Introducción

La apicultura en México es una actividad de alto impacto ecológico, social y económico. Las abejas melíferas occidentales (Apis mellifera) brindan un importante servicio ambiental mediante la polinización de la flora nativa, lo que ayuda a mantener ecosistemas, además de polinizar cultivos de importancia económica¹. Adicionalmente, la apicultura representa una importante fuente de empleos e ingresos para el medio rural y de divisas para el país por la exportación de miel². México, es uno de los líderes en la producción y exportación de miel de abejas en el mundo, y Jalisco es uno de los principales estados productores del dulce en el país. Jalisco alcanzó el tercer lugar de producción de miel en 2021 con 6,073 t, con un inventario de más de 145 mil colmenas³.

Las enfermedades de las abejas melíferas causan pérdidas estimadas en aproximadamente seis millones de dólares por año en México⁴, por lo que es importante conocer su prevalencia y distribución para poder controlarlas. Dentro de las enfermedades y parasitosis que afectan a las abejas melíferas destaca la varroosis causada por el ácaro ecto-parasitario Varroa destructor. Este parásito es considerado el problema sanitario que más daños causa a la apicultura a nivel mundial^5-7. El ácaro se alimenta de la hemolinfa y cuerpo graso de la abeja, inhibe su sistema inmune, acorta su vida y es vector de virus^7,8-11. Varroa destructor fue reportado por vez primera en 1992 en Veracruz, México¹² y actualmente se encuentra distribuido en todo el país¹³. Otra parasitosis de importancia es la nosemosis, la cual es causada por dos especies de hongos microsporidios, Vairimorpha apis y V. ceranae. Estos hongos infectan las células epiteliales del ventrículo de las abejas, lo que ocasiona trastornos digestivos que debilitan y acortan la vida de los insectos infectados y reducen la producción de miel^14,15. Vairimorpha apis ha existido por muchos años en México, pero V. ceranae, fue detectado en 2010¹⁶, aunque posteriormente se obtuvo evidencia de su presencia en el estado de México desde 1995¹⁷.

En cuanto a la situación sanitaria de las colonias de abejas del estado de Jalisco, recientemente se reportó la prevalencia y grado de infestación del ácaro V. destructor en dos regiones del estado¹⁸. La prevalencia promedio fue de 88 % y el nivel de infestación de 5.2 % (número de ácaros en 100 abejas). Además de lo anterior, en Jalisco existe información sobre la presencia e intensidad de infecciones por hongos de Vairimorpha spp. en municipios del sur y sureste del estado, pero no en otras regiones. El 83.7 % de las muestras positivas presentaron una infección ligera¹⁹.

Para fines de la apicultura, el estado de Jalisco ha sido dividido en seis diferentes regiones que varían en topografía y clima, e incluyen las regiones de los Altos, Centro, Norte, Sierra Amula, Sur y Sureste. Más de la mitad de los productores y de las colmenas del estado se encuentran en las regiones Sur y Sureste²⁰.

Debido a que la información existente sobre la presencia de parasitosis que afectan a las abejas en el estado de Jalisco son parciales y disponible sólo para algunas regiones, se consideró relevante generar información actualizada sobre el nivel de infestación o infección de dos de las principales parasitosis que afectan a las abejas en México¹³ y si existe alguna relación entre ellas y las distintas regiones del estado. Por lo tanto, el objetivo de este estudio fue determinar la prevalencia y nivel de infestación o infección de varroosis y nosemosis en muestras de abejas melíferas provenientes de seis regiones del estado de Jalisco, México.

Material y métodos

Resultados

La parasitosis de mayor prevalencia en Jalisco fue la varroosis, la cual se detectó en el 90 % de las colonias muestreadas, mientras que la nosemosis sólo se detectó en el 15 % de ellas (Cuadro 2). De las dos especies de Vairimorpha que infectan a las abejas melíferas, solo se detectó a V. ceranae (Figura 1) y no se detectó V. apis. La intensidad de los agentes etiológicos diagnosticados se presenta en el Cuadro 2.

