Introducción

Los moluscos habitan principalmente el medio marino en sustratos coralinos, rocosos, fondos blandos, algas e incluso sobre otros organismos marinos (^{Ruppert & Barnes, 1996}; ^{Lodeiros et al., 1999}; ^{Prieto et al., 2001}). Los organismos que habitan sobre los bivalvos marinos son epibiontes, tanto plantas como animales, los cuales viven fijos al sustrato, caminan sobre él o se arrastran (^{Guartatanga et al., 2003}), mientras que los endobiontes son aquellos organismos que viven debajo de la superficie externa de su basibionte, el cual proporciona sustrato tanto para los epibiontes como endobiontes (^{Taylor & Wilson, 2002}). El organismo que sirve de basibionte por lo general presenta una concha grande y fuerte que permite la fijación o protección a otras especies (^{Schejter & Bremec, 2007}). Los bivalvos formadores de agregaciones se les conoce como bioingenieros ya que crean condiciones para el mantenimiento de otros organismos en ambientes someros y profundos (^{Turnipseed et al., 2004}; ^{Beck et al., 2009}, ²⁰¹¹).

El ostión de roca Striostrea prismatica (Gray, 1825), es un bivalvo que se alimenta de fitoplancton y materia orgánica en suspensión (^{Keen, 1971}), presenta una concha ovalada a dorsoventralmente alargada, pesada y gruesa. En el exterior la concha es color marrón-púrpura y en el interior blanco iridiscente con parches de color marrón vivo, la valva izquierda presenta cicatriz muscular púrpura y la derecha ligeramente más clara, llega alcanzar una longitud máxima de 190 mm (^{Coan & Valentich-Scott, 2012}). Esta especie es conocida como Crassostrea iridescens en la Carta Nacional Pesquera (^{DOF, 2017}), y es un sinónimo de S. prismatica. Este molusco se encuentra distribuido a lo largo de la costa del Pacífico oriental desde el sur de Baja California hasta el norte de Perú (^{Mora, 1990}). Se encuentra en sustratos intermareales y submareales rocosos poco profundos (^{Fournier, 1992}; ^{Coan & Valentich-Scott, 2012}; ^{Loor & Sonnenholzner, 2014}).

La pesquería de S. prismatica es ribereña artesanal, y su captura se realiza de 2 a 10 metros de profundidad desde Baja California hasta Oaxaca en el Pacífico Mexicano, así como en otros países por ejemplo Ecuador (^{Argüello-Guevara et al., 2013}). S. prismatica tiene los más altos volúmenes de captura y es la principal fuente de abastecimiento del mercado en algunas ciudades costeras como es el caso del municipio de Acapulco, Guerrero, ya que es la especie que mayormente se captura por las Sociedades de Cooperativas de Producción Pesquera (SCPP). La cantidad de ostiones de roca que se pesca por temporada es de aproximadamente 700 mil organismos, dejando un ingreso total de casi $6.5 millones de pesos a las cooperativas del municipio (^{Castro-Mondragon et al., 2015}).

Además de los estudios donde se refiere a taxonomía, aspectos económicos, reproductivos, abundancias o distribución biogeográfica de la especie (^{Ríos-González et al., 2018}). S. prismatica es un ingeniero ecológico que forma grandes arrecifes donde habitan y se desarrollan muchos otros organismos, pero estas interacciones no se han estudiado para la especie. Esta ostra posee valvas grandes y gruesas que sirven de sustrato a otros moluscos. Estudiar estas estructuras puede permitir identificar relaciones sustrato-organismo que ayuden a determinar el papel ecológico del ostión de roca. Bajo este contexto, el objetivo del estudio es analizar los moluscos asociados a la concha (valva derecha) de S. prismatica, además de determinar la riqueza de especies, abundancia relativa y frecuencia de ocurrencia de las especies y familias de moluscos asociados, así como la estimación de la diversidad. Siendo así el primer registro de este tipo en el Pacífico Tropical Mexicano con S. prismatica como objeto de estudio. Este estudio permitirá comprender las relaciones ecológicas que surgen en la valva derecha de S. prismatica.

El Pacífico Transicional Mexicano (MTP) es un mar tropical influenciado por la corriente de California. El MTP tiene una compleja geomorfología, su angosta plataforma continental mide de 10 a 15 kilómetros de anchura, presenta varios cañones marinos desde las costas de Jalisco hasta Oaxaca. Es una región de productividad elevada por su temperatura, presenta fauna marina tropical y una enorme diversidad de especies, en la cual se encuentran más de 189 especies de moluscos (^{Wilkinson et al., 2009}).

La ecorregión marina número 17 del MTP está conformada por los estados de Jalisco, Colima, Michoacán, Guerrero, Oaxaca y la punta del extremo más meridional de Baja California Sur. Dicha clasificación fue dada por la Administración Nacional Oceánica y Atmosférica (National Oceanic and atmospheric Administration, NOAA) en el 2002 (^{Wilkinson et al., 2009}).

Playa Corrales se ubica en el municipio de Cabo Corrientes al Sureste de Jalisco, en las coordenadas 20°10’55’’ y 20°31’00’’ Norte, y 105°10’00’’ y 105°41’25’’ Oeste. El 98 % del municipio de Cabo Corrientes tiene un clima cálido subhúmedo. Tiene una temperatura promedio anual de 24.6°C, con un máximo de 36.0°C y mínimo de 13.3°C. La precipitación promedio anual es de 1,624 mm (^{IIEG, 2018}).

Material y Métodos

Metodología

Este estudio se llevó a cabo en 12 valvas derechas de ostión de roca, estas valvas se escogieron debido a que esta parte del cuerpo es donde mayormente hay acumulación de sedimentos y el hábitat se vuelve más complejo, permitiendo la existencia de una mayor diversidad y abundancia de organismos epibiontes, la valva izquierda se encuentra cementada a la roca y el crecimiento de epibiontes es escaso. Los ostiones se adquirieron en un expendio de mariscos de Melaque Jalisco en junio de 2016, los cuales provenían de Playa Corrales, en el Municipio de Cabo Corrientes, Jalisco, México (Figura 1) y era el total de ostiones que estaban a la venta. Los especímenes estaban frescos, recién extraídos del banco y se observó que tuvieran la fauna asociada sobre sus valvas. El tamaño de los ostiones correspondió a los que se capturan normalmente para su venta en este lugar > 60 mm. Cada uno de los ostiones se almacenó en frascos de plástico con su respectiva etiqueta y se preservaron en alcohol al 96 %, que mantiene en mejores condiciones a los tejidos en virtud de un posible análisis genético (^{Nagy, 2010}). Posteriormente fueron trasladados al laboratorio de Ecología Costera y Sustentabilidad de la Facultad de Ecología Marina-Universidad Autónoma de Guerrero para el procesamiento de las muestras.

Figura. 1 Sitio de extracción de los ostiones de roca Striostrea prismatica usados en este estudio (Melaque, Jalisco). 

En el laboratorio se desarticularon las valvas con ayuda de una navaja, las formas eran semiredondas o subtriangulares. Únicamente la valva derecha (no adherida) del ostión de roca S. prismatica fue analizada en el presente estudio. Las valvas se limpiaron de epifitos, y se separaron con material de disección los moluscos asociados a S. prismatica, los cuales se cuantificaron y clasificaron como epibionte o endobionte según su posición en la valva. Posteriormente se identificaron con claves taxonómicas de ^{Keen (1971)}, y la nomenclatura se actualizó con el Registro Mundial de Especies Marinas (^{WORMS, 2020}). Después que fueron separados los organismos y limpiado las valvas, se midió la longitud de cada una de estas con un calibrador digital (0.1 mm).

Resultados

Las valvas analizadas de S. prismatica tuvieron un rango de longitud de 61.1 a 84.2 mm. Se cuantificó un total de 164 organismos del phylum Mollusca asociados a las 12 valvas, los cuales fueron representados por las clases Bivalvia (141 especímenes) y Gastropoda (23 especímenes), correspondiendo a 12 especies de las cuales 11 fueron consideradas epibiontes y 1 endobionte (Tabla 1). Para la clase Bivalvia se identificaron 5 familias, 7 géneros y 8 especies (Figura 2). Mientras que Gastropoda estuvo representada por 3 familias, 4 géneros y 4 especies (Figura 3).

