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Botanical Sciences

versión On-line ISSN 2007-4476versión impresa ISSN 2007-4298

Bot. sci vol.101 no.4 México oct./dic. 2023  Epub 30-Oct-2023

https://doi.org/10.17129/botsci.3306 

Taxonomía y Florística

Riqueza y distribución de licopodios y helechos del Parque Nacional El Chico, estado de Hidalgo, México

Richness and distribution of lycophytes and ferns from El Chico National Park, Hidalgo state, Mexico

Héctor Serrano-Martínez1  , Investigation, Formal analysis
http://orcid.org/0000-0003-4508-1732

Adriana Beatriz Ortiz-Quijano2  , Investigation, Formal analysis, Resources
http://orcid.org/0000-0002-9588-1597

J. Daniel Tejero-Díez3  , Formal analysis
http://orcid.org/0000-0002-7216-4755

Arturo Sánchez-González1  *  , Investigation, Formal analysis
http://orcid.org/0000-0002-3190-8789

1Centro de Investigaciones Biológicas, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, Hidalgo, México.

2Escuela Superior de Actopan, Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo, Actopan, Hidalgo. México.

3Laboratorio de Botánica, Unidad de Morfología y Función, Facultad de Estudios Superiores Iztacala, Universidad Nacional Autónoma de México, Tlalnepantla, Estado de México, México.


Resumen:

Antecedentes:

El Parque Nacional El Chico (PNC), una de las primeras áreas naturales protegidas (ANP) en México, es relevante por los servicios ambientales y biodiversidad que alberga, por lo que es necesario conocer su flora.

Preguntas:

¿Cuál es la riqueza y distribución de licopodios y helechos en los diferentes tipos de vegetación del PNC? ¿Cómo es la diversidad beta, en ambos grupos de plantas en el PNC, con respecto a otras ANP del estado de Hidalgo?

Especies de estudio:

Helechos y licopodios

Sitio y años de estudio:

Parque Nacional El Chico, 2008-2009, 2022

Métodos:

Se recolectaron ejemplares en 18 localidades y siete tipos de vegetación y se determinaron a nivel de especie. Se estimó diversidad taxonómica, semejanza en composición de especies, diversidad beta y complementariedad, con técnicas estándar.

Resultados:

Se recolectaron 205 ejemplares que representan 63 especies de helechos y cinco de licopodios. Las familias representativas fueron Aspleniaceae, Dryopteridaceae, Polypodiaceae, Pteridaceae y Selaginellaceae (> 5 especies cada una). La riqueza fue alta en los bosques de Abies-Quercus, galería, Quercus y Abies (> 22 especies en cada uno). El número de especies por unidad de área fue elevado, comparado con otras ANP y regiones aledañas; la complementariedad fue alta con respecto a las dos ANP de mayor extensión territorial en Hidalgo.

Conclusiones:

El PNC alberga 60.2 % de las especies de licopodios y helechos de la cuenca de México, y presenta alta diversidad taxonómica y complementariedad, comparado con otras ANPs de la entidad, lo cual resalta su importancia como reservorio de biodiversidad.

Palabras clave: Área natural protegida; bosque de Abies; complementariedad; diversidad taxonómica; Pteridaceae; tipos de vegetación

Abstract

Background:

El Chico National Park (PNC), one of the first protected natural areas (ANP) in Mexico, is relevant for the environmental services and biodiversity it houses, so it is necessary to know its flora.

Questions:

What is the richness and distribution of lycophytes and ferns in the different types of vegetation in the PNC? How is the beta diversity, in both groups of plants in the PNC with respect to other ANP in Hidalgo State?

Studied species:

Ferns and lycophytes

Study site and dates:

El Chico National Park, 2008-2009, 2022.

Methods:

Specimens were collected in 18 localities and seven vegetation types, and determined to the species level. Taxonomic diversity, similarity in species composition, beta diversity and complementarity were estimated using standard techniques.