²Número de esporas por abeja.

Figura 1 Fotografía de un gel de agarosa que muestra bandas de 218 pares de bases de un fragmento del gen ARN ribosomal de Vairimorpha ceranae en las columnas 1 a 5 y 7 a 10. En la reacción de RT-PCR se usa un control positivo (CP) 

En los resultados por regiones, la prevalencia de V. destructor tanto en cría como en abejas adultas fue significativamente más alta en los Altos, Centro y Sur, que en el Norte (P< 0.05; Cuadros 3 y 4). Además, la intensidad de las infestaciones por V. destructor en la cría también varió entre regiones. El parasitismo más intenso del ácaro en la cría se encontró en colonias de las regiones Sur y Altos con 7.1 ± 1.0 % y 5.6 ± 0.8 %, respectivamente. Estos niveles de infestación fueron significativamente más elevados que los encontrados en las colonias de las demás regiones, excepto la región Centro ((²= 43.0, d= 5, P< 0.01; Cuadro 3). En las abejas adultas también hubo diferencias entre regiones. El parasitismo más intenso por V. destructor se encontró nuevamente en colonias de las regiones Sur y Altos, con 4.6 ± 0.4 % y 5.9 ± 0.5 %, respectivamente. Las intensidades de infestación del ácaro en las abejas adultas de las colonias de estas dos regiones y la región Centro, fueron significativamente más elevadas que las de la región Norte, con solo 2.7 ± 0.4 %, pero no difirieron de las intensidades de infestación encontradas en las colonias de las demás regiones ((²= 34.3, df= 5, P< 0.01; Cuadro 4).

Para la nosemosis, la prevalencia de la parasitosis causada por V. ceranae fue relativamente baja, variando del 7 al 18 %, sin encontrarse diferencias significativas entre regiones (P> 0.05, Cuadro 5). La intensidad de la infección causada por este parásito fue relativamente baja y varió entre 39,375 ± 10,625 y 309,091 ± 166,960 esporas/abeja en las colonias positivas de las distintas regiones estudiadas, entre las cuales hubo diferencias significativas para el nivel de infección ((²= 11.1, df= 5, P<0.05).

Discusión

La varroosis fue la parasitosis más prevalente, ya que se diagnosticó en el 90 % de las colonias muestreadas en Jalisco, aunque los niveles de infestación de V. destructor fueron en promedio bajos, con menos de 5 % de parasitismo tanto en la cría como en las abejas adultas. Estos resultados concuerdan con un estudio previo realizado en el estado, en el que se encontró una prevalencia del 88 % y un nivel de infestación del 5 % del parásito en colonias ubicadas en las regiones del Sur y Sureste de Jalisco¹⁸. Este estudio, sin embargo, fue más amplio, ya que se incluyeron regiones del Centro y Norte de Jalisco que no fueron estudiadas en el trabajo antes mencionado.

En otras regiones de México se han observado resultados similares a los de este estudio. Por ejemplo, en el norte del país, en el estado de Zacatecas, se reportó una prevalencia de varroosis de 88 % y un nivel de infestación de 5 % en otoño y de 3.5 % en primavera²⁴. Aunque el nivel de infestación se reportó en diferentes temporadas, los resultados no están muy alejados de los encontrados en este estudio. En la región del centro del país, en el Estado de México, se encontró un 100 % de prevalencia de varroosis en cinco municipios de la zona oriente, con el mayor grado de infestación de 7.9 % y el menor de 3.5 %²⁵. Alternativamente, en el Sureste de México, específicamente en el estado de Yucatán, se encontró una prevalencia de varroosis de 62.9 % en colonias de abejas que tenían un nivel de infestación de solo 1.7 %²⁶. Ambos porcentajes son menores a lo que se ha reportado en otros estados de México y en este estudio, lo cual podría deberse a que los trabajos antes mencionados se realizaron en estados del centro y norte del país en donde el clima es de templado a frío, a diferencia de Yucatán, en donde el clima es tropical. Se sabe que el entorno, junto con la africanización de las colonias de abejas, son de los factores que más influyen en las infestaciones de V. destructor²⁷. En Yucatán, el grado de africanización de las abejas es significativamente mayor que en otras regiones del país²⁸. En general, las colonias de abejas ubicadas en climas templados suelen ser más susceptibles al ácaro debido a que suelen tener abejas con ascendencia predominantemente europea, además del estrés que ejercen las condiciones climáticas de invierno que afectan la sobrevivencia de las colonias, porque durante parte del invierno las abejas reinas dejan de poner huevos o reducen drásticamente su postura y por consiguiente la población de abejas adultas²⁹. En contraposición, en regiones tropicales, las colonias de abejas se ven menos afectadas por las infestaciones del ácaro, en gran medida debido a que en estas regiones predomina la ascendencia africana que está fuertemente asociada a características que confieren a las abejas un mayor grado de resistencia al parásito en comparación con abejas predominantemente europeas^24,30-32.

Aunque la prevalencia de la varroosis es alta en Jalisco y otras regiones del país, este es un resultado esperable porque el comportamiento de las abejas y su manejo actual favorecen la dispersión de V. destructor entre colonias. Las abejas (obreras y zánganos) frecuentemente se equivocan de colonia y entran a otras colonias, llevando ácaros consigo³³. También el pillaje (robo) de miel entre colonias favorece la dispersión del ácaro⁷. Además, la corta distancia entre colmenas en los apiarios favorece su dispersión³⁴.

El nivel medio de infestación de V. destructor encontrado en las colonias de Jalisco fue en general bajo, menor al 5 %, como lo recomienda la norma mexicana para el control de la varroosis³⁵. Sin embargo, en algunas regiones como la Sur y Altos, los niveles de infestación fueron superiores al 5 %, mientras que en la región Norte fueron menores al 4 %. Esto en parte podría explicarse por la densidad de colmenas que hay en las diferentes regiones, ya que en el Sur, se encuentra concentrado el mayor número de colmenas del estado en una extensión territorial relativamente pequeña si se compara con las demás regiones, mientras que en la región Norte, hay una menor concentración de colmenas en una mayor extensión territorial²⁰.

Las implicaciones de estos resultados incluyen que, en ciertas regiones como la Sur y Altos, el mayor parasitismo por V. destructor pudiera afectar el desarrollo de las colonias y la producción de miel como lo demostraron Medina-Flores et al³⁶ y Emsen et al³⁷, quienes encontraron que colonias con más de 5 % de infestación por V. destructor producen significativamente menos miel que colonias con niveles menores de parasitismo. Arechavaleta-Velasco y Guzman-Novoa³⁸ también encontraron que colonias con 2 % de infestación por V. destructor, produjeron 65 % más miel cuando fueron tratadas, en comparación con colonias con 7 % de infestación que no fueron tratadas. Por lo tanto, se recomienda que los apicultores de regiones donde se encontraron altos niveles de varroosis (>5 %) monitoreen y usen medidas de control del ácaro en sus colonias con mayor frecuencia, manteniendo el número de tratamientos al mínimo posible para no promover resistencia del parásito.

La nosemosis fue la enfermedad de las abejas menos prevalente en el estado de Jalisco, ya que se diagnosticó en solamente el 15 % de las colonias muestreadas, además de que en todas las muestras positivas sólo se detectó V. ceranae, y en ningún caso V. apis. Es posible que V. ceranae haya desplazado a V. apis como parece haber ocurrido en otros países^39,40, pero también es posible que V. ceranae haya sido históricamente la única especie de Vairimorpha presente en Jalisco, lo cual es difícil de probar, ya que este es el primer estudio que determina la especie de Vairimorpha que infecta a las abejas en Jalisco. Futuros estudios son necesarios para apoyar estas hipótesis. En cuanto a la intensidad de la infección por V. ceranae, esta fue relativamente baja, ya que todas las muestras positivas se clasificaron con niveles de infección muy ligeros (< 310,000 esporas/abeja)⁴¹.

En el presente trabajo, no se encontraron diferencias significativas para la prevalencia de V. ceranae entre las regiones, aunque si hubo diferencias significativas en la intensidad de las infecciones, ya que las colonias de las regiones Sureste, Sur y Sierra Amula presentaron niveles de infección más altos que las del resto de las regiones. Estos resultados podrían explicarse, al menos parcialmente, por el tipo de clima que predomina, ya que estas regiones son más húmedas, lo cual favorece la presencia y desarrollo del microsporidio¹⁴.

La prevalencia e intensidad de las infecciones de nosemosis observadas en este estudio fueron menores a las encontradas previamente en Yucatán, con una frecuencia de 74 % y una intensidad de infección de 1’480,000 esporas/abeja²⁶. En Nayarit, también se encontró una prevalencia de nosemosis mayor que la de este estudio (55.4 % en invierno y 33 % en verano), pero la intensidad de la infección fue menor, con un promedio de 145,000 esporas/abeja en invierno y de 47,000 esporas/abeja en verano⁴². La baja prevalencia de nosemosis encontrada en este estudio coincide con la de un trabajo realizado en Zacatecas, ya que la presencia de Vairimorpha spp. se detectó en solo el 4.7 % de las colonias muestreadas⁴³. Esto podría deberse a que el clima de las zonas de Zacatecas donde se realizaron los muestreos es similar al del altiplano del estado de Jalisco, en donde se colectaron la mayoría de las muestras de este estudio.

En el único estudio previo en el que se analizó la nosemosis de las abejas en el Sur y Sureste del estado de Jalisco, se encontró que las colonias positivas a nosemosis tenían niveles de infección ligeros o inferiores a ligeros¹⁹, similar a los resultados aquí presentados. Los resultados coincidentes de ambos estudios realizados en Jalisco se podrían deber a que no existen en la mayoría de las regiones del estado condiciones ambientales que favorezcan la multiplicación del agente etiológico de la enfermedad, al menos en primavera, cuando se colectaron las muestras de ambos estudios. La intensidad de infección de la nosemosis de las abejas suele ser estacional. En los países de climas templados y fríos y en latitudes mayores a los 30º, la intensidad de las infecciones de V. apis o V. ceranae tienen un pico elevado en primavera y principios del verano, pero disminuye en otras estaciones^14,15. A diferencia de lo anterior, en el altiplano mexicano, las infecciones por V. ceranae son más intensas en verano y otoño y menos intensas en invierno y primavera¹⁷. Por lo anterior, habría que muestrear las colonias en verano y otoño para determinar si la intensidad de la infección por V. ceranae se dispara con respecto a la primavera. Estos estudios permitirían confirmar si la nosemosis es un problema grave o no para la apicultura del estado de Jalisco, y de serlo, en que épocas del año lo es.

Conclusiones e implicaciones

La parasitosis de las abejas melíferas más prevalente en el estado de Jalisco fue la varroosis, la cual se detectó en el 90 % de las colonias, mientras que la parasitosis con menor prevalencia, fue la nosemosis, detectada en el 15 % de las colonias muestreadas. Además, de las dos especies de Vairimorpha que se analizaron en las muestras, solo se detectó a V. ceranae. Los niveles de infestación o infección para las parasitosis fueron en general bajos. Para la varroosis fueron <5 % y para la nosemosis, las infecciones fueron clasificadas como muy ligeras (<310,000 esporas/abeja). Las regiones con mayor prevalencia e intensidad de infestaciones por V. destructor en la cría y abejas adultas fueron las de los Altos, Centro y Sur. Para la prevalencia de nosemosis no se encontraron diferencias significativas entre colonias de diferentes regiones, pero si para el nivel de infección, siendo las regiones Sureste, Sur y Sierra Amula, las que tuvieron colonias con infecciones de mayor intensidad. Se recomienda realizar estudios adicionales con muestreos en varias estaciones del año y por varios años, para conocer bajo que condiciones y épocas, las parasitosis estudiadas pudieran ser más dañinas a la apicultura y para diseñar estrategias de control.