SciELO - Scientific Electronic Library Online

 
vol.15 número2Frecuencia de seropositividad contra el circovirus porcino tipo 2 (PCV2) en el área metropolitana de Monterrey, Nuevo León y su área periférica índice de autoresíndice de materiabúsqueda de artículos
Home Pagelista alfabética de revistas  

Servicios Personalizados

Revista

Articulo

Indicadores

Links relacionados

  • No hay artículos similaresSimilares en SciELO

Compartir


Revista mexicana de ciencias pecuarias

versión On-line ISSN 2448-6698versión impresa ISSN 2007-1124

Rev. mex. de cienc. pecuarias vol.15 no.2 Mérida abr./jun. 2024  Epub 05-Ago-2024

https://doi.org/10.22319/rmcp.v15i2.6626 

Notas de investigación

Prevalencia e intensidad de virosis de abejas melíferas (Apis mellifera) en seis regiones del estado de Jalisco, México

Ana Karen Ramos-Cuellara 

Álvaro De la Morab 

Francisca Contreras-Escareñoc 

Nuria Morfind 

José María Tapia-Gonzáleze 

José Octavio Macías-Macíase 

Tatiana Petukhovaf  * 

Adriana Correa-Beníteza 

Ernesto Guzman-Novoab 

a Universidad Nacional Autónoma de México. FMVZ, Departamento de Medicina y Zootecnia de Abejas. Ciudad de México, México.

b University of Guelph. School of Environmental Sciences, 50 Stone Road East, Guelph, ON, N1G 2W1, Canadá.

c Universidad de Guadalajara. CUCSur, Depto. Prod. Agríc., Autlán, Jal., México.

d University of British Columbia. Dept. Biochem. Mol. Biol., Vancouver, BC, Canadá.

e Universidad de Guadalajara. CUSur, Depto. Cienc. Natur., Cd. Guzmán, Jal., México.

f University of Guelph. Department of Population Medicine, Guelph, ON, Canadá.


Resumen

El estado de Jalisco es un importante productor de miel de abejas en México. Sin embargo, no existe información sobre las virosis que afectan a las abejas melíferas (Apis mellifera) en las diferentes regiones apícolas de la entidad. El objetivo de este estudio fue determinar la prevalencia e intensidad de cuatro enfermedades virales de Apis mellifera durante la primavera, en seis regiones de Jalisco. Se analizaron abejas de 79 colonias, de las cuales, el 66 y 38 % fueron positivas al virus de la celda real negra (VCRN) y al virus de las alas deformes (VAD), respectivamente. Dos virosis no fueron detectadas, las causadas por el virus de la parálisis aguda Israelí (VPAI) y la causada por el virus de la parálisis crónica (VPC). Los niveles de infección fueron relativamente bajos para el VCRN, pero elevados para el VAD, cuyas infecciones fueron 8,000 veces más altas que las del VCRN. La prevalencia del VAD fue significativamente más alta en las regiones de los Altos, Centro y Sur, mientras que para el VCRN no hubo diferencias entre regiones. Para la intensidad de infecciones, no hubo diferencias entre regiones para el VAD, pero sí para el VCRN. Las regiones con niveles de infección más altos fueron la Sur y Centro. Se recomienda realizar muestreos en otras épocas del año para detectar posibles efectos estacionales de las virosis de las abejas y diseñar estrategias para su control.

Palabras clave Apis mellifera; Virus de las alas deformes; Virus de la celda real negra

Abstract

Jalisco is one of the foremost honey-producing states in Mexico. However, there is no information on viral diseases that affect honey bees (Apis mellifera) in the different beekeeping regions of the state. The objective of this study was to determine the prevalence and intensity of four viral diseases of Apis mellifera during the spring, in six regions of Jalisco. Bee samples from 79 colonies were analyzed, of which, 66 % and 38 % were positive for black queen cell virus (BQCV) and deformed wing virus (DWV), respectively. Two viral diseases were not detected, those caused by the Israeli acute paralysis virus (IAPV) and the chronic bee paralysis virus (CBPV). The infection levels of BQCV were relatively low but elevated for DWV, with infection intensities 8,000 higher than those of BQCV. The prevalence of DWV was significantly higher in the regions of the Highlands, Center, and South, while for BQCV there were no differences between regions. For infection intensity, there were no differences between regions for DWV, but there were for BQCV. The regions with the highest infection levels were the South and Center. Surveys during other seasons of the year are recommended to identify possible seasonal viral effects on the bees and to design control strategies.