Results:

205 specimens were collected, and 63 species of ferns and five of lycophytes were determined. The representative families were Aspleniaceae, Dryopteridaceae, Polypodiaceae, Pteridaceae, and Selaginellaceae (> 5 species each). Richness was high in Abies-Quercus, Gallery, Quercus, and Abies forests (> 22 species in each). The number of species per area unit was high, compared to other ANP and neighboring regions; the complementarity was high with respect to the two ANPs with the largest territorial extension in Hidalgo.

Conclusions:

The PNC is home to 60.2 % of the species of lycophytes and ferns in the Basin of Mexico, and presents high taxonomic diversity and complementarity, compared to other ANPs in the entity, which highlights its importance as a biodiversity reservoir.

Keywords: Abies forest; complementarity; natural protected area; Pteridaceae; taxonomic diversity; vegetation types

En Hidalgo se inició la protección oficial de los recursos forestales de México con la creación de la reserva forestal El Chico, en el año de 1898. Ahora como Parque Nacional El Chico (PNC), es un área de gran belleza escénica e importancia biológica, al albergar uno de los bosques de oyamel (Abies religiosa (Kunth) Schltdl. & Cham.) de mayor extensión territorial que existen en la cuenca del Valle de México. Actualmente el estado cuenta con 57 Áreas Naturales Protegidas (ANP), cinco de carácter federal, ocho estatal y 44 municipal; las áreas de competencia federal cubren cerca de 131,667 ha (CONANP 2005, ECUSBEH 2020).

Las ANP están destinadas entre otras cosas a la conservación del paisaje, biodiversidad y ecosistemas que contienen, los cuales son fundamentales en la provisión de bienes y servicios ambientales. Así, la vegetación del PNC realiza importantes funciones ecológicas, además de la riqueza de especies que alberga, es una zona de captación pluvial y recarga de acuíferos, que mantiene el equilibrio hidrológico regional al aportar agua a las cuencas del Valle de México y del Pánuco, quizá la región del país con mayor densidad demográfica. A pesar de ello, existen problemas de tala clandestina, extracción de tierra de monte, sobrepastoreo, asentamientos humanos, incendios forestales y cacería furtiva, entre otros (CONANP 2005).

Si bien, el PNC es emblemático y está ubicado cerca de una de las áreas metropolitanas más grandes del mundo, aun cuenta con pocos estudios ecológico-florísticos (Villada 1865, Medina Cota 1980, Hernández Rosales 1995, Zavala-Chávez 1995); entre los cuales resalta el de Hernández Rosales (1995), con un registro de 530 especies de plantas con semilla (espermatofitas). También existe información dispersa sobre la flora vascular del PNC en inventarios regionales, como el Valle de México (Calderón de Rzedowski & Rzedowski 2001) y la Sierra de Pachuca (Barrios-Rodríguez & Medina-Cota 1996). Arreguín-Sánchez et al. (2004), en su trabajo sobre las pteridofitas (que incluyen a los licopodios y helechos) de la Cuenca de México mencionan que en el PNC se distribuyen 26 especies.

Los licopodios y helechos forman parte de la estructura y dinámica de las comunidades vegetales, participan en la regeneración de bosques en áreas perturbadas y se consideran indicadores de la calidad del hábitat, de condiciones edáficas y de la presencia de otros grupos de organismos (Salovaara et al. 2004, Cárdenas et al. 2007, Arcand & Ranker 2008). Por su sensibilidad a los cambios en las condiciones ambientales, la riqueza de especies de licopodios y helechos depende del estado de conservación que guardan los ecosistemas donde crecen, por lo que su supervivencia y permanencia está estrechamente relacionada con las actividades humanas (Riba 1998, Karst et al. 2005, Arcand & Ranker 2008). En el PNC, todavía no se ha realizado un inventario detallado de las especies de pteridofitas, ni se conoce con exactitud su riqueza y distribución dentro de los diferentes tipos de vegetación de esta ANP; por ello, los objetivos del presente trabajo fueron: 1) realizar un inventario de las familias, géneros y especies de licopodios y helechos presentes en el PNC, 2) Estimar si existen diferencias en la composición de especies de pteridofitas entre los distintos tipos de vegetación del PNC, y 3) comparar la diversidad taxonómica y la complementariedad entre las tres ANP de mayor extensión territorial del estado de Hidalgo: Parque Nacional Los Mármoles (PNM), Reserva de la Biosfera Barranca de Metztitlán (RBBM) y PNC.