Figura. 2 Bivalvos asociados al ostión de roca Striostrea prismatica en playa Corrales, Jalisco, Cabo Corrientes, México. A. Leiosolentus aristatus*. Barra de escala = 2 mm. B. Divalinga perparvula. Barra de escala = 0.5 mm. C. Brachidontes adamsianus. Barra de escala = 2 mm. D. Zeptifer zeteki. Barra de escala = 0.5 mm. E. Chama coralloides. Barra de escala = 10 mm. F. Chama echinata. Barra de escala = 10 mm. G. Pinctada mazatlanica. Barra de escala = 1 mm. H. Striostrea prismatica. Barra de escala = 10 mm. 

Figura. 3 Gasterópodos asociados al ostión de roca Striostrea prismatica en playa Corrales, Cabo Corrientes, Jalisco, México. A. Crucibulum concameratum. Barra de escala=2 mm B. Pilosabia trigona. Barra de escala=2 mm. C. Parvanachis pygmaea. Barra de escala=0.5 mm. D. Crepidula excavata. Barra de escala=10 mm. 

La familia con mayor número de especies de Bivalvia fue Mytilidae (3 especies) y también obtuvo la mayor abundancia relativa con 64 % (Tabla 2), mientras que la especie más abundante fue el mejillón Leiosolenus aristatus con 59.8 % y de igual manera la de mayor frecuencia de ocurrencia con 91.3%. Respecto a Gastropoda fue Calyptraeidae (2 especies), en cuanto a la abundancia relativa fue Hipponicidae con 11.6 %. La especie más abundante fue el caracol pezuña Pilosabia trigona con 11.6 % (Tabla 3).

Se obtuvo una riqueza de especies promedio de 4.8 especies/valva y una abundancia promedio de 13.7 moluscos/valva. El índice de diversidad de ShannonWiener total fue H’=2.2 bits/ind, mientras que el índice de equidad de Pielou (J’) fue J’=0.6 (Tabla 4).

En este estudio, se observó que el bivalvo perforador L. aristatus ocasionó una serie de marcas en la concha interna de S. prismatica (Figura 4), por lo tanto, L. aristatus fue considerado endobionte. Se observó una posible asociación entre el número de marcas y abundancia de L. aristatus (Figura 5), con un valor de correlación de Spearman de 0.42 (P = 0.41).

Figura. 4 Marcas en la valva del ostión de roca Striostrea prismatica producida por el perforador Leiosolenus aristatus. A. Perforador L. aristatus, B. y C. Vista cercana de las marcas producidas por L. aristatus en la valva externa e interna, respectivamente, y D. Valva mostrando la marca producida por L. aristatus. 

Figura.5. Gráfico de dispersión entre número de perforadores Leiosolenus aristatus y número de marcas internas en la valva derecha del ostión de roca Striostrea prismatica. 

Discusión

En este estudio se determinó que la clase más abundante asociada a S. prismatica fue Bivalvia con 86 % de los organismos en relación a Gastropoda. La alta dominancia de bivalvos en comparación con gasterópodos asociados a otros moluscos bivalvos parece ser un patrón común. ^{De León et al. (1993)}, ^{Villafranca & Jiménez (2006)} y ^{Rodríguez Perera (2011)} encontraron una mayor abundancia de bivalvos con 51.8 %, 73.1 % y 61 %, en Spondylus princeps, Perna Viridis y Atrina seminuda respectivamente, en el Golfo de California (México) y la Costa Norte de la Península de Araya (Venezuela). Sin embargo, ^{Acosta et al. (2007)} determinó que los gasterópodos dominaron con 68.5 % organismos en Arca zebra en Chacopata, Venezuela. No obstante, se observó que las conchas de los bivalvos suelen ser más favorables para el asentamiento de organismos bivalvos que gasterópodos.

Acorde a las familias presentes, Mytilidae fue la más abundante, similar a otros estudios (^{Acosta et al., 2007}; ^{Rodríguez Perera, 2011}). Las familias Mytilidae, Calyptraeidae y Ostreidae presentes en este estudio, se han asociado comúnmente a otros bivalvos como Pinctada imbricata, Arca zebra, Perna Viridis, Atrina seminuda, Mytilus edulis platensis, Pinna nobilis, Spondylus princeps en Venezuela, Argentina, Mar Mediterráneo y México (^{De León et al., 1993}; ^{Bremec & Roux, 1997}; ^{Villafranca & Jiménez, 2006}; ^{Acosta et al., 2007}; ^{Addis et al., 2009}; ^{Rodríguez Perera, 2011}; ^{Hernández-Ávila et al., 2013}). También se han reportado otras familias que se han asociado ocasionalmente a bivalvos, por ejemplo; Lucinidae, Pteriidae, Columbellidae y Chamidae en las especies basibiontes Pinctada imbricata, Arca zebra, Perna viridis, Atrina seminuda y Spondylus princeps (^{De León et al., 1993}; ^{Villafranca & Jiménez, 2006}; ^{Acosta et al., 2007}; ^{Rodríguez Perera, 2011}; ^{Hernández-Ávila et al., 2013}), la frecuente asociación de estas familias de moluscos con las distintas especies de bivalvos basibiontes registrados, puede deberse a la amplia distribución geográfica de estas familias así como también a que ambas partes suelen compartir características similares de hábitat, lo que favorecería al surgimiento de algún tipo de asociación.

En este análisis se identificaron 12 especies de bivalvos y gasterópodos en solo 12 organismos muestreados de S. prismatica, mientras que para Spondylus princeps 8 especies en 30 organismos (^{De León González et al., 1993}), Arca zebra 50 especies en 363 organismos (^{Acosta et al., 2007}), Pinna nobilis 2 especies en 530 organismos (^{Addis et al., 2009}), Mytilus edulis platensis 24 especies (^{Bremec & Roux 1997}), Perna Viridis 47 especies (^{Villafranca & Jiménez, 2006}), Arca zebra 19 especies (^{Licet et al., 2009}), Atrina seminuda 59 especies (^{Rodríguez Perera, 2011}), y para las agregaciones de Pinctada imbricata y Arca zebra 40 especies (^{Hernández-Ávila et al., 2013}). La mayor riqueza de especies asociadas perteneció a la clase Gastropoda (^{Villafranca & Jiménez 2006}; ^{Acosta et al., 2007}; ^{Licet et al., 2009}; ^{Hernández-Ávila et al., 2013}), sin embargo, en el presente estudio la mayor riqueza de especies perteneció a Bivalvia al igual que en ^{Bremec & Roux (1997)} y ^{Rodríguez Perera (2011)}.

Las comparaciones de las especies asociadas se realizaron con otras especies como Spondylus princeps y Atrina seminuda, lo anterior debido a que no hay algún estudio relacionado con S. prismatica. Sin embargo, hay que tener en cuenta que estas especies son muy diferentes morfológicamente y ecológicamente, ya que su rango de distribución respecto a la profundidad y tipo de sustrato en que habitan es diferente. S. princeps tiene unas espinas largas y delgadas favoreciendo que los organismos se fijen a él, y habita entre los 10 y 30 m de profundidad en sustratos arenosos (^{De León González et al., 1993}). Por otra parte, A. seminuda tiene un largo biso con el que se mantiene fijo al sustrato y presenta ornamentaciones espinosas tubulares en su concha y habita en fondos areno-fangosos (^{Rodríguez Perera, 2011}). A diferencia de S. prismatica que se encuentra adherido al sustrato rocoso, y con una de las valvas expuestas a una mayor superficie.

Estas diferencias pueden ser marcadas por tipo de muestreo empleado, tamaño de muestra, esfuerzo de muestreo, tipo de ambiente, zona geográfica del estudio y tipo de sustrato que ofrecen las valvas de la especie basibionte. La mayoría de los estudios han colectado los moluscos por medio de arrastres (^{Acosta et al., 2007}; ^{De León Gónzalez et al., 1993}), lo que les permite colectar un gran número de ejemplares, pero en este estudio las ostras se extraen por medio de una barreta ya que están sementadas en el sustrato rocoso. El tamaño de muestra está relacionado con el objetivo de estudio, es este caso el objetivo fue determinar las especies asociadas con S. prismatica, estudios posteriores deberían abarcar la parte espacial y temporal de la fauna asociada. El esfuerzo de muestreo de comparar fue el adecuado para este estudio. Estudios que prueban hipótesis específicas deberían hacer uso de cuadrantes (^{Hernández-Ávila et al., 2013}; ^{Villafranca & Jiménez 2006}), arrastres (^{Licet et al., 2009}; ^{Bremec & Roux 1997}) o métodos no extractivos (^{Addis et al., 2009}), siempre y cuando las condiciones del ambiente marino lo permitan.

El valor total para el índice de Shannon correspondió a H’= 2.2 bits/ind (en 12 organismos), valor menor al mostrado por ^{Acosta et al. (2007)}, en su análisis con Arca zebra como objeto de estudio, en el cual obtuvo para H’= 4.6 bits/ ind (en 363 organismos), y para el índice de equidad de Pielou J’=0.8, mientras que en S. prismatica las especies se encontraron distribuidas mayormente uniformes con un valor de J’= 0.6, se puede observar que los valores obtenidos no se encuentran demasiado alejados que los obtenidos por ^{Acosta et al. (2007)} si se considera que en el presente estudio el tamaño de muestra fue menor.

L. aristatus fue la especie de mayor frecuencia de ocurrencia en el análisis con un 91.3 %, siendo además el único endobionte y especie que se ha encontrado asociado a otros bivalvos basibiontes (^{Acosta et al. 2007}; ^{Hernández-Ávila et al., 2013}). Sin embargo, en ningún de estos casos se reportó algún daño a la concha del basibionte, como se observó en este estudio y donde se cuantificó un total de 21 marcas en la concha interna del 41.7 % de las valvas. Existen otros endobiontes que causan daño a los bivalvos basibiontes, por ejemplo, ^{González Ortiz et al. (2017)} han reportado que el poliqueto Polydora sp. ocasionó en promedio 1.77 (0-13 ampollas) ampollas por concha en la almeja Nodipecten subnodosus. En este estudio se registró un promedio 1.75 (0-7 marcas) marcas por valva, ocasionadas por el perforador L. aristatus en la valva derecha de S. prismatica. La correlación de Spearman arrojó que la relación entre aumento de número de organismos perforadores y aumento de número de marcas internas no es significativa, lo anterior se puede deber al bajo número de organismos examinados. Por lo tanto, se sugiere dar seguimiento a esta posible asociación; con un número mayor de organismos en la muestra y mayor número de muestreos, con la finalidad de vislumbrar un posible daño que podría ocasionar el bivalvo perforador L. aristatus en S. prismatica.

Conclusiones

Los bivalvos son más susceptibles a encontrarse asociados al basibionte S. prismatica a diferencia de los gasterópodos. Esto podría estar asociado a que las larvas de algunas especies de bivalvos prefieren valvas de ostión como sustrato para fijarse y desarrollarse (^{Chuku et al., 2020}), pero se requieren más estudios para comprobar esto. El bivalvo mayormente asociado a S. prismatica fue el mejilón L. aristatus mientras que el gasterópodo mayormente asociado fue el caracol pezuña P. trigona. Con respecto a la riqueza de especies, el 91.7 % de las especies de moluscos asociados a S. prismatica no se han reportado asociadas a otros bivalvos. Este es el primer estudio que contribuye al conocimiento de las asociaciones (epibionte, endobionte), riqueza de especies, abundancias, frecuencia de ocurrencia de los moluscos asociados a S. prismatica en el Pacífico Tropical Mexicano.

Se aconseja continuar con el estudio de S. prismatica como ingeniero ecológico y creador de hábitats en el Pacífico Transicional Mexicano, la evaluación de los moluscos y otros invertebrados como anélidos, crustáceos y equinodermos asociados a diferentes escalas espaciales y temporales. La extracción de S. prismatica conlleva a la destrucción de estos hábitats que otras especies utilizan como lugar de refugio, crianza o alimentación.