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Introducción
Las infecciones parasitarias se consideran uno de los problemas sanitarios más frecuentes e importantes en los animales de pastoreo. Los parásitos son un obstáculo para una ganadería rentable, ocasionan reducción de la producción y pérdidas económicas debido a los costes de control, tratamiento y mortalidad1,2.
La fasciolosis es una enfermedad de importancia veterinaria y en salud pública, se desarrolla a partir de la ingesta de metacercarias de Fasciola hepatica junto al alimento o agua de bebida3,4. El parásito se ubica en los conductos biliares y la vesícula biliar, causa hepatitis traumática grave durante las etapas migratoria y biliar, puede conducir a la pérdida de la función del hígado por el daño al parénquima hepático y a los conductos biliares que desencadena una fibrosis hepática5,6. En diversas regiones a nivel mundial se considera como una enfermedad reemergente y una amenaza creciente que aumenta principalmente por la rápida evolución de las actividades humanas7-9.
Por otro lado, la paramfistomosis, enfermedad causada por trematodos ruminales de la familia Paramphistomidae se ha asociado con una significativa morbilidad y severos trastornos patológicos como enteritis y anemia, especialmente por la actividad de trematodos juveniles en el intestino del hospedador definitivo, el rumiante10,11. En infecciones agudas las formas inmaduras pueden causar la muerte del animal12. Los parásitos adultos causan rumenitis, diarrea catarral aguda, hemorragia, desprendimiento de las papilas ruminales y fibrosis, además, de zonas con acantosis en retículo, edema, úlcera, etc.13-15. Al igual que en F. hepatica, los rumiantes se infectan al ingerir metacercarias enquistadas en los forrajes o el agua16.
Ambas parasitosis se encuentran distribuidas alrededor de todo el mundo, de manera principal en regiones tropicales y subtropicales17,18. Debido a que comparten el mismo hospedador intermediario (caracoles de la familia Lymnaeidae), las coinfecciones son posibles tanto en el hospedador intermediario como en el hospedador definitivo19. La presencia de estos parásitos se agudiza en condiciones favorables como suelos húmedos, precipitación pluvial alta, crianza en sistema extensivo, cuerpos de agua dulce que aloja al caracol20,21. Por otra parte, causan gran impacto económico negativo en la industria ganadera, afectan la tasa de crecimiento, eficiencia de la conversión alimenticia, rendimiento reproductivo, canales en malas condiciones, los animales experimentan reducciones en la producción y calidad de la leche22-25.
La falta de conocimiento sobre el adecuado control de los problemas de sanidad animal y el bajo nivel de educación de los ganaderos, en particular en los pequeños sistemas de producción, podrían explicar en parte la alta prevalencia de la fasciolosis bovina en ciertos escenarios26. Debido a los frecuentes reportes de hallazgos de parásitos en rumen e hígados en vacunos faenados para consumo humano, la importancia en la salud pública y los gastos económicos implicados en los tratamientos farmacológicos, el presente estudio determina la prevalencia de F. hepatica y Calicophoron spp. en bovinos de crianza en pastoreo de seis poblados del distrito Florida, región Amazonas (Perú). De esta manera se busca comprender y lograr un panorama más exacto de la presencia de ambos trematodos en bovinos del área de estudio con una consecuente toma de medidas preventivas y profilácticas.
Material y métodos
Área de estudio
El estudio abarcó seis poblados del distrito de Florida (Figura 1), ubicados en la provincia de Bongará, región Amazonas, al Nororiente de la Amazonía del Perú. La zona de estudio presenta un clima húmedo tropical con lluvias frecuentes durante todo el año y una temperatura promedio anual de 16 °C.
Selección de animales y toma de muestras de heces
El tamaño muestral (n= 358) se estimó de una población de 5,200 vacunos (censo previo), proporción esperada de 0.5, nivel de confianza del 95% y una precisión del 5%. Un muestreo estratificado con asignación proporcional al número de bovinos determinó la cantidad de muestras a considerar por cada sector. Se consideraron hembras bovinas mayores a 2 años de edad y de cualquier raza. La identificación y edad se tomaron de los aretes. Los animales eran criados en sistemas de crianza extensiva, alimentados con rye grass (Lolium multiflorum), trébol (Trifolium repens), kikuyo (Pennisetum clandestinum) y otros pastos nativos (Figura 2).
