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Introducción
Taxus globosa Schltdl. pertenece a la familia Taxaceae (Cope, 1998), es una conífera dioica, perenne que se reproduce por semilla (Zavala, 2001). Es un árbol de lento crecimiento y porte pequeño, usualmente de 6 a 10 m de altura y diámetros normales de 30 a 40 cm (Shemluck et al., 2003);3. produce taxol, sustancia útil en el tratamiento de varios tipos de cáncer, entre ellos cérvico uterino y de mama (Hansen et al., 1994; Soto et al., 2000; Zavala, 2001; Shemluck et al., 2003; Barrales-Cureño y Soto-Hernández, 2012). Conocido también con el nombre de tejo mexicano, palmira, tlascal (Zavala, 2001, 2002); en el norte de México se le denomina chiper y romerillo, o granadillo en el centro y sur del país (Contreras y Luna, 2001; Soto et al., 2011).
De los cuatro taxa nativos de Taxus del hemisferio occidental, la menos conocida, hasta hace algunos años, era la especie mexicana Taxus globosa, la cual se distribuye de manera esporádica desde la parte central de la región noreste (Nuevo León y Tamaulipas), la cuenca del Golfo y Eje Neovolcánico Transversal hasta el sur de Honduras (Zamudio, 1992; Zavala, 2001, 2002; Spjut, 2007b). Spjut (2007a; 2007b) menciona que existen dos variedades: T. globosa var. globosa Schlecht. y T. globosa var. floridana (Nutt. ex Champ.) Spjut., cuya diferencia radica en la forma de las papilas en las hojas; en la variedad globosa son prominentes en la mayor parte de la superficie del envés y las células marginales en su mayoría son sinuosas, y se presenta desde El Salvador hasta el noreste de México; mientras que en la variedad floridana las papilas son menos prominentes en la nervadura central y en la zona marginal, las células marginales son más o menos rectangulares, y únicamente se encuentra en los estados de Nuevo León, Tamaulipas y Veracruz.
Las especies del género Taxus son coníferas susceptibles de aprovechamiento forestal (postes, leña y carbón); además de, su utilización farmacéutica, ya que producen el fármaco conocido como taxol, el cual es importante en el tratamiento de cáncer ovárico y de mama (Wani et al., 1971), y resulta promisorio en otros tipos de tumores malignos (Arbuck y Blaylock, 1995). Químicamente, el taxol es un pseudoalcaloide diterpénico, aislado hace poco más de 20 años de la corteza del tejo del pacífico o americano (Taxus brevifolia Nutt.); la cual es delgada (cerca de 3 mm). Un árbol de cien años en promedio produce 3 kg de corteza, de ellos se aíslan solo 300 mg de taxol (Appendino et al., 1994); En cambio, en el taxón mexicano los niveles de taxol varían entre 0.013 % en 20 gramos de follaje a 0.0085 % en 20 gramos de corteza (Soto et al., 2000); la mayor proporción del principio activo en el follaje le confiere un particular interés, debido a que su aprovechamiento se haría a partir de este, ya que el descortezamiento causa la muerte de la planta.
Por lo anterior, el objetivo del presente trabajo es mostrar el estado del conocimiento sobre la distribución natural y potencial de la especie en México, las asociaciones vegetales, el estatus de conservación, y los aspectos reproductivos de Taxus globosa. Con la finalidad de orientar las investigaciones futuras sobre esos tópicos para promover medidas de conservación y técnicas de aprovechamiento sustentable.
Distribución actual y potencial
Taxus globosa es una especie nativa de México y del norte de América Central (Zamudio, 1992; Spjut, 2007). Su intervalo latitudinal de distribución corresponde a 25º23’ norte en el estado de Nuevo León, México, hasta 14º19’ norte en el departamento de Chalatenango, El Salvador (Contreras-Medina et al., 2011) (Shemluck et al., 2003). En México, su distribución es esporádica a lo largo de la Sierra Madre Oriental en Nuevo León, Tamaulipas, Querétaro, Hidalgo, Puebla y Veracruz (Contreras y Luna, 2001); San Luis Potosí (García y Castillo, 2000); en la Sierra Juárez en Oaxaca (Zamudio, 1992), y en Los Altos de Chiapas (Contreras y Luna, 2001).
También, se encuentra en los bosques templados de Guatemala, ubicados en la Reserva de la Biósfera “Las Minas”, Sierra de los Cuchumatanes y Cadena Volcánica (Standley y Steyermark, 1958; Parker, 2008); en el sur de El Salvador, en la cima del Cerro del Pittla (Moldenke y Moldenke, 1984); y en el oeste de Honduras, en los parques nacionales Santa Bárbara, Celaque y Tilarán, este último considerado como el límite más al sur de su distribución (Zamudio, 1992; Contreras-Medina et al., 2010,2011; López y García, 2015) (Figura 1).
Taxus globosa requiere de condiciones microclimáticas muy particulares para su establecimiento, que incluyen niveles específicos de luz, agua, temperatura y humedad determinados por la microtopografía del sitio (García y Castillo, 2000; Contreras y Luna, 2001). Al respecto, Sánchez (2012) indicó que en dos localidades de Veracruz, las poblaciones de Taxus se localizaban en sitios con temperaturas promedio de 14.5 y 15.4 °C, con humedad relativa superior a 80 % y niveles de luz de 2.5 a 3.2 mmol m-2 s-1; asimismo, García y Castillo, 2000 las registraron en cañadas con exposiciones norte-noreste.
En particular, las poblaciones mexicanas están geográficamente restringidas y no forman grandes rodales (López y García, 2015), al parecer su distribución en parte está influenciada por factores históricos de cómo ingresaron las coníferas a México y América Central por la parte norte del hemisferio en la segunda mitad del periodo Terciario (Mirov, 1967; Hils, 1993); por lo que para Rzedowski (2006) es una de las especies de distribución discontinua que establecen una relación florística con el este de América del Norte (Estados Unidos de América y Canadá) y forma parte del bosque caducifolio en Estados Unidos de América (Taxus brevifolia Nutt.) y del bosque mesófilo de montaña de México y América Central (Taxus globosa) (Zavala, 2001) en su proceso de migración hacia el sur, como se ha sugerido para otros taxa y asociaciones vegetales (Pearson y Dawson, 2003).
Existen estudios que amplían el conocimiento de la distribución geográfica y potencial de la especie mediante la estimación del nicho ecológico. a partir del uso de algoritmos como Maxent y Bioclim (Contreras-Medina et al., 2010, 2011; García-Aranda et al., 2012a, 2012b; López y García, 2015). Sobre el particular, Contreras-Medina et al. (2010) generaron mapas de distribución potencial empleando tres escenarios de distribución por cambio de uso de suelo, en diferentes épocas y con modelos generados con Maxent de la distribución potencial remanente de las especies en áreas naturales protegidas (ANP) federales y regiones terrestres prioritarias para la conservación (RTP). En relación con este trabajo, Contreras-Medina et al. (2011) señalan que T. globosa solo se ha registrado en siete ANP2000000000000000000 de toda Mesoamérica; de las cuales, cuatro pertenecen a México con 19.67 % de cobertura (Cuadro 1). Adicionalmente, los puntos de presencia de T. globosa que se ubicaron a menos de 5 km de distancia de los límites de alguna ANP fueron seis, aunque se considera que en dos de ellos difícilmente estaría la especie, debido a las características prevalecientes de clima tropical y seco en ambos: Valle de Tehuacán-Cuicatlán y Barranca de Metztitlán (Cuadro 2). López y García (2015) localizaron 75 poblaciones distribuidas en nueve estados (Cuadro 3).
Cuadro 1 Áreas Naturales Protegidas en México donde se tienen registros de Taxus globosa Schltdl.
| Área Natural Protegida | Núm. de registros | % ocupado del ANP |
|---|---|---|
| Parque Nacional Cumbres de Monterrey | 3 | 0.16 |
| Tierras de Manejo Comunitario La Tierra del Faisán | 1 | 1.03 |
| Parque Nacional El Chico | 7 | 18.25 |
| Reserva de la Biósfera Sierra Gorda | 9 | 0.23 |
| Total | 20 | 19.67 |
Modificado de Contreras-Medina et al. (2011).
Cuadro 2 Áreas Naturales Protegidas en México donde se tienen registros de Taxus globosa Schltdl. cercanos a sus límites (a menos de 5 km).
| Área Natural Protegida | Distancia (km) |
|---|---|
| Zona de Restauración Ecológica del Lobo Mexicano El Saucillo, Nuevo León | 3.74 |
| Reserva de la Biósfera Barranca de Metztitlán, Hidalgo | 4.88 |
| Parque Nacional Cofre de Perote, Veracruz | 1.88 |
| Parque Nacional Pico de Orizaba, Veracruz-Puebla | 2.14 |
| Reserva de la Biósfera Tehuacán-Cuicatlán, Oaxaca-Puebla | 0.77 |
| Zona de Conservación Comunitaria Santo Domingo Cacalotepec, Oaxaca | 2.08 |
Modificado de Contreras-Medina et al. (2011).
Cuadro 3 Poblaciones localizadas de Taxus globosa Schltdl. en México.
| Estado | Núm. de poblaciones | Latitud (Extrema-inferior) | Longitud (Extrema-inferior) | Altitud (m) |
|---|---|---|---|---|
| Nuevo León | 16 | 25°22´35” 23°53´25” | 100°13´15” 99°47´29” | 1 460 2 650 |
| Tamaulipas | 12 | 23°55´20” 23°02´48” | 99°28´18” 99°14´50” | 1 300 1 400 |
| San Luis Potosí | 1 | 21°55´40” | 100°16´40” | 2 000 |
| Querétaro | 8 | 21°27´26” 21°08´14” | 99°07´48” 99°41´06” | 1 980 2 620 |
| Hidalgo | 9 | 20°22´01” 20°05´23” | 98°20´22” 98°32´04” | 2 260 2 630 |
| Puebla | 1 | 20°15´00” | 98°12´00” | 2 000 |
| Veracruz | 9 | 20°36´00” 19°09´00” | 98°26´20” 97°14´00” | 1 720 2 500 |
| Oaxaca | 16 | 17°40´29” 17°11´00” | 96°33´54” 96°24´00” | 2 400 2 500 |
| Chiapas | 3 | 17°10´00” 16°50´00” | 93°10´00” 92°30´00” | 1 750 2 300 |
Modificado de López y García (2015).
La distribución potencial de T. globosa para México sugiere la existencia de 35 259 km2, sin considerar el impacto causado por el cambio de uso de suelo (Contreras-Medina et al., 2010); García-Aranda et al. (2012b) determinaron que el área potencial de distribución es muy reducida, de 9 650 km2 (Bioclim) a 10 385 km2 (Bioclim+Topografía como el modelo más significativo), que representan entre 0.49 a 0.52 % del territorio nacional.
Los modelos de distribución potencial muestran que existe una reducción importante del área, por la existencia de cambio de uso de suelo (Contreras-Medina et al., 2010); asimismo, las variables pendiente del terreno y precipitación del mes más seco son las de mayor influencia (García-Aranda et al., 2012a). Contreras-Medina et al. (2010), al considerar el escenario de 1976, T. globosa cubría un área de 26 620 km2 (reducción de 24.5 % de la vegetación original sin la intervención humana), para el 1996 calcularon 6 847 km2 (reducción de 80.58 %) y para el 2000 estimaron 6 297 km2 (reducción de 82.14 %).
Contreras-Medina et al. (2010) estimaron, para el año 2000, en 744 km2 el área potencial de distribución de la especie dentro de las ANP, que representaba 11.8 % de la superficie potencial distribuida en 10 ANP a lo largo de la Sierra Madre Oriental y Sierra Madre de Oaxaca (Cumbres de Monterrey, Sierra Gorda de Guanajuato, Sierra Gorda, Los Mármoles, Barranca de Metztitlán, Cuenca Hidrográfica del Río Necaxa, Cofre de Perote, Pico de Orizaba, Cañón de Río Blanco y Valle de Tehuacán-Cuicatlán). Cabe señalar que el área potencial ubicada en Chiapas no coincide con ningún ANP federal. La superficie potencial de T. globosa localizada en alguna de las regiones terrestres prioritarias (RTP) era de 3 052 km2, equivalente a 48.46 % del área potencial para el 2000; y corresponde con 15 RTP a lo largo de su área de distribución (Contreras-Medina et al., 2010).
Con menores probabilidades de presencia, pero con base en los requerimientos ambientales de la especie se ha determinado que el hábitat potencial también se encuentra en los estados de Querétaro, Oaxaca, Guanajuato, Chiapas, San Luis Potosí, Coahuila, Estado de México, Tlaxcala, Morelos, Jalisco y Colima (Contreras-Medina et al., 2011). T. globosa se registró para el Estado de México (Standley, 1926); sin embargo, no hay ejemplares de herbario que respalden esa información. No obstante, el modelo del nicho ecológico predice su existencia en dicho estado (Contreras-Medina et al., 2010).
Asociaciones vegetales y dendrometría
Taxus globosa crece en el dosel medio e inferior, bajo la sombra de otros árboles de porte mayor, en ambientes con alta humedad relativa, cercanos a escurrimientos de agua intermitentes o permanentes (Soto et al., 2011); en exposiciones norte-noreste (García y Castillo, 2000; García-Aranda et al., 2012a), con pendientes variadas; por ejemplo, en las mesas de San Isidro en Río Verde, San Luis Potosí (García y Castillo, 2000) es de 40 % y en el Parque Nacional El Chico, Hidalgo son de 10 a 60 % (Zavala, 2001). Muestra fuerte preferencia por crecer en el fondo de cañadas húmedas y sombreadas gran parte del año, ya sea por la precipitación pluvial o por las nieblas frecuentes, crece en suelos ácidos, con buen drenaje y ricos en materia orgánica (Cortés et al., 2000; Charco, 2007).
La especie coexiste en bosques de pino-encino con Pinus pseudostrobus Lindl., P. ayacahuite Ehrenb., P. patula Schltdl. et Cham., Arbutus xalapensis Kunth, Quercus crassifolia Bonpl., Q. germana Schltdl. et Cham., Q. rysophylla Weath., Q. laurina Bonpl., Tilia mexicana Schlecht., Meliosma dentata Urban., Abies religiosa (Kunth) Schltdl. et Cham., y A. vejarii subsp. mexicana (Martínez) Farjon (García y Castillo, 2000; López y García, 2015); en el bosque mesófilo de montaña se asocia con Ostrya virginiana (Mill.) K. Koch, Liquidambar styraciflua L., Cornus disciflora DC. (Luna et al., 1994), Fraxinus sp., Magnolia tamaulipana A. Vázquez, Ternstroemia sylvatica Schltdl. et Cham. (García-Aranda et al., 2012a), Persea americana Mill. y Quercus affinis Scheidw (García y Castillo, 2000) (Cuadro 4).
Cuadro 4 Distribución de Taxus globosa Schltdl. y géneros asociados.
| Entidad | Altitud (m) | Géneros asociados |
|---|---|---|
| Hidalgo | 2 500-2 600 | Abies, Quercus |
| Querétaro | 1 000-2 900 | Abies, Garrya, Pinus |
| Nuevo León | 2 600-2 700 | Pinus, Pseudotsuga, Abies, Quercus |
| Oaxaca | 2 000-3 000 | Pinus, Quercus |
| San Luis Potosí | 2 300-2 500 | Pinus, Garrya |
| Tamaulipas | 1 400-1 500 | Quercus, Liquidambar, Podocarpus, Acer |
| Veracruz | 1 900-2 500 | Cupressus, Pinus, Quercus |
Modificado de Zavala (2001).
La estructura, composición, riqueza y diversidad de la vegetación de los rodales de T. globosa se ha documentado de manera formal en pocos estudios, y en general se describen solo como observaciones de campo, por lo que se desconoce la estructura de edades de las poblaciones mexicanas, su crecimiento y desarrollo, así como sus mecanismos regenerativos. Así, las poblaciones del sector más sureño de la región del noreste de México presentan mayor área basal, altura y menor cobertura herbácea que las del norte, las cuales se localizan en lugares con más disturbio; asimismo, los sitios del sur se ubican a mayores altitudes, con una pendiente superior a la que prevalece en el norte; por lo tanto, la heterogeneidad ambiental, las características de las localidades y el grado de disturbio de las poblaciones son factores que influyen en su estructura (García-Aranda et al., 2012a).
Los rodales de T. globosa suelen ser reducidos en densidad de individuos y en superficie; en cuanto a características dasométricas son muy variables entre poblaciones (Cuadro 5). En áreas más aisladas, alejadas de asentamientos humanos y con menor impacto antrópico directo (tala furtiva) o indirecto (manejo de ganado vacuno y caprino) existe mayor densidad de individuos. Aquellas áreas que están cercadas y protegidas del ganado, no poseen una gran densidad, pero si presentan una proporción más alta de individuos juveniles que de adultos (Zavala et al., 2001). Por otro lado, los lugares con un relieve escarpado, pendientes pronunciadas y alta pedregosidad tienen una gran densidad de plántulas, lo cual es indicativo de estabilidad y durabilidad de la población, como lo sugiere Iszcuło et al. (2005), para el tejo europeo.
Cuadro 5 Variables dasométricas en poblaciones de Taxus globosa Schltdl. del centro de México.
| Estado | Localidad | Densidad (individuos ha-1) | Altura media (m) | Altura máxima (m) | Área basal (m2 ha-1) | Fuente |
|---|---|---|---|---|---|---|
| Veracruz | El Mirador | 670 | 2.8 | 7.0 | 8.40 | Sánchez, 2012 |
| El Saucal | 310 | 1.1 | 1.9 | 0.24 | ||
| Las minas | 500 | 0.5 | 1.2 | 2.01 | ||
| Nuevo León | 5 a 39 | 2.0 | 6.8 | 23.03 | García-Aranda et al., 2011 | |
| Tamaulipas | 0.9 | 2.0 | 6.8 | 82.32 | ||
| Hidalgo | El Chico | 6.6 | 4.5 | - | - | Zavala, 2002 |
| San Luis Potosí | Río Verde | - | - | 8.0 | - | García y Castillo, 2000 |
Estado de conservación y reproducción
La especie es poco común en muchas de las localidades donde se ha registrado (Contreras et al., 2001). Dado que se conoce poco sobre la distribución, densidad, estructura, composición y riqueza de sus poblaciones, está catalogada como Sujeta a Protección Especial (Pr) en la Norma Oficial Mexicana: NOM-059-SEMARNAT-2010 (Semarnat, 2010), lo anterior implica que podría estar amenazada por factores que inciden negativamente en su viabilidad, por lo que se determina la necesidad de propiciar su recuperación y conservación tanto de T. globosa como de las poblaciones de los taxones asociados. En el ámbito internacional, T. globosa se incluye en la lista roja de especies amenazadas de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN) como especie en peligro de extinción, debido a que su área de ocupación es inferior a 2 000 km2, probablemente, por la explotación pasada y actual, además de la deforestación del bosque mesófilo de montaña y demás ecosistemas en los que se desarrolla; factores que condujeron a la reducción del tamaño de las poblaciones, y que, posiblemente, continúe (González-Espinosa et al., 2011; Thomas, 2013).
López y García (2015) señalan que, de 29 poblaciones de T. globosa evaluadas, d 15 estuvieron en buen estado de conservación, con base en su regeneración natural aceptable; dos en estado inadecuado, por la baja densidad de individuos; y 12 en condiciones totalmente desfavorables y en riesgo de desaparecer, a consecuencia del cambio de uso del suelo, la deforestación y fragmentación del hábitat.
El aislamiento entre las poblaciones hace suponer la existencia de un limitado flujo genético; también, el aprovechamiento de esta y de otros taxones del dosel superior implican alto riesgo para la conservación de la especie (Soto et al., 2011). Por lo anterior, para asegurar la preservación de las poblaciones naturales, es necesario conocer su biología y formas de reproducción; al respecto, se ha generado información muy local y puntual de sus características reproductivas, como lo documenta Zavala (2001) para poblaciones de El Chico, Hidalgo; formas de propagación y número de individuos masculinos y femeninos, así como la proporción de árboles juveniles y adultos, además de los aspectos referentes a su regeneración natural (Zavala, 2002).
Zavala et al. (2001) observaron que la regeneración parece basarse en la producción de semillas; aunque, en algunos lugares hay una notable producción de rebrotes, a partir de la base del tallo (López, 2008); característica que podría aprovecharse para su propagación y conservación ex situ. Sin embargo, para garantizar la permanencia y diversidad genética de las poblaciones, las semillas son las estructuras de mayor importancia; desafortunadamente, su producción es limitada y su germinación muy difícil (Ramírez-Sánchez et al., 2011).
La reproducción de T globosa a partir de semilla ha sido infructuosa (Zavala-Chávez, 2001; Nicholson y Munn, 2003) debido a su embrión subdesarrollado, lo que indica una latencia de tipo morfológico (Ramírez-Sánchez et al., 2011). Ramírez-Sánchez et al. (2018) citan que su latencia tiene varias causas, entre ellas la fisiológica, lo que dificulta aún más la germinación; por lo que solo se ha tenido éxito con métodos vegetativos (Muñoz et al., 2009).
Ramírez-Sánchez et al. (2011) determinaron que las variables morfológicas y las características físicas de la semilla de T. globosa muestran diferencias significativas entre regiones geográficas, ya que las del norte de México son mayores que las del centro; dichas diferencias las atribuyeron a la fragmentación del hábitat, al tamaño reducido de las poblaciones y a la deriva génica, ya que las poblaciones del centro las integran de 10 a 200 individuos; mientras que en la región norte se estima que poseen de 1 000 a 5 000 individuos.
También, se ha observado una baja producción de semillas, lo que sugiere que la especie tiene un ritmo de regeneración interanual (López y García, 2015), para ello se requiere que la población tenga un número mínimo de adultos con adecuada proporción de sexos para lograr una polinización efectiva y tasas mínimas para la formación de semillas. En el Parque Nacional El Chico, de un total de 251 individuos, 29.9 % fueron adultos, de los cuales 44.0 % fueron femeninos y 56 % masculinos (Zavala, 2002). En cambio, Soto et al. (2011) determinaron que la proporción de hembras y machos es cercana a 50:50 en todas las poblaciones. Sin embargo, se producen pocas semillas, entre 6 y 15 semillas maduras por árbol; lo anterior responde a la cantidad de árboles maduros y juveniles presentes; por ejemplo, de 150 individuos observados, los individuos femeninos reproductivamente maduros fueron escasos (32 %) y más de la mitad (68 %) correspondieron a juveniles; estos últimos con un promedio de edad estimada de 10.6 años (± 8.0), mientras que los de mayor y menor edad tuvieron 19 y 3 años, respectivamente (Zavala et al., 2001).
Aparentemente, son pocos los juveniles que se incorporan a la población en los últimos años; esto podría indicar disminución poblacional o en la producción de semillas, pero se desconoce de cuántos individuos se compone la población completa, cuáles son sus edades, cuál es la producción anual de semilla, cuántas llegan a germinar y cuál es la supervivencia de las plántulas (Zavala et al., 2001).
Conclusiones
Dado el potencial de aprovechamiento de Taxus globosa con fines farmacéuticos, se requiere: a) desarrollar programas de recuperación y conservación de las poblaciones naturales de la especie; b) en algunas áreas naturales protegidas, es imprescindible emprender trabajo de campo para verificar su existencia y proponer su inclusión en los programas de manejo y conservación en las ANP. Asimismo, es necesario complementar los estudios sobre: a) distribución actual y potencial en México, ya que no existe un inventario de la distribución de las poblaciones naturales remanentes; b) estructura de la población que incluya el tamaño, número de individuos, de la proporción de sexos, de la situación del manejo y grado de disturbio que presentan las poblaciones; c) realizar estudios demográficos y ecológicos, así como generar conocimiento del ciclo reproductivo completo; d) identificar su sistema de cruzamiento para promover la producción de semillas en programas de domesticación de la especie; e) identificar la fauna dispersora de semillas; f)desarrollar métodos de propagación vegetativa para emprender acciones de conservación ex situ a través de jardines botánicos y unidades productoras de germoplasma forestal.
Ampliar el conocimiento en relación a la fisiología de la especie como forma de establecer medidas de conservación y manejo encaminadas a promover su permanencia in situ y su propagación ex situ. Identificar los factores que afectan a las poblaciones naturales como el cambio climático, o el grado de modificación del hábitat por el cambio de uso de suelo.
No hay programas de protección, repoblación artificial y de aprovechamiento de esta conífera; es deseable continuar con la multiplicación por enraizado de estacas, sobre todo de aquellos individuos sobresalientes por sus altos contenidos de taxol, para evaluar el control genético en esta característica y explorar la posibilidad de domesticación de la especie, a través de la implementación de plantaciones comerciales para el aprovechamiento de su principio activo; y generar información sobre la diversidad genética entre y dentro de las poblaciones.