Material y métodos

Zona de estudio. El Parque Nacional El Chico (PNC) se localiza entre las coordenadas 20° 10' 10" - 20° 13' 25" latitud Norte y 98° 41' 50" - 98° 46' 02" longitud Oeste; su extensión territorial es de aproximadamente 2,739 hectáreas (CONANP 2005). Se encuentra enclavado en el extremo occidental del sistema orográfico Sierra de Pachuca, que forma parte de la porción austral de la Faja Volcánica Transmexicana (Figura 1). El Parque ocupa parte de los municipios de Mineral del Chico, Mineral del Monte y Pachuca de Soto (CONANP 2005, INEGI 2017).

Figura 1: Área de estudio. Sitios de recolección de pteridofitas en el PNC, estado de Hidalgo. El mapa del área de estudio fue elaborado en el programa ArcGIS 10, por José Luis Reyes Ortiz. 

El clima en la zona de estudio es templado húmedo, la fórmula climática según García (1988) es: Cb(w2)(i')gw, templado húmedo, con verano fresco y largo, donde la temperatura promedio anual fluctúa entre 11 y 16 °C, la oscilación anual de la temperatura es leve; el más húmedo de los subhúmedos, con presencia de canícula. La precipitación total anual es de 1,479.5 mm, con régimen de lluvias de verano (mayo-noviembre), siendo septiembre el mes más húmedo y diciembre el más seco (CONANP 2005, Monterroso-Rivas et al. 2009, Pavón & Meza 2009).

El intervalo altitudinal en el PNC fluctúa entre 2,500-3,090 m snm, sobresalen en el área grandes promontorios rocosos, producto de intrusiones y actividad volcano-orogénica; los suelos son recientes y poco transformados, predominan: cambisol húmico, feozem háplico, leptosol y regosol (CONANP 2005). La hidrología es relevante porque es un macizo montañoso que forma parte del parteaguas que separa a los sistemas hidrológicos de las cuencas del Río Pánuco y Valle de México (CONANP 2005).

La flora vascular del PNC incluye 545 especies, de las cuales 12 son gimnospermas y 533 angiospermas (Hernández Rosales 1995, Zavala-Chávez 1995). Los principales tipos de vegetación definidos en el programa de manejo del parque, con base en la fisonomía y cobertura (CONANP 2005), y de acuerdo con la clasificación de Rzedowski (1978), son: bosque de Abies (62.9 % de la superficie total del PNC), Quercus (3.97 %), Quercus-Abies (10.55 %), Abies-Quercus (3.93 %), Pinus (1.87 %), Quercus-Pinus (2.25 %), Pinus-Quercus (0.87 %), Cupressus (1.16 %), Juniperus (4.67 %) y pastizal-matorral secundario (2.18 %) (CONANP 2005).

Recolección de ejemplares. Por ser un inventario florístico, no se establecieron unidades de muestreo en el área de estudio, pues no se midió ningún atributo ecológico de la vegetación o de las poblaciones de helechos y licopodios (Matteucci & Colma 2002, González-Oliva et al. 2017, Meave et al. 2017). En cambio, se utilizó un método informal (ad-hoc), en el que se recorrió la periferia de cada localidad (tipo de vegetación) y se realizaron incursiones hacia el interior de la misma, para la recolección de ejemplares, hasta que se decidió subjetivamente, que la probabilidad de encontrar más especies era baja, porque los ejemplares observados pertenecían reiterativamente a las especies previamente recolectadas. Algunos autores indican que el protocolo ad-hoc es más eficiente que los métodos de muestreo convencionales, cuando el objetivo principal es encontrar un mayor número de especies (Gordon & Newton 2006, Jayakumar et al. 2009).

La recolección de ejemplares se realizó en 18 localidades y siete tipos de vegetación, en un periodo total de 20 días de búsqueda de especies. En el programa de manejo del PNC se indica que existen 10 diferentes tipos de vegetación; sin embargo, durante los recorridos de campo sólo se identificaron siete (Tabla 1), que son las que cubren al menos el 90 % de la superficie del territorio del parque (CONANP 2005). El nombre de los tipos de vegetación se definió cualitativamente, con base en la dominancia de las especies arbóreas, de acuerdo con el criterio de Rzedowski (1978). El trabajo de recolección fue realizado por tres personas durante 9 horas/promedio/día, por lo que fue posible recorrer amplias distancias (al menos 20 km por día en promedio), dentro de cada localidad y tipo de vegetación y buscar ejemplares en diferentes microambientes: arroyuelos, zanjas, orillas de cuerpos de agua, declives con pendiente pronunciada, claros, parte superior y lateral de promontorios rocosos de distintos tamaños, cañadas, entre otros.

Tabla 1 Datos generales de las localidades de recolecta de ejemplares de licopodios y helechos del Parque Nacional El Chico, Hidalgo 

Localidad Coordenadas Altitud (m) Tipo de vegetación
1. La Estanzuela 20° 10' 53.17" N; 98° 44' 34.38" O 2,901 Bosque de Abies abierto, con pocos individuos de Quercus crassifolia y Q. microphylla
2. Campamento Los Cedros 20° 10' 56.0" N; 98° 43' 03.3" O 2,976 Bosque de Abies, perturbado
3. Camino a Peña del Cuervo 20° 11' 28.4'' N; 98° 42' 33.8'' O 2,885 Bosque de Abies abierto, con alta densidad y riqueza de especies arbustivas
4. Peña del Cuervo 20° 11' 12.55'' N; 98° 42' 43.31' 'O 2,982 Bosque de Abies, con manchones de Juniperus montícola en la periferia. Perturbado
5. Los Corrales 20° 11' 55.5'' N; 98° 43' 30.5'' O 2,674 Bosque de Abies, con pocos individuos de Quercus laeta, Arbutus xalapensis y Prunus serotina
6. Río El Milagro 20° 13' 12.3'' N; 98° 44' 01.6'' O 2,282 Bosque de galería: en los márgenes del arroyo: Alnus sp., Quercus sp. y Prunus serotina
7. Presa El Cedral 20° 11' 02.6'' N; 98° 44' 59.1'' O 2,662 Bosque mixto Cupressus-Abies, perturbado
8. Diego Mateo 20° 11' 37.9'' N; 98° 44' 33.0'' O 2,933 Bosque de Abies-Quercus, cabañas y áreas de acampar en la periferia
9. Tlaxcalita 20° 11' 54.7" N; 98° 44' 56.7" O 2,856 Bosque de Abies-Quercus, cerca de la carretera principal
10. Peña Las Monjas 20° 12' 32.6" N; 98° 44' 32.5" O 2,490 Bosque de Quercus
11. El Puente 20° 13' 0.48" N; 98° 44' 21.5" O 2,310 Bosque de Quercus, con pendientes elevadas
12. Pueblo de Carboneras 20° 12' 50.4" N; 98° 42' 18.4" O 2,632 Bosque de Quercus-Abies, cerca de la carretera, perturbado, presencia de ganado bovino
13. Los Zorrillos 20° 13' 08.4" N; 98° 42' 47.2" O 2,540 Bosque de Quercus-Abies, los ejemplares se recolectaron cerca de un arroyo
14. Barrio La Compaña 20° 10' 56.0" N; 98° 43' 00.7" O 2,498 Bosque de Quercus, con algunos individuos de Pinus sp.
15. Las Ventanas 20° 11' 08.7" N; 98° 44' 05.2" O 2,930 Bosque de Abies muy perturbado (ecoturismo)
16. Pueblo Nuevo 20° 10' 23.4" N; 98° 41' 50.2" O 2,961 Bosque de Abies
17. Presa Jaramillo 20° 10' 17.37" N; 98° 44' 00.41" O 2,877 Bosque de Quercus abierto: dominancia de Quercus crassifolia y Q. microphylla. Con algunos individuos de Pinus sp.
18. Campamento Dos Aguas 20° 12' 23.17" N; 98° 43' 12.01" O 2,677 Bosque de Abies

Se utilizaron algunos criterios empíricos simples, como indicadores de que el esfuerzo de búsqueda/recolección fue adecuado: 1) proporción entre número de ejemplares recolectados versus especies determinadas (Meave et al. 2017), 2) riqueza de especies por unidad de área (Squeo et al. 1998) y, 3) presencia de nuevos registros de especies, bajo el supuesto de que sería poco probable encontrarlos con un esfuerzo de búsqueda insuficiente, en un área relativamente bien conocida, florísticamente (Sánchez-Mejorada & Chávez 1951, Hernández Rosales 1995, Barrios-Rodríguez & Medina-Cota 1996, Arreguín-Sánchez et al. 2004, CONANP 2005, Arreguín-Sánchez et al. 2009).

Se recolectaron ejemplares completos y maduros (con esporangios), idóneas para la determinación e integración a un herbario. Adicionalmente, para cada espécimen se anotaron datos sobre: sustrato de crecimiento, altitud, localización geográfica y tipo de vegetación (Sánchez-González & González 2007). Los especímenes se depositaron en el herbario HGOM, de la Universidad Autónoma del Estado de Hidalgo y en el herbario MEXU, con sede en el Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México, algunos ejemplares repetidos, se destinaron a la colección de enseñanza. Los acrónimos de los herbarios son como aparecen en Index Herbariorum (Thiers 2021).

Determinación de los taxones. Los especímenes se determinaron con las claves de la obra de Mickel & Smith (2004), los nombres fueron verificados con ejemplares tipo en JSTOR Global Plants (2020 guides.jstor.org/globalplants) y actualizados conforme a las bases de datos Tropicos (2021 www.tropicos.org) e IPNI (2021). Las abreviaturas de los autores de los taxones, se realizó de acuerdo con los datos del proyecto Tropicos (2021 www.tropicos.org). En el listado florístico se consideró la clasificación de PPG 1 (2016).

Semejanza en la composición de especies por tipo de vegetación. Para estimar la semejanza en la composición de especies de helechos y licopodios entre los tipos de vegetación identificados se generó una matriz de semejanza utilizando el índice de Sørensen. Después, se eligió como método de unión, el promedio entre grupos (McCune & Grace 2002). El análisis se realizó con el programa de cálculo PAST versión 4.04 (Hammer et al. 2001). Para definir el número de grupos en el dendrograma, se eligió cualitativamente un nivel de corte que considerara un compromiso entre la pérdida de información y la simplificación de un número de unidades ambientales interpretables desde un punto de vista natural (McCune & Grace 2002).

Diversidad taxonómica (IB) y complementariedad entre ANP de Hidalgo. Con la finalidad de comparar la riqueza de especies de pteridofitas del PNC con respecto a otras ANP se usó el índice de diversidad taxonómica (IB), el cual está definido como el número de especies dividido entre el logaritmo natural del área: IB = S/Ln A, donde S es el número de especies registradas y A es el tamaño del área (Squeo et al. 1998).

Para estimar el grado de complementariedad en la composición de especies de licopodios y helechos entre las tres ANP del estado de Hidalgo (PNC, PNM y RBBM) se utilizó el índice de complementariedad (IC) de Colwell & Coddington (1994), con la fórmula:

ICAB = a+b-2ca+b-c

Donde a = número de especies en el área A; b = número de especies en el área B; c = número de especies en común entre ambas áreas. El valor de complementariedad fluctúa entre 0 y 1. Cuando los sitios son idénticos en la composición de especies el valor es 0, y cuando la complementariedad es total (ninguna especie es compartida entre las áreas) el valor es de 1 (Colwell & Coddington 1994). La complementariedad puede representarse también en porcentaje, tomando valores de entre 0 y 100 %. El número de especies compartidas se obtuvo con el programa de cálculo EstimateS versión 9.1.0 (Colwell 2019).

Es importante mencionar que, aunque las tres ANP que fueron comparadas difieren en altitud (Tabla 4); presentan en común bosques de coníferas, de encino y mixtos: en la RBBM los bosques de Juniperus, Quercus y Pinus-Quercus cubren en conjunto alrededor de 7,147 hectáreas (CONANP 2003, Gómez-Díaz et al. 2007), en el PNM los bosques de Juniperus, Quercus, Pinus, Pinus-Quercus y Quercus-Pinus, ocupan aproximadamente 16,527 hectáreas (CONANP 2007) y en el PNC los bosques de Abies, Cupressus, Juniperus, Quercus, Pinus, Abies- Quercus, Pinus-Quercus, Quercus-Abies y Quercus-Pinus se desarrollan en 2,597 ha (CONANP 2005).

Resultados

Listado de especies de licopodios y helechos. Se recolectaron 205 ejemplares que correspondieron a 14 familias, 30 géneros y 63 especies de helechos y a una familia, un género y 5 especies de licopodios. Tres especies de helechos, de tamaño pequeño, representaron nuevos registros para el estado de Hidalgo: Asplenium fibrillosum Pringle & Davenp., Elaphoglossum monicae Mickel y Melpomene pilosissima (M. Martens & Galeotti) A.R. Sm. & R.C. Moran. Las familias de helechos con mayor número de géneros fueron Pteridaceae (10), Polypodiaceae (4) y Dryopteridaceae (3), las restantes presentaron dos o un género cada una. Las familias con más especies de licopodios y helechos fueron Pteridaceae (22), Polypodiaceae (14), Dryopteridaceae (8), Aspleniaceae (6) y Selaginellaceae (5); las demás con dos o menos (Tabla 2; Apéndice 1). La proporción especímenes recolectados/especies determinadas fue de 3.1.

Tabla 2 Número de géneros y especies por familia de licopodios y helechos del Parque Nacional El Chico, Hidalgo, México 

Familia Géneros Especies
Pteridaceae 10 22
Polypodiaceae 4 14
Dryopteridaceae 3 8
Aspleniaceae 1 6
Selaginellaceae* 1 5
Athyriaceae 3 3
Ophioglossaceae 2 2
Thelypteridaceae 2 2
Blechnaceae 1 2
Dennstaedtiaceae 1 1
Equisetaceae 1 1
Marsileaceae 1 1
Salviniaceae 1 1
Total 31 68

Distribución de especies por tipo de vegetación y sustrato de crecimiento. De los siete tipos de vegetación identificados, el bosque de Abies-Quercus presentó el número más alto de familias de pteridofitas, con 11; seguido por los de Abies y Galería con 8 cada uno; Quercus, Quercus-Pinus y Abies-Juniperus 5 cada uno; y Cupressus-Abies con cuatro familias (Tabla 3). En cuanto al número de géneros por tipo de bosque, en el de galería se identificaron 20; en Abies-Quercus 17, en Quercus y Abies 12 (en cada uno); en Abies-Juniperus 11; en Quercus-Pinus 10; y en Cupressus-Abies 7.

Tabla 3 Distribución de licopodios y helechos, por categorías taxonómicas en siete diferentes tipos de vegetación del Parque Nacional El Chico, Hidalgo, México. 