Figura 2 Vacunos evaluados de la raza Brown Swiss criados en campo abierto alimentados con forraje verde
Las muestras de heces (aproximadamente 100 g) se recolectaron directamente del recto de los animales utilizando guantes obstétricos estériles. Cada animal fue sujetado por el propietario ayudado de una soga tratando de ocasionar el menor dolor posible, con las manos cubiertas con guantes de látex se lavó la región perianal con agua y jabón. Las muestras se transportaron al Laboratorio de Inmunología de la Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad Nacional de Cajamarca en una caja de poliestireno expandido con geles refrigerantes (2 a 4 °C). El tiempo de traslado duró entre 8 a 10 h. En el Laboratorio se mantuvieron en refrigeración a 4 °C hasta su procesamiento después de 24 h. Se utilizaron materiales limpios y rotulados para evitar contaminación cruzada.
Análisis de las muestras
Las muestras se procesaron mediante sedimentación natural27. Los huevos se observaron en estereoscopio con luz halogenada a 5X (Nikon SMZ 745 - USA) y la identificación se basó en las características morfológicas propias del huevo de cada parásito28-31.
Actitud de los ganaderos frente a los parásitos en los vacunos
Según las observaciones realizadas durante el proceso de recolección de las muestras fecales, se constató que los ganaderos en las zonas evaluadas carecían de conocimientos acerca de mecanismos de prevención y control de trematodos en sus animales. No se identificaron medidas de control o prevención, tales como el manejo adecuado de las excretas, la gestión de bebederos, la implementación de sistemas de drenaje en los predios, la adopción de prácticas de riego tecnificado, ni la ejecución de estrategias dirigidas al control del hospedador intermediario, entre otras. Además, no se obtuvo información coherente respecto a la existencia de programas de desparasitación; incluso, los ganaderos demostraron desconocimiento acerca de la presencia de trematodos ruminales en sus animales.
Según los ganaderos, en ocasiones realizan desparasitaciones con productos químicos a base de albendazol para el control de F. hepatica, conocido localmente como Fasciola, Alicuya, Lunguash, Babosa, Distoma y Hoja de Coca. Este proceso se llevaba a cabo en temporada de lluvias (diciembre a abril) o cuando los animales presentaban diarrea persistente o mostraban signos de decaimiento, sin la supervisión de un profesional pecuario, y en ausencia de un diagnóstico parasitológico en laboratorio mediante observación de huevos fecales o algún otro método.
Análisis estadístico
Los datos se procesaron mediante estadística descriptiva. Los casos positivos se expresaron en porcentajes con intervalos de confianza del 95%32. El grado de asociación entre la prevalencia por poblados, raza y grupo etario se determinó mediante la prueba no paramétrica de Kruskal-Wallis. Con la función de la correlación de Phi se determinó el grado de la relación lineal entre la prevalencia mixta de los trematodos.
Resultados
En los seis poblados del distrito Florida se encontraron vacas de las razas Brown Swiss y Fleckvieh, comprendidas entre 2 a más de 6 años de edad, criados al pastoreo. Se observaron huevos de Fasciola hepatica y Calicophoron spp. (Figura 3) en todos los poblados. Huevos de F. hepatica se observó en el 69.83 % (IC 95%: 65.08-74.59) de los animales, seguido de Calicophoron spp. 60.34 % (IC 95%: 55.27-65.40) y una prevalencia de infección mixta de 41.62 % (IC 95%: 36.51-46.73) (Cuadro 1).
Figura 3 Huevos de Calicophoron spp. (a) y Fasciola hepatica (b). Vista en estereomicroscopio (superior) y vista en microscopio (inferior)
Cuadro 1 Prevalencia (%) de los trematodos hallados en vacunos de crianza al pastoreo del distrito de Florida, Amazonas (Perú)
| Variable | Categoría | No | Fasciola hepatica | Calicophoron spp. | Asociación | Coeficiente Phi | |||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Positivos | % (IC95%) | Positivos | % (IC95%) | Positivos | % (IC95%) | ||||
| Poblado | El Chido | 41 | 26 | 63.41 (48.67 - 78.16)a | 19 | 46.34 (31.08 - 61.61)a | 11 | 26.83 (13.27 - 40.39)a | -0.106 |
| Florida | 145 | 96 | 66.21 (58.51 - 73.91)a | 100 | 68.97 (61.44 - 76.50)b | 67 | 46.21 (38.09 - 54.32)ab | 0.025 | |
| Miraflores de Levanto | 41 | 30 | 73.17 (59.61 - 86.73)a | 27 | 65.85 (51.34 - 80.37)ab | 18 | 43.90 (28.71 - 59.09)ab | -0.204 | |
| Nuevo Gualulo | 58 | 45 | 77.59 (66.85 - 88.32)a | 42 | 72.41 (60.91 - 83.92)b | 32 | 55.17 (42.37 - 67.97)b | -0.054 | |
| San José | 15 | 13 | 86.67 (69.46 - 100)a | 5 | 33.33 (9.48 - 57.19)a | 5 | 33.33 (9.48 - 57.19)ab | 0.277 | |
| San Lorenzo | 58 | 40 | 68.97 (57.06 - 80.87)a | 23 | 39.66 (27.07 - 52.24)a | 16 | 27.59 (16.08 - 39.09)a | 0.011 | |
| Valor p | 0.347 | <0.001 | 0.013 | ||||||
| Raza | Brown Swiss | 203 | 141 | 69.46 (63.12 - 75.79)a | 142 | 69.95 (63.64 - 76.26)b | 99 | 48.77 (41.89 - 55.64)b | 0.009 |
| Fleckvieh | 155 | 109 | 70.32 (63.13 - 77.51)a | 74 | 47.74 (39.88 - 55.61)a | 50 | 32.26 (24.90 - 39.62)a | -0.058 | |
| Valor p | 0.860 | <0.001 | 0.002 | ||||||
| Grupo etario | 2 - 4 años | 244 | 167 | 68.44 (62.61 - 74.27)a | 148 | 60.66 (54.53 - 66.79)a | 101 | 41.39 (35.21 - 47.57)a | 0.007 |
| > 4 - 6 años | 72 | 52 | 72.22 (61.88 - 82.57)a | 41 | 56.94 (45.51 - 68.38)a | 27 | 37.50 (26.32 - 48.68)a | -0.073 | |
| > 6 años | 42 | 31 | 73.81 (60.51 - 87.11)a | 27 | 64.29 (49.79 - 78.78)a | 21 | 50.00 (34.88 - 65.12)a | -0.137 | |
| Valor p | 0.693 | 0.192 | 0.424 | ||||||
| Total | 358 | 250 | 69.83% (65.08 - 74.59) | 216 | 60.34 (55.27 - 65.40) | 149 | 41.62 (36.51 - 46.73) | ||
ab Para cada variable las letras diferentes entre sus niveles son diferencias significativas, en cada factor (Kruskall-Wallis, P<0.05).
Discusión
El trematodo Fasciola hepatica superó por menos de una decena (9.12 %) a Calicophoron spp., con una prevalencia de infección mixta global de 41.16 % (IC 95% 36.09 - 46.23). La presencia de huevos de F. hepatica no tuvo diferencias entre los poblados, las razas y el grupo etario (P>0.05). La prevalencia de Calicophoron spp. y la infección mixta con F. hepatica presentaron diferencias entre sectores y la raza (P<0.05), a diferencia del grupo etario que fueron similares estadísticamente (P>0.05). La correlación de Phi mostró resultados variables de la asociación en la presentación de ambos parásitos en los animales.
La alta presencia de los huevos de los parásitos podría deberse al buen desarrollo del hospedador intermediario en condiciones ambientales óptimas, zonas húmedas y variedad de temperatura y pisos altitudinales, por ejemplo. Los lugares evaluados oscilan entre 11 a 20 ºC y cuentan con una humedad relativa de 60 a 95 %. Dado que ambos trematodos comparten el mismo hospedador intermediario, moluscos pulmonados de agua dulce de la familia Lymnaeidae33,34, esta condición facilitaría su coinfección tanto en el hospedador intermediario y definitivo.
Las zonas en las que se realizó el muestreo se ubican entre los 1,300 y 2,750 msnm, rangos idóneos para el desarrollo de las parasitosis. Formas parasitarias de F. hepatica se han reportado incluso en hospedadores intermediarios por debajo de los 400 msnm35 y hasta los 4,500 m36. Por su parte, Calicophoron microbothrioides se puede ubicar por debajo de los 200 m y también en zonas montañosas sobre los 3,000 m, donde existe disponibilidad de agua estancada para el ciclo de los hospedadores intermediarios, áreas usadas para la ganadería37.
El clima influye en la tasa de infección parasitaria del ganado38,39. Como se muestra en la Figura 1, la zona comprendida en el estudio abarca gran vegetación y cuerpos de agua, condiciones favorables al desarrollo del hospedador intermediario. En general la provincia presenta un clima húmedo tropical con lluvias frecuentes durante todo el año y una temperatura promedio anual de 16 °C. En una zona cercana al área de estudio, investigadores encontraron que las fuentes de agua, principalmente arroyos, acequias y ríos son factores de riesgo a F. hepatica40.
La raza de los bovinos se ha reportado como un factor de riesgo en diversos estudios. Las razas puras son más susceptibles de infección que las razas cruzadas9. En un estudio realizado en Amazonas (Perú) se determinó que la raza Brown Swiss es más susceptible a la infección por F. hepatica y otros parásitos40. Sin embargo, se debe tener en cuenta que el tamaño muestral para esta raza fue mayor en comparación a otras razas dentro de su estudio. En la presente investigación se halló mayor prevalencia de trematodos en la raza Fleckvieh. A pesar de una evidente mayor cantidad de vacunos de la raza Brown Swiss (n= 203) frente a Fleckvieh (n= 155), las prevalencias fueron iguales estadísticamente, por lo que los resultados no consolidan a la raza como un factor de riesgo.
De manera similar, en otro estudio se reportó que la raza Simmental fue un factor de riesgo de infección por F. hepatica en comparación a vacunos Brown Swiss y otras razas41. A pesar que el tamaño muestral de la raza Simmental fue mayor (como en el presente estudio), los resultados fueron estadísticamente similares a los de Brown Swiss, solamente difirieron con las razas Jersey, Holstein y cruzado, aunque el tamaño de la muestra de estas razas fue muy bajo. Similares al presente estudio, diversos autores no han reportado resultados concluyentes en los que la raza sea un factor de riesgo, sino que la presencia de parásitos está influenciada por una mayor población de cierta raza en un determinado lugar14,42,43.
La edad del hospedador definitivo también se relaciona estrechamente con la infección15. Al igual que en otros reportes, la presencia de parásitos fue mayor en animales de mayor edad. La mayoría de autores muestran que la prevalencia de trematodos es mayor en animales mayores a 2.5 años21,43,44. Los trematodos del rumen no han mostrado alguna asociación entre la edad y su infección14. Los animales infectados tienen un límite de edad para infectarse, ya que el ciclo biológico de los Paramphistomidae dura por lo menos de 6 a 8 meses9, por lo que los animales de 12 a 24 meses de edad pueden tener mayor riesgo de infección. Además, los animales se crían en condiciones de pastoreo desde el nacimiento hasta su salida del hato ganadero.
Diversas investigaciones han indicado que la crianza extensiva representa un factor de infección por parásitos40,43. Los bovinos explotados en regímenes extensivos o semiextensivos en los que el acceso al pasto se produce durante casi todo el año a lo largo de la vida del animal tienen mayor predisposición frente a los animales explotados en sistemas intensivos o semiintensivos45.
La alta prevalencia de F. hepatica en bovinos se ha reportado dentro de la misma región del Amazonas, prevalencias de 45.6 %40) y 59.5 %41. En otras regiones del Perú también se ha descrito la presencia de trematodos en el ganado. En tres distritos de la provincia de Oxapampa (Pasco - Perú), mediante sedimentación rápida, de 408 muestras de ganado lechero, se halló una prevalencia del 10.0 ± 2.9 % de F. hepatica y 28.4 ± 4.4 % de un digeneo de la familia Paramphistomidae46.
Aunque los estudios sobre los trematodos ruminales en bovinos en Perú son pocos, se ha reportado en Amazonas a C. microbothrioides31. En la región Loreto (selva peruana) se identificaron huevos de trematodos de la familia Paramphistomidae47. En San Martin (región de la selva peruana) se ha reportado Cotylophoron sp. en bovinos48. Ambos parásitos se han identificado en diversos lugares del planeta. En América del Sur, se ha descrito a Cotylophoron cotylophorum en Colombia49, Cotylophoron marajoensisn. sp. en Brazil49 y C. microbothrioides en Chile37. Así como en el continente americano, se ha reportado la presencia de ambos trematodos en países europeos50,51,52, africanos34,26,38, asiáticos53, etc. Estas regiones cuentan con condiciones similares a los del presente estudio, crianza extensiva, condiciones climatológicas, la edad, la raza, etc., como factores de riesgo. El cambio climático y la globalización contribuye a la distribución de los parásitos en un territorio donde el hospedador intermediario haya logrado su adaptación19.
Debido a la elevada prevalencia de huevos de trematodos identificados en las áreas objeto de muestreo, se plantea que esta situación puede atribuirse a las condiciones de crianza de los bovinos, los cuales carecen de programas formales de control y prevención de parasitosis. A pesar de la eventual utilización de albendazol para el manejo de F. hepatica, no se han reportado estudios locales de eficacia antiparasitaria de bases químicas.
Conclusiones e implicaciones
Se halló una alta prevalencia de huevos fecales de Fasciola hepatica y Calicophoron spp. Las condiciones climatológicas y geográficas, además del sistema de crianza al pastoreo y la ausencia de programas de control y prevención predispondrían la elevada presencia de ambos trematodos. Sin embargo, se requieren mayores estudios en los que se evalúen los sistemas de drenaje, prácticas de manejo de potreros y bebederos en el control y prevención de trematodos, así como evaluaciones de resistencia antiparasitaria y estudios integrales desde un enfoque de Una Salud.