Keywords Apis mellifera; Deformed wing virus; Black queen cell virus

Las enfermedades virales de las abejas melíferas (Apis mellifera) cada vez se asocian más con pérdidas de colonias1, por lo que es importante conocer su prevalencia y distribución para poder controlarlas. Se conocen más de 20 virus que infectan a las abejas melíferas, pero pocos parecen tener un impacto serio en su salud. Entre ellos, se puede mencionar al virus de las alas deformes (VAD), virus de la celda real negra (VCRN), virus de la parálisis aguda israelí (VPAI) y virus de la parálisis crónica de las abejas (VPCA)2,3. En México se ha reportado la presencia del VAD, VPAI y VCRN4,5 en la región del altiplano. Además, se identificó al VAD y VPAI en ácaros Varroa destructor, siendo el VAD el de mayor prevalencia tanto en muestras de abejas como de ácaros4. Poco se sabe de las enfermedades virales de las abejas en México y el conocimiento de ellas se limita a pocas regiones en pocos estados. Para el caso de Jalisco, aun no existen reportes oficiales de su distribución y niveles de infección en las diferentes regiones apícolas del estado. Conocer esta información sería importante porque Jalisco es uno de los principales estados productores de miel en México, ocupando el tercer lugar en 2021 con 6,073 t6.

Para fines de la apicultura, el estado de Jalisco ha sido dividido en seis diferentes regiones que varían en topografía y clima, e incluyen las regiones de los Altos, Centro, Norte, Sierra amula, Sur y Sureste. Más de la mitad de los productores y de las colmenas del estado se encuentran en las regiones Sur y Sureste7. Debido a que no existe información sobre la presencia e intensidad de enfermedades virales que afectan a las abejas melíferas en diferentes regiones del estado de Jalisco, se consideró relevante hacer un muestreo para determinar su presencia, y si existe alguna relación entre las virosis y las distintas regiones del estado. Por ello, el objetivo de este estudio fue determinar la prevalencia y nivel de infección de las principales virosis que afectan a las abejas melíferas adultas: VAD, VCRN, VPAI y VPC, en muestras de abejas provenientes de colonias de seis regiones del estado de Jalisco, México.

Se colectaron muestras de abejas adultas de entre 12 y 16 colonias en cada una de las seis regiones apícolas de Jalisco al inicio de la primavera, durante los meses de marzo, abril y mayo de 2018. En cada apiario visitado se seleccionaron y muestrearon tres colonias al azar. En total se muestrearon 81 colonias de 27 apiarios, aunque sólo se pudieron obtener datos de 79. De cada colonia se colectaron dos muestras de tres abejas tomadas de la piquera de cada colmena. Las abejas se introdujeron en tubos de microcentrífuga de 2.0 ml con RNAlater® (Thermo Scientific; Mississauga, ON, Canadá) para la preservación del ARN viral. Las muestras se transportaron en hieleras con refrigerantes y se congelaron a -70° C hasta que se realizó el diagnóstico y cuantificación de las enfermedades virales.

Los análisis moleculares para el diagnóstico y cuantificación de las virosis se realizaron en el Laboratorio de Investigaciones de Abejas Melíferas de la Escuela de Ciencias Ambientales de la Universidad de Guelph, en Guelph, Ontario, Canadá.

Se determinó la presencia del VAD, VCRN, VPAI y VPCA mediante PCR con transcripción en reversa (RT-PCR). Para ello, se realizó la extracción de ARN de tres abejas por muestra con TRIzol (Fisher Scientific; Mississauga, ON, Canadá), de acuerdo con las instrucciones del fabricante. El ADN complementario se obtuvo con un kit de síntesis de ADNc de RevertAidTM H Minus First Strand (Fermentas; Burlington, ON, Canadá), siguiendo las instrucciones del fabricante.

Las reacciones de PCR se hicieron en un termociclador Mastercycler (Eppendorf; Mississauga, ON, Canadá). Cada reacción contenía 1.5 µl de 10x amortiguador de pH para PCR (New England BioLabs; Pickering, ON, Canadá), 1 µl de oligonucleótidos directos y de reversa (10 mM), 0.2 µl 5U/µl de Taq polimerasa (New England BioLabs; Pickering, ON, Canadá), 2 µl DNAc y 8.8 µl de DEPC-dH2O. Las secuencias de cebadores y los ciclos de amplificación fueron los descritos en trabajos previos para el VAD4,8, VCRN9, VPAI10 y VPCA11. Los productos de la PCR se separaron por electroforesis en geles de agarosa y las bandas amplificadas fueron capturadas con una cámara digital bajo luz UV. Además, se determinó el número de copias de VAD y VCRN con PCR en tiempo real (qRT-PCR). Los demás virus no fueron cuantificados por no haber sido detectados en las muestras procesadas mediante RT-PCR. La curva estándar de calibración tanto para el VAD como para el VCRN se creó utilizando un fragmento de gen sintético gBlock® (Integrated DNA technologies; Coralville, IO, EUA) de 300 pb para cada uno. Los liofilizados de los genes sintéticos (500 ng) se diluyeron con 50 µl de dH2O libre de nucleasas para obtener una concentración inicial de 10 ng/µl que se utilizó para hacer diluciones en serie de 109 a 102 número de copias de VAD y de VCRN.

Las reacciones de qRT-PCR se realizaron en un Termociclador BioRad CFX96TM (Bio-Rad Laboratories; Mississauga, ON, Canadá), con PowerUp™ SYBRgreen™ (Supermix 2X) (Applied Biosystems; Foster City, CA, EUA), en placas para PCR de 96 pozos Hard-Shell® (BioRad Laboratories; Mississauga, ON, Canadá). Las reacciones se realizaron en un volumen final de 20 µl que contenían las siguientes mezclas. Para el VAD, 10 µl de Supermix 2X (Applied Biosystems; Foster City, CA, EUA), 0.4 µl de oligonucleótidos directo y de reversa (200nM), 7.2 µl de dH2O libre de nucleasas (Invitrogen; Burlington, ON, Canadá) y 2 µl de ADNc o las diluciones del gen sintético. Para el VCRN, 10 µl de Supermix 2X (Applied Biosystems; Foster City, CA, EUA), 0.8 µl de oligonucleótidos directo y de reversa (400nM), 6.4 µl de dH2O libre de nucleasas (Invitrogen; Burlington, ON, Canadá) y 2 µl de ADNc o las diluciones del gen sintético. Las secuencias de oligonucleótidos y ciclos de amplificación fueron los descritos en trabajos previos para el VAD12 y para el VCRN13.

El software del termociclador proporcionó el cálculo de la eficiencia, el coeficiente de determinación (R2) y la pendiente de la curva estándar del ARN viral. Para determinar la cantidad de ARN viral en las diluciones seriadas se utilizó la siguiente fórmula:

Números copias de ARN viral = (ng del fragmento de gen sintético) (6.022x1023) /(longitud del fragmento de gen sintético) (1x109) (650 D). Donde: 650 D es el peso promedio de un par de bases y 6.022x1023 es el número de Avogadro14. Posteriormente, se construyó un gráfico con los valores de Ct frente al número de copias de ARN viral inicial y con una ecuación de regresión lineal se calculó el número de copias virales de VAD y VCRN en las muestras.

Para determinar si hubo diferencias en las prevalencias de las virosis entre regiones, los datos se analizaron con pruebas de comparación de equidad de proporciones usando la corrección de Benjamini-Hochberg. También, antes de analizar y comparar la intensidad de las infecciones, los datos se sometieron a pruebas de Shapiro-Wilk y de Bartlett, para analizar los supuestos de normalidad y homocedasticidad, respectivamente. Los datos no tuvieron una distribución normal o fueron homocedasticos, por lo que, para comparar la carga de las virosis, los datos se transformaron a logaritmo natural y después se sometieron a análisis de varianza. Cuando se detectaron diferencias significativas, se hicieron comparaciones por pares de regiones con pruebas t de Student y la corrección de Benjamini-Hochberg. Los análisis estadísticos se realizaron con el programa R 3.3.1 (Foundation for Statistical Computing, Viena, Austria).

Se detectaron dos virosis en colonias de abejas del estado de Jalisco, las causadas por el VCRN (Figura 1) y el VAD (Figura 2). Dos virosis no fueron detectadas, las causadas por el VPAI y el VPC. De los virus detectados, la prevalencia a nivel estatal del VCRN fue de 66 % y la del VAD de 38 %. La prevalencia e intensidad de las infecciones causadas por los virus diagnosticados se presentan en el Cuadro 1.

Figura 1 Fotografía de un gel de agarosa que muestra bandas de 698 pares de bases del virus de la celda real negra (VCRN) en las columnas 1, 2, 5, 6, 7 y 8. En la reacción de RT-PCR se usa un gen de la abeja como control (RpS5) 

Figura 2 Fotografía de un gel de agarosa que muestra bandas de 642 pares de bases del virus de las alas deformes (VAD) en las columnas 2, 4 y 6. En la reacción de RT-PCR se usa un gen de la abeja como control (RpS5) 

Cuadro 1 Prevalencia e intensidad media de infecciones virales que afectan a colonias de abejas melíferas en el estado de Jalisco, México 

Patógeno N Prevalencia (%) Intensidad ± E.E.1
Virus alas deformes 79 38.0 4,083.40 ± 2,676.051
Virus celda real negra 79 65.8 0.49 ± 0.233

1Número de copias virales por µg de ARN x 106

A nivel regional, el VAD tuvo una prevalencia significativamente más baja en las colonias de las regiones Sureste y Norte, con solo 8 %, en comparación con la de las colonias de las regiones Sur, Sierra Amula y Centro (P<0.05, Cuadro 2). Para la intensidad de infecciones causadas por el VAD, no hubo diferencias significativas entre colonias de las diferentes regiones (F5,73= 0.64, P= 0.67).

Cuadro 2 Prevalencia e intensidad media de infección del virus de las alas deformes (VAD) en obreras adultas de colonias de abejas melíferas en diferentes regiones del estado de Jalisco, México 

Región N Prevalencia (%) Intensidad ± E.E.1
Altos 12 33.3 a,b 368.81 ± 239.91
Centro 12 66.7 a 955.33 ± 611.20
Sierra Amula 15 60.0 a 14,652.31 ± 13,740.36
Norte 12 8.3 b 176.67 ± 85.12
Sur 16 50.0 a 955.19 ± 476.21
Sureste 12 8.3 b 5,778.83 ± 3,860.24

1Número de copias virales por µg de ARN x 106.

ab Literales diferentes indican diferencias significativas basadas en pruebas de comparación de equidad de proporciones con corrección de Benjamini-Hochberg (P<0.05).

El VCRN se detectó en el 42 al 81 % de las colonias de las regiones estudiadas, pero no hubo diferencias significativas en la prevalencia de este virus entre regiones (P>0.05, Cuadro 3). Para la intensidad de las infecciones causadas por el VCRN si se encontraron diferencias significativas entre colonias de distintas regiones (F5,73= 7.14, P<0.01). Por ejemplo, la región Sur tuvo colonias con niveles de infección significativamente más altos que los de colonias de las demás regiones, excepto la región Centro, que fue la segunda región con los valores más elevados, mientras que la región Norte fue la de menores niveles de infección.

Cuadro 3 Prevalencia e intensidad media de infección del virus de la celda real negra (VCRN) en obreras adultas de colonias de abejas melíferas en diferentes regiones del estado de Jalisco, México 

Región N Prevalencia (%) Intensidad ± E.E.1
Altos 12 41.7 0.12 ± 0.07 b,c
Centro 12 66.7 0.37 ± 0.21 a,b
Sierra Amula 15 66.7 0.06 ± 0.05 c,d
Norte 12 58.3 0.02 ± 0.01 d
Sur 16 81.2 1.94 ± 1.08 a
Sureste 12 75.0 0.03 ± 0.01 d

1Número de copias virales por µg de ARN x 106.

abcd Literales diferentes indican diferencias significativas basadas en análisis de varianza y pruebas t con corrección de Benjamini-Hochberg (P<0.05) de datos transformados a logaritmo natural

En México existe poca información sobre la presencia de enfermedades virales de las abejas melíferas, ya que hace apenas una década se reportó por primera vez la detección molecular del VCE, VAD, VPAI y VCRN4,5 en el altiplano mexicano, pero nada se sabe sobre la prevalencia o intensidad de infección de estas virosis en casi todos los estados del país. En la región norte de México, se reportó la presencia del VAD, VCRN, Virus de Kachemira (VK), VPAI y virus filamentoso (VF) en colonias del estado de Chihuahua, pero no se determinó su prevalencia e intensidad15,16. Por lo anterior, los resultados de este estudio son un punto de referencia para futuras investigaciones en las diferentes regiones de importancia apícola de México.

En otros países del continente americano se han reportado varios virus con prevalencias variables. Sin embargo, la mayoría tienen en común al VAD y al VCRN como los virus más prevalentes. Por ejemplo, en Uruguay, el 100 % de las colonias analizadas presentaron VAD y VCRN17,18. En Argentina y Chile, el virus más prevalente fue el VAD, el cual se detectó en el 35 y 37 % de las colonias muestreadas, respectivamente19,20. En Cuba, el VAD fue el virus más prevalente, detectado en 91 % de las colonias analizadas, pero no se detectó el VCRN21. En Colombia se detectaron el VAD y el VCRN con prevalencias de 19.9 y 10.6 %, respectivamente22. En cuanto a Norteamérica, en los EUA se comparó la prevalencia de ocho virus durante seis años y en todos los años el VAD se mantuvo como el virus más prevalente dentro de un rango de 65 a 92 %, seguido de cerca por el VCRN, con un rango de 60 a 92 %23.

En cuanto a intensidad de las infecciones virales, a excepción de algunos trabajos realizados en EUA y Canadá, ningún estudio realizado en países de Centroamérica, el Caribe, o México, ha reportado niveles de infección virales en las abejas a nivel regional de un estado, a diferencia de este estudio, que hasta donde se sabe, es el primero en reportar intensidades de infecciones causadas por virus en las abejas melíferas a nivel regional en México.

Entre las regiones hubo diferencias significativas en las prevalencias de las infecciones virales de colonias de abejas. El VAD fue detectado con una prevalencia significativamente baja de 8 % en colonias de las regiones Sureste y Norte. En contraposición a esta baja prevalencia, en las regiones Sur, Sierra amula y Centro, la prevalencia del VAD fue mayor al 50 %. En cuanto a la intensidad de la infección causada por el VAD, no hubo diferencias significativas entre las regiones; en todas fue alto en las muestras positivas. Para la virosis causada por el VCRN no se encontraron diferencias significativas en prevalencia entre regiones. Sin embargo, para la intensidad de la infección si hubo diferencias significativas, con las colonias de la región Sur, presentando niveles de infección más altos de la virosis que las colonias de las demás regiones, excepto la región Centro. En cuanto a intesidad de infeción, los niveles de infección encontrados en este estudio fueron altos para el VAD, con 4083.4 X 106 copias virales por µg de ARN y relativamente bajos para el VCRN con 0.49 X 106 copias virales por µg de ARN. Es decir, la intensidad de las infecciones del VAD en abejas de Jalisco, fue aproximadamente 8,000 veces más alta que la de las infecciones del VCRN.

Algunos de los factores que pudieron haber influido en las diferencias en prevalencia e intensidad viral en las colonias de abejas melíferas entre regiones de Jalisco, se incluyen efectos del entorno, el genotipo de las abejas, y posiblemente cepas diferentes de los virus. En cuanto a efectos climáticos entre regiones de México, se sabe que las infecciones del VAD son más prevalentes y elevadas en colonias ubicadas en zonas de clima templado que en colonias establecidas en clima tropical24. Los autores del estudio citado plantearon que esto ocurre debido a que los climas más fríos favorecen la transmisión y replicación del VAD y pudieran reducir la respuesta inmune de las abejas, lo que las hace más susceptibles al virus. Los autores también plantearon el efecto de la interacción entre el clima y el parasitismo por V. destructor, ácaro que está fuertemente relacionado con la prevalencia e intensidad del VAD, ya que no solo sirve de vector del virus, sino que este se multiplica en sus tejidos25,26. Por ello, colonias con mayor infestación por V. destructor suelen tener prevalencias e intensidades de infección del VAD más altas que colonias con baja infestación del ácaro27. Además, el genotipo de las abejas varia con su grado de africanización. Se ha demostrado que la intensidad de infección causada por el VAD y por el VCRN es más alta en colonias con mitotipo o morfotipo europeo que en colonias con mitotipo o morfotipo africano28. Es posible que las colonias menos infectadas con virosis en este estudio hayan tenido mayor grado de africanización que las más infectadas. Sin embargo, esta hipótesis tendría que ser investigada.

Los elevados niveles de infección del VAD son preocupantes, ya que si los apicultores descuidan las medidas de control de V. destructor, la prevalencia e intensidad de las infecciones del VAD podrían aumentar. Se sabe que junto con el parasitismo por Varroa, este virus puede debilitar a las colonias hasta ocasionar su colapso1. Por ello es fundamental hacer hincapié en la importancia de implementar una adecuada estrategia de control de las infestaciones de V. destructor, para mantener las infecciones del VAD lo más bajas posible en las colonias de abejas. En cuanto al VCRN, aunque tuvo una alta prevalencia, sus niveles de infección fueron bajos. Sin embargo, este estudio fue estacional, por lo que habría que llevar a cabo estudios a lo largo de todo un año y por varios años para confirmar si este es un virus que pudiera representar daños potenciales a la apicultura de Jalisco.

En conclusión, la virosis de las abejas melíferas más prevalente en el estado de Jalisco fue la del VCRN que se detectó en el 66 % de las muestras, mientras que la virosis del VAD, fue detectada en el 38 % de las colonias. Los niveles de infección para el VAD fueron elevados (8,000 veces más altos que los del VCRN). Las regiones con mayor prevalencia del VAD fueron la Centro, Sur, Altos y Sierra amula. En cuanto a la intensidad de infecciones del VAD, no hubo diferencias significativas entre regiones. Para la prevalencia del VCRN tampoco hubo diferencias significativas entre regiones, pero si las hubo para la intensidad de infección. Las regiones con niveles de infección más altos fueron la Sur y Centro. Se recomienda llevar a cabo estudios adicionales con muestreos en varias estaciones del año y por varios años, para conocer bajo que condiciones y épocas, las virosis pudieran ser más dañinas a la apicultura y para diseñar estrategias de control.

Agradecimientos y conflictos de interés

Los autores agradecen a los 42 apicultores que amablemente facilitaron la colecta de las muestras de sus colonias. A Sara Dino, Ulises Nuño, Shaira Alvarado y Miriam Rángel, que ayudaron en la colecta de las muestras. Este estudio fue parcialmente financiado por fondos para la investigación del CUSur otorgados a J.T. y por el fondo Pinchin de la Universidad de Guelph a E.G. Los autores declaran no tener conflicto de interés.

Literatura citada

1. Dainat B, Evans JD, Chen YP, Gauthier L, Neumann P. Dead or alive: deformed wing virus and Varroa destructor reduce the life span of winter honeybees. Appl Environ Microbiol 2012;78(4):981-987. https://doi.org/10.1128/AEM.06537-11. [ Links ]

2. Cox-Foster DL, Conlan S, Holmes EC, Palacios G, Evans JD, Moran NA, et al. A metagenomic survey of microbes in honey bee colony collapse disorder. Science 2007;318(5848):283-287. https://doi.org/10.1126/science.1146498. [ Links ]

3. Evans JD, Saegerman C, Mullin C, Haubruge E, Nguyen BK, Frazier M, et al. Colony collapse disorder: a descriptive study. PloS ONE 2009;4(8):e6481. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0006481. [ Links ]

4. Guzman-Novoa E, Hamiduzzaman MM, Espinosa-Montaño LG, Correa-Benítez A, Anguiano-Báez R, Ponce-Vázquez R. First detection of four viruses in honey bee (Apis mellifera) workers with and without deformed wings and Varroa destructor in México. J Apic Res 2012;51(4):342-346. https://doi.org/10.3896/IBRA.1.51.4.08. [ Links ]

5. Guzman-Novoa E, Hamiduzzaman MM, Correa-Benítez A, Espinosa-Montaño LG, Uribe-Rubio JL. A scientific note on the first detection of black queen cell virus in honey bees (Apis mellifera) in Mexico. Apidologie 2013;44(4):382-384. https://doi.org/10.1007/s13592-012-0191-4. [ Links ]

6. Servicio de Información Agroalimentaria y Pesquera. Panorama Agroalimentario, edición 2022. México. 2022: Secretaría de Agricultura y Desarrollo Rural; 2022. https://www.gob.mx/siap/acciones-y-programas/panorama-agroalimentario-258035. [ Links ]

7. Contreras-Escareño F, Pérez-Armendáriz B, Echazarreta CM, Cavazos-Arroyo J, Macías-Macías JO, Tapia-González JM. Características y situación actual de la apicultura en las regiones Sur y Sureste de Jalisco, México. Rev Mex Cienc Pecu 2013;4(3):387-398. [ Links ]

8. Chen YP, Higgins JA, Feldlaufer MF. Quantitative real-time reverse transcription-PCR analysis of deformed wing virus infection in the honeybee (Apis mellifera L.). Appl Environ Microbiol 2005;71(1):436-441. https://doi.org/10.1128/AEM.71.1.436-441.2005. [ Links ]

9. Tentcheva D, Gauthier L, Zappulla N, Dainat B, Cousserans F, Colin ME, et al. Prevalence and seasonal variations of six bee viruses in Apis mellifera L. and Varroa destructor mite populations in France. Appl Environ Microbiol 2004;70(12):7185-7191. https://doi.org/10.1128/AEM.70.12.7185-7191.2004. [ Links ]

10. Maori E, Paldi N, Shafir S, Kalev H, Tsur E, Glick E, et al. IAPV, a bee‐affecting virus associated with Colony Collapse Disorder can be silenced by dsRNA ingestion. Insect Mol Biol 2009;18(1):55-60. https://doi.org/10.1111/j.1365-2583.2009.00847.x. [ Links ]

11. Li B, Deng S, Yang D, Hou C, Diao Q. Complete sequences of the RNA 1 and RNA 2 segments of chronic bee paralysis virus strain CBPV-BJ detected in China. Arch Virol 2017;162(8):2451-2456. https://doi.org/10.1007/s00705-017-3373-6. [ Links ]

12. Di Prisco G, Cavaliere V, Annoscia D, Varricchio P, Caprio E, Nazzi F, et al. Neonicotinoid clothianidin adversely affects insect immunity and promotes replication of a viral pathogen in honey bees. PNAS 2013;110(46):18466-18471. https://doi.org/10.1073/pnas.1314923110. [ Links ]

13. Chantawannakul P, Ward L, Boonham N, Brown M. A scientific note on the detection of honeybee viruses using real-time PCR (TaqMan) in varroa mites collected from a Thai honeybee (Apis mellifera) apiary. J Invertebr Pathol 2006;91(1):69-73. https://doi.org/10.1016/j.jip.2005.11.001. [ Links ]

14. Morfin N, Macías-Macías JO, Guzman-Novoa E. Viral quantification in bee samples using synthetic DNA sequences with Real-Time PCR (qPCR). In: Aquino de Muro M editor. Virus-Host Interactions: Methods and Protocols, Meth Mol Biol 2610. New York, NY, USA: Springer Nature;2023:57-66, https://doi.org/10.1007/978-1-0716-2895-9_5. [ Links ]

15. García-Anaya MC, Romo-Chacón A, Zamudio-Flores PB, Ríos-Velasco C, Acosta-Muñiz CH. Detection of viruses in colonies of honey bees (Apis mellifera L.) in the state of Chihuahua, Mexico. J Apic Res 2016;55(3):240-242. https://doi.org/10.1080/00218839.2016.1226605. [ Links ]

16. García-Anaya MC, Romo-Chacón A, Sáenz-Mendoza AI, Pérez-Ordoñez G, Acosta-Muñiz CH. Detection of Israeli acute paralysis virus (IAPV) and Apis mellifera filamentous virus (AmFV) in honey bees in Mexico. J Apic Sci 2018;62(1):141. https://doi.org/10.2478/jas-2018-0009. [ Links ]

17. Antúnez K, D’Alessandro B, Corbella E, Ramallo G, Zunino P. Honeybee viruses in Uruguay. J Invertebr Pathol 2006;93(1):67-70. https://doi.org/10.1016/j.jip.2006.05.009. [ Links ]

18. Mendoza Y, Antúnez K, Branchiccela B, Anido M, Santos E, Invernizzi C. Nosema ceranae and RNA viruses in European and Africanized honeybee colonies (Apis mellifera) in Uruguay. Apidologie 2014;45(2):224-234. https://doi.org/10.1007/s13592-013-0241-6. [ Links ]

19. Molineri AI, Pacini A, Giacobino A, Bulacio-Cagnolo N, Aignasse A, Zago L, et al. Prevalence of honey bee (Apis mellifera) viruses in temperate and subtropical regions from Argentina. Rev Argent Microbiol 2017;49(2):166-173. https://doi.org/10.1016/j.ram.2016.12.004. [ Links ]

20. Vargas M, Arismendi N, Riveros G, Zapata N, Bruna A, Vidal M, et al. Viral and intestinal diseases detected in Apis mellifera in Central and Southern Chile. Chil J Agric Res 2017;77(3):243-249. http://dx.doi.org/10.4067/S0718-58392017000300243. [ Links ]

21. Luis AR, García CAY, Invernizzi C, Branchiccela B, Piñeiro AMP, Morfi AP, et al. Nosema ceranae and RNA viruses in honey bee populations of Cuba. J Apic Res 2020;59(4):468-471. https://doi.org/10.1080/00218839.2020.1749451. [ Links ]

22. Tibatá VM, Sánchez A, Palmer-Young E, Junca H, Solarte VM, Madella S, et al. Africanized honey bees in Colombia exhibit high prevalence but low level of infestation of Varroa mites and low prevalence of pathogenic viruses. PLoS ONE 2021;16(5):e0244906. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0244906. [ Links ]

23. Traynor KS, Rennich K, Forsgren E, Rose R, Pettis J, Kunkel G, et al. Multiyear survey targeting disease incidence in US honey bees. Apidologie 2016;47(3):325-347. https://doi.org/10.1007/s13592-016-0431-0. [ Links ]

24. Anguiano-Báez R, Guzman-Novoa E, Hamiduzzaman MM, Espinosa-Montaño LG, Correa-Benítez A. Varroa destructor (Mesostigmata: Varroidae) parasitism and climate differentially influence the prevalence, levels, and overt infections of deformed wing virus in honey bees (Hymenoptera: Apidae). J Insect Sci 2016;16(1):44. https://doi.org/10.1093/jisesa/iew029. [ Links ]

25. Gisder S, Aumeier P, Genersch E. Deformed wing virus: replication and viral load in mites (Varroa destructor). J Gen Virol 2009;90(2):463-467. https://doi.org/10.1099/vir.0.005579-0. [ Links ]

26. Sabahi Q, Morfin N, Nehzati-Paghaleh G, Guzman-Novoa E. Detection and replication of deformed wing virus and black queen cell virus in parasitic mites, Varroa destructor, from Iranian honey bee (Apis mellifera) colonies. J Apic Res 2020;59(2):211-217. https://doi.org/10.1080/00218839.2019.1686576. [ Links ]

27. Emsen B, Hamiduzzaman MM, Goodwin PH, Guzman-Novoa E. Lower virus infections in Varroa destructor-infested and uninfested brood and adult honey bees (Apis mellifera) of a low mite population growth colony compared to a high mite population growth colony. Plos ONE 2015;10(2):e0118885. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0118885. [ Links ]

28. Ramos-Cuellar AK, De la Mora A, Contreras-Escareño F, Morfin N, Tapia-González JM, Macías-Macías JO, et al. Genotype, but not climate, affects the resistance of honey bees (Apis mellifera) to viral infections and to the mite Varroa destructor. Vet Sci 2022;9(7):358. https://doi.org/10.3390/vetsci9070358. [ Links ]

Recibido: 15 de Octubre de 2023; Aprobado: 23 de Febrero de 2024

*Autor de correspondencia: tpetukho@uoguelph.ca

Creative Commons License Este es un artículo publicado en acceso abierto bajo una licencia Creative Commons