Tipo de vegetación Familias Géneros Especies
Bosque de Abies-Quercus 11 17 31
Bosque de galería 8 20 31
Bosque de Quercus 5 12 26
Bosque de Abies 8 12 22
Bosque de Abies-Juniperus 5 11 15
Bosque de Quercus-Pinus 5 10 15
Bosque de Cupressus-Abies 4 7 8

La riqueza de especies por tipo de vegetación se distribuyó de la siguiente forma: fue más alta en bosques de: Abies-Quercus y de galería (ambos con 31 especies), Quercus (26) y Abies (22); y fue menor en Abies-Juniperus y Quercus-Pinus (ambos con 15) y Cupressus-Abies, con ocho especies (Tabla 3). Los sustratos de crecimiento para las especies de pteridofitas recolectadas en el PNC fueron, en orden de importancia: terrestre (44.7 %), rupícola (22.5 %), terrestre-rupícola (18.3 %); epífito, epifito-rupícola y epifito-rupícola-terrestre (4.23 %, cada uno), y el menos común fue el acuático, con dos especies (2.8 %) recolectadas en la presa El Cedral, de Mineral del Chico, Hidalgo.

Semejanza en composición de especies por tipo de vegetación. La clasificación permitió incluir a los siete tipos de vegetación en tres grupos, de acuerdo con su semejanza en la composición de especies de pteridofitas: el primer grupo, formado por bosque de Abies (BA) y bosque de Abies-Juniperus (BAJ), comparten más especies entre sí que con respecto a otros tipos de vegetación; el segundo grupo está integrado por cuatro tipos de bosques: Quercus (BQ), Quercus-Pinus (BQP), Abies-Quercus (BAQ) y de galería, con presencia de Alnus y Quercus (BG); y el tercer grupo, constituido solo por el bosque de Cupressus-Abies (BCA), posee el conjunto de especies más disímil, con respecto a los otros dos grupos (Figura 2).

Figura 2: Dendrograma del análisis de agrupamiento que muestra las relaciones jerárquicas de semejanza entre los tipos de vegetación, con base en la composición de especies de pteridofitas. Bosque de Abies (BA), bosque de Abies-Juniperus (BAJ), bosque de Quercus (BQ), bosque de Quercus-Pinus (BQP), bosque de Abies-Quercus (BAQ), bosque de galería (BG), bosque de Cupressus-Abies (BCA). La Figura 2 fue elaborada en el programa CorelDRAW Graphics Suite 2017, a partir de la figura obtenida en el programa PAST versión 4.04. 

Riqueza de especies por unidad de área en el PNC y en otras regiones. Los valores del índice de biodiversidad taxonómica (IB), estimados en tres de las ANP del estado de Hidalgo, el municipio de Omitlán (aledaño al PNC) y Valle de México (región donde está incluido el PNC), indican que la mayor riqueza de especies de licopodios y helechos por unidad de área se presenta en el Valle de México y en el PNC (Tabla 4).

Tabla 4: Comparación fisiográfica y de riqueza de licopodios y helechos entre cinco regiones del estado de Hidalgo. m: metros; sp: especie; ha: hectáreas 

Localidad Altitud (m) Área (ha) Número de sp IB = sp/ln A
Barranca de Omitlán 2,080-3,048 2,000 52 6.84
PNC 2,284-2,982 2,739 68 8.59
PNM 1,300-2,950 23,150 71 7.06
RBBM 1,000-2,000 96,000 79 6.89
Valle de México 2,230-5,452 750,000 113 8.35

Complementariedad de especies entre ANP del estado de Hidalgo. Los valores de los índices de complementariedad entre áreas naturales protegidas, estimados a partir de la composición de especies de licopodios y helechos, indican que la RBBM y el PNM tienen el menor valor, porque comparten mayor número de especies entre sí, que con el PNC. En cambio, la RBBM y el PNC presentaron un índice de complementariedad más alto (73 %), semejante al del PNM y el PNC (70 %), lo que indica que poseen menos especies en común (Tabla 5).

Tabla 5: Número de especies compartidas (parte superior derecha), riqueza de especies de pteridofitas (diagonal) y porcentaje de complementariedad (parte inferior izquierda) de tres ANP del estado de Hidalgo. PNM: Parque Nacional Los Mármoles; RBBM: Reserva de la Biósfera Barranca de Metztitlán; PNC: Parque Nacional El Chico 

ANP PNM RBBM PNC
PNM 71 48 31
RBBM 53 % 79 30
PNC 70 % 73% 62

Los valores de los índices de complementariedad, a nivel de familia y género, fueron bajos si se les compara con los obtenidos a nivel de especie. En la categoría taxonómica de familia, los valores fueron de 17 % o menos, entre las tres ANP consideradas; a nivel de género, las ANP con mayor complementariedad fueron RBBM y PNC con 38 %; y PNM y PNC con 31 %.

Discusión

En el presente trabajo se determinaron 68 especies de licopodios y helechos dentro de los límites del PNC; en otra región colindante y de extensión territorial semejante, como la Barranca de Omitlán, se mencionan 52 especies (Sánchez-Mejorada & Chávez 1951). En dos de las ANP del estado de Hidalgo se han realizado estudios con pteridofitas: en el PNM que ocupa una superficie territorial al menos ocho veces mayor que el PNC, se encontraron 71 especies (Ramírez et al. 2009); y en la RBBM, al menos 35 veces mayor en extensión territorial que el PNC, se registraron 79 especies (Cuevas et al. 2013). Sin embargo, cuando se estandariza el tamaño de área, el PNC presenta el índice de riqueza más alto, lo cual resalta su importancia biológica. Comparativamente, en el PNC se presenta el 60.2 % de los helechos y licopodios considerados para la cuenca de México (113 según Arreguín-Sánchez et al. 2009); ambas estimaciones, resaltan a esta ANP como un reservorio importante de ambos grupos taxonómicos en la zona centro de la provincia de llanos y lagos de Anáhuac de la Faja Volcánica Transmexicana. Por lo anterior, se consideró que la relación especies/área de 8.59 (Squeo et al. 1998), especímenes/especies de 3.1 (Meave et al. 2017) y los tres nuevos registros de especies de helechos a nivel estatal, reflejan un esfuerzo de búsqueda/colecta satisfactoria.

Las familias con mayor número de géneros y especies dentro del PNC (Pteridaceae, Polypodiaceae, Dryopteridaceae y Aspleniaceae), son también las más representativas en diferentes municipios y regiones del estado de Hidalgo y en la zona montañosa de México (Sánchez-Mejorada & Chávez 1951, Vázquez et al. 2006, Ramírez et al. 2009, Cuevas et al. 2013, Pérez-Atilano et al. 2015, Gutiérrez-Lozano et al. 2017, Martínez-Cabrera et al. 2018, Hernández-Álvarez et al. 2019), independientemente del tipo de vegetación y condiciones ambientales. Ello probablemente se deba a que son las familias mejor representadas en el país (Mickel & Smith 2004), especialmente en la zona templada subhúmeda de las montañas mexicanas (Tejero-Diez et al. 2014), donde la continuidad climática-orogénica se refleja en valores de humedad-temperatura favorables para las pteridofitas, lo que les permite expandirse activamente mediante la dispersión de sus esporas, que generalmente tienen mayor poder de dispersión que las semillas de gimnospermas y angiospermas (Morrone 2004, Sanginés-Franco et al. 2011).

Las pteridofitas son un grupo de plantas que se desarrollan principalmente en sustrato terrestre (en el suelo), en microhábitats húmedos y sombreados (Pérez-García et al. 1995). Algunos grupos de helechos, como las especies de Polypodiaceae, son primariamente corticícolas (epífitas), con una evolución adaptativa a la par de las angiospermas (Schneider et al. 2004, Tejero-Díez 2009), por lo que el encontrar alta riqueza y abundancia de representantes de esta familia podría considerarse como indicador de condiciones de alta humedad (Tejero-Díez et al. 2014). En este sentido, la pobre representación de especies que se desarrollan en este substrato vertical y la sobrerrepresentación de especies terrestres puede estar relacionada con la ausencia de forofitos adecuados (Wagner et al. 2015) y con el clima (templado subhúmedo) que predomina en la zona de estudio (Pavón & Meza 2009), ya que en ecosistemas más húmedos y con mayor diversidad de especies arbóreas y arