Desarrollo del tema

Las interacciones parasitarias conocidas como miasis ocurren entre vertebrados vivos y los estadios larvarios de algunas especies de dípteros (^{Francesconi y Lupi, 2012}; ^{Páez y Villa, 2017}; ^{Salazar-Saavedra y Medina-Fitoria, 2021}, ^{Kaufman y Wood, 2015}). Estas larvas pueden alimentarse de tejido vivo o muerto del hospedero, lo que causa una lesión en el área afectada (^{Colwell et al., 2006}; ^{Francesconi y Lupi, 2012}; ^{Orduña-Sumarán et al., 2022}).

Las larvas de moscardón (Diptera: Oestridae) son parásitos del tejido cutáneo de vertebrados silvestres que causan miasis en sus hospederos (^{Colwell et al., 2006}; ^{Lara-Lagunes et al., 2017}; ^{Orduña-Sumarán et al., 2022}). A esta familia pertenece el género Cuterebra, que incluye especies de parásitos dérmicos en mamíferos del Nuevo Mundo, y se caracteriza por infectar principalmente roedores y lagomorfos silvestres (^{Manrique-Saide et al., 2000}; ^{Slansky et al., 2008}); se ha registrado infectando especies de seis géneros de roedores (^{Sabrosky, 1986}), y en México se han registrado 14 especies de este parásito de (^{Guimarães y Papavero, 1999}).

Los estudios sobre miasis por especies de Cuterebra en México incluyen al grupo de los roedores en los estados de Yucatán (^{Manrique-Saide et al., 2000}) y Baja California Sur (^{Arnaud et al., 2016}), en algunos lagomorfos de Puebla (^{Ramírez y Hernández-Ortiz, 2016}) y Sonora (^{Orduña-Sumarán et al., 2022}), una especie de primate (^{Cristobal-Askarate et al., 2012}) y un cánido (^{Lara-Lagunes et al., 2017}) descritos en Veracruz. Lo anterior indica la falta de publicaciones sobre la interacción parásito-huésped para conocer y comprender las causas y efectos de la presencia e incidencia de las infecciones parasitarias a nivel nacional.

De marzo a octubre de 2020 y de marzo a septiembre de 2021, se hicieron monitoreos mensuales de la comunidad de roedores de un fragmento conservado de Matorral Espinoso Tamaulipeco (MET) (24°47'50” N y -99°32’19” O). El fragmento forma parte del Jardín Botánico “Efraím Hernández Xolocotzi”, el cual está registrado como Unidad de Manejo para la Conservación de la Vida Silvestre (PVSNL-UMA-IN-1270-NL) y pertenece a la Facultad de Ciencias Forestales de la Universidad Autónoma de Nuevo León (UANL), municipio Linares, estado de Nuevo León, México. El área de estudio tiene una altitud de 350 m (^{Estrada y Marroquín, 1988}), un clima cálido subhúmedo con lluvias presentes en verano (^{García, 2004}) y una precipitación media anual de 805 mm (^{Martínez-Adriano et al., 2021}). La temperatura media anual es de 21 °C, con una máxima extrema en verano mayor a 40 °C y menor a 0 °C en invierno (^{Martínez-Adriano et al., 2021}).

Los roedores se capturaron con 87 trampas tipo Sherman (23×8×9 cm), cebadas con una mezcla de semillas de girasol y avena, que se colocaron a una equidistancia de 10 m. A partir de las capturas de los roedores y de su procesamiento y liberación in situ, se detectaron por medio de observación directa algunos roedores infectados con larvas de Cuterebra sp. Todos los individuos parasitados presentaron una sola larva, se les registró la ubicación de la infección y con pinzas de disección se extrajeron (in situ) algunos ejemplares directamente del orificio provocado por el parásito, los cuales se preservaron en microtubos de fondo redondo (Globe Scientific ^®, modelo 111568) con alcohol al 70 %. La identificación taxonómica de los roedores se realizó por medio de guías y claves taxonómicas (^{Jiménez-Guzmán et al., 1999}; ^{Álvarez-Castañeda et al., 2015}); las larvas se identificaron con literatura especializada al momento de ser extraídas en campo y posteriormente se realizó la corroboración en laboratorio (^{Stojanovich et al., 1966}; ^{Lara-Lagunes et al., 2022}).

Se registraron cuatro especies de roedores: Heteromys irroratus (J. E. Gray, 1868) (familia Heteromyidae), Peromyscus leucopus (Rafinesque, 1818), Neotoma albigula (Hartley, 1894) y Onychomys leucogaster (Wied-Neuwied, 1841) (familia Cricetidae), exclusivamente en las tres últimas especies se obtuvieron individuos parasitados. Se capturaron 86 ejemplares de P. leucopus, de ellos 15 resultaron infectados (17.44 %): cinco fueron hembras (cuatro adultas y una en etapa juvenil) y 10 machos (siete adultos y tres juveniles) (Figuras 1A y 1B).

A) Población infectada por sexos; B) Población clasificada por edades entre machos (M) y hembras (H).

Figura 1 Incidencia de infección de Cuterebra sp. en Peromyscus leucopus (Rafinesque, 1818). 

La mayoría de las larvas en P. leucopus se ubicaron en el área genital (Figura 2A). De 12 individuos capturados de N. albigula, una hembra adulta presentó una larva en la región pectoral (8.3 %, Figura 2B). Se registró únicamente un macho adulto de O. leucogaster con una larva en el área genital (100 % de incidencia de infección, Figura 2C). Se extrajo un total de siete larvas, las cuales fueron etiquetadas con la fecha y el individuo del ratón hospedero y se depositaron en el Laboratorio de Fauna Silvestre de la Facultad de Ciencias Forestales de la UANL (Figura 3A).

A) Peromyscus leucopus (Rafinesque, 1818) con una larva en la región genital; B) Neotoma albigula (Hartley, 1894) con una larva en la zona pectoral; C) Onychomys leucogaster (Wied-Neuwied, 1841) con una larva en un testículo.

Figura 2 Infección por Cuterebra sp. en tres especies de roedores del Matorral Espinoso Tamaulipeco. 

A) Larva de Cuterebra sp. extraída de un macho de Peromyscus leucopus (Rafinesque, 1818); B) Incidencia de infección por Cuterebra sp. (números entre paréntesis) en las tres especies parasitadas durante los meses de muestreo de 2020. Los números dentro de las barras representan los individuos infectados y no infectados.

Figura 3 Presencia de larvas de Cuterebra sp. en tres especies de roedores silvestres.  

En el mes de octubre se presentó el mayor número de roedores con miasis: cuatro individuos de P. leucopus y uno de O. leucogaster (Figura 3B). Se registró una reinfección en un macho adulto de P. leucopus y se observó que la incidencia de infección fue común en esta especie, ya que se obtuvieron ejemplares infectados en la mayoría de los meses de muestreo de 2020 (Figura 3B). Cabe destacar que para 2021, solo en marzo y abril se encontraron roedores parasitados, los cuales correspondieron a P. leucopus, estos fueron cuatro machos adultos, una hembra juvenil y una adulta.

El presente estudio describe los primeros registros de Cuterebra sp. como parásito de roedores del MET en el noreste de México. Asimismo, se refieren los primeros hallazgos de esta interacción en P. leucopus, N. albigula y O. leucogaster en México y representa el tercer trabajo que documenta miasis en mamíferos de la región norte del país (^{Arnaud et al., 2016}; ^{Orduña-Sumarán et al., 2022}).

A partir de las observaciones directas de los ratones infectados, se destacó que las zonas con mayor predisposición de infección fueron el abdomen bajo y las extremidades posteriores, lo cual es coincidente con lo observado para otras especies de roedores en México y Panamá (^{Manrique-Saide et al., 2000}; ^{Bermúdez et al., 2010}).

La mayoría de los individuos infectados de P. leucopus fueron adultos, lo que concuerda con la prevalencia observada por ^{Jaffe et al. (2005)}, quienes también enfatizan que en Peromyscus maniculatus (Wagner, 1845) la prevalencia es similar entre juveniles y adultos.

Derivado de la escasez de trabajos sobre las interacciones parásito-huésped en México (^{Lara-Lagunes et al., 2022}), surge la necesidad de realizar más investigaciones sobre la presencia de Cuterebra sp. en otras especies, tanto silvestres como domésticas, para conocer el impacto de este parásito sobre las especies afectadas. No obstante que, Cuterebra sp. suele ser específica en su interacción (^{Ramírez y Hernández-Ortiz, 2016}), también puede parasitar a los depredadores naturales de sus hospederos (^{Lara-Lagunes et al., 2017}), a los animales domésticos (ganado o animales de compañía) y al humano (^{Colwell et al., 2006}; ^{Slansky et al., 2008}; ^{Orduña-Sumarán et al., 2022}). Estos nuevos registros brindan información relevante sobre la distribución e importancia de las interacciones parásito-roedor en México.