6 vs 76.7) y fue significativamente mayor (P<0.05) cuando los cerdos tenían la misma edad (78.0 vs 76.7) para los cerdos PNN y PBN respectivamente. La excreción de N en orina tanto por edad como por peso fue similar (P>0.10) entre grupos 8.3 g de N/día. El N retenido como porcentaje del consumido fue similar (P>0.10) a los 50 kg de peso 57.4 % pero cuando los cerdos tenían la misma edad fue mayor (P<0.01) en los animales PNN 61.1 % que en los animales PBN 57.7 %; esta diferencia se mantuvo (P<0.10) en el N retenido como porcentaje del absorbido 78.4 % en los cerdos PNN vs 75.2 % en los PBN.
Peso | Edad | Contrastes | EEM5 | |||||||
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PNN1 | PBN2 | PNN | PBN | P peso3 | P edad4 | |||||
Nitrógeno consumido, g/d | 43.0 | 42.4 | 48.9 | 42.4 | NS | 0.001 | 0.432 | |||
Nitrógeno en heces, g/d | 9.6 | 9.9 | 10.8 | 9.9 | NS | 0.01 | 0.176 | |||
Nitrógeno digestible, % | 77.6 | 76.7 | 78.0 | 76.7 | 0.10 | 0.05 | 0.334 | |||
Nitrógeno absorbido, g/d | 33.4 | 32.5 | 38.2 | 32.5 | NS | 0.001 | 0.383 | |||
Nitrógeno en orina, g/d | 8.8 | 8.1 | 8.3 | 8.1 | NS | NS | 0.361 | |||
Nitrógeno excretado, g/d | 18.5 | 18.0 | 19.0 | 18.0 | NS | 0.05 | 0.283 | |||
Nitrógeno retenido, g/d | 24.6 | 24.5 | 29.9 | 24.5 | NS | 0.001 | 0.514 | |||
Nitrógeno retenido, % del consumo | 57.1 | 57.7 | 61.1 | 57.7 | NS | 0.01 | 0.719 | |||
Nitrógeno retenido, % del absorbido | 73.6 | 75.2 | 78.4 | 75.2 | NS | 0.10 | 0.999 |
1PNN= Lechón con peso normal al nacimiento; 2PBN= Lechón con peso bajo al nacimiento; 3Probabilidad del contraste peso; 4Probabilidad del contraste edad. ;5EEM= error estándar de la media.
NS= no significativo (P>0.10).
Balance de energía
Los resultados se presentan en el Cuadro 4. El consumo de energía fue mayor (P<0.001) a la misma edad 8,289 vs 7,183 kcal/día para los cerdos PNN y PBN respectivamente. Se observó una mayor (P<0.05) digestibilidad de la energía a los 50 kg en los cerdos PNN 85.1 % que en los PBN 84.1 % y esta diferencia fue aún más significativa (P<0.01) a la misma edad 85.4 vs 84.1 % para los cerdos PNN y PBN respectivamente. La energía excretada en la orina fue similar (P>0.10) para ambos grupos de cerdos 153 kcal/día. La Energía Metabolizable a los 50 kg fue mayor (P<0.05) en los cerdos PNN 83.0 % que en los PBN 82.0 %. Cuando se comparó la EM a la misma edad la diferencia fue más significativa (P<0.01) 83.5 vs 82.0 % para los cerdos PNN y PBN respectivamente.
Peso | Edad | Contrastes | EEM5 | |||||||
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PNN1 | PBN2 | PNN | PBN | P peso3 | P edad4 | |||||
Energía consumida, kcal/d | 7,212 | 7,183 | 8,289 | 7,183 | NS | 0.001 | 63.429 | |||
Energía en heces, kcal/d | 1,080 | 1,141 | 1,211 | 1,141 | 0.05 | 0.01 | 15.453 | |||
Energía digestible, % | 85.1 | 84.1 | 85.4 | 84.1 | 0.05 | 0.01 | 0.222 | |||
Energía digestible, kcal/kg | 3,547 | 3,508 | 3,563 | 3,508 | 0.05 | 0.01 | 9.245 | |||
Energía excretada, kcal/d | 1,231 | 1,292 | 1,370 | 1,292 | 0.10 | 0.05 | 20.237 | |||
Energía en orina, kcal/d | 151 | 151 | 159 | 151 | NS | NS | 6.150 | |||
Energía metabolizable, % | 83.0 | 82.0 | 83.5 | 82.0 | 0.05 | 0.01 | 0.278 | |||
Energía metabolizable, kcal/kg | 3,459 | 3,420 | 3,483 | 3,420 | 0.05 | 0.01 | 11.529 |
1PNN= Lechón con peso normal al nacimiento; 2PBN= Lechón con peso bajo al nacimiento; 3Probabilidad del Contraste Peso; 4Probabilidad del Contraste Edad; 5EEM= error estándar de la media.
NS= no significativo (P>0.10).
Discusión
Crecimiento
Los resultados muestran que los cerdos PBN fueron más ligeros al destete y en la etapa de crecimiento, lo cual es el resultado de una menor ganancia diaria de peso para los cerdos PBN. La mayor frecuencia de lechones PBN observada actualmente en la porcicultura se debe a la selección que se ha realizado en las hembras por prolificidad, lo que ha aumentado la presencia de lechones nacidos con bajo peso <1 kg2-4, provocando que entre todas las especies de animales domésticos la porcina sea la que presenta la mayor tasa de nacimientos con bajo peso7. Estos animales se caracterizan por presentar una mayor tasa de mortalidad y una menor ganancia de peso en lactación lo que provoca un menor peso al destete25. Además de que su crecimiento post destete también se caracteriza por ser menor al de sus hermanos nacidos con un peso normal3,25,26 y por una menor calidad de canal26.
Digestibilidad
La menor digestibilidad del nitrógeno y energía observada en los animales PBN ha sido reportada principalmente en lechones11,27-31. Las explicaciones a este fenómeno son varias e incluyen una menor capacidad digestiva por una menor longitud y área del tracto gastrointestinal en los lechones11,28,30, además en los lechones está afectada la estructura histológica de intestino10, y se ha reportado una menor cantidad de lactasa y aminopeptidasas y un menor tamaño de páncreas27 pudiendo esto provocar una menor capacidad de secreción de enzimas digestivas; así mismo estos animales tienen un menor contenido de transportadores de aminoácidos neutros29. En animales en crecimiento los estudios son más escasos, pero también se ha reportado una menor cantidad de enzimas aminopeptidasas y un menor peso relativo de su tracto digestivo en cerdos31, y un menor tamaño del TGI en bovinos32.
Balances de nitrógeno y energía
El menor nitrógeno retenido en los cerdos PBN cuando ambos grupos tenían la misma edad; así como la menor cantidad de energía metabolizable en los animales PBN muestran una menor eficiencia en el uso de los nutrientes absorbidos. Esto puede ser debido a que algunas enzimas y o metabolitos están alterados en estos animales afectando el metabolismo intermediario. Por ejemplo en lechones PBN se ha reportado un aumento en la concentración plasmática de fructosamina y colesterol unido a la lipoproteína de baja densidad, indicando una tendencia a la presencia de resistencia a la insulina en esos animales26. Una menor concentración sérica de serotonina y triptófano33. Además, los lechones PBN tienen una menor tasa de síntesis de proteína34 y una mayor tasa de degradación de proteína35; no se sabe si estas características están presentes o desaparecen durante su crecimiento post destete; y aunado esto a que este tipo de animales tienen un menor número de células musculares2,36-38. Por lo que es muy probable que todos los factores mencionados afecten el uso metabólico de los nutrientes, ya que la capacidad de deposición de tejido magro (proteína) es reducida. Esto implicaría un mayor costo metabólico de la ganancia de peso lo que experimentalmente se ha observado, puesto que son animales más grasosos26.
Consumo de alimento
Durante la fase de balance a una misma edad se provocó un menor consumo en los animales PBN cuando ambos grupos de cerdos tenían la misma edad, esto fue ocasionado porque los animales fueron racionados a 555 kcal de EM por kg0.60. Sin embargo, es característico de los animales PBN el mostrar un menor consumo de alimento durante toda su vida que el observado en los animales PNN6,36-38. En lechones el consumo de alimento es afectado por la digestibilidad de la dieta39 y los animales PBN tienen una menor digestibilidad como se ha discutido previamente, además se ha reportado que son animales que tienen menos células gástricas secretoras de ghrelina que es la hormona que estimula el consumo de alimento al generar la sensación de hambre40. Todas estas características ayudan a explicar el menor consumo que durante toda su vida se observa en esos animales.
Conclusiones e implicaciones
Los cerdos PBN son menos eficientes que los cerdos PNN, esto es debido a una menor digestibilidad del nitrógeno y energía cuando ambos grupos se comparan a la misma edad y una menor retención de Nitrógeno en el organismo lo que encarece el costo metabólico del aumento de peso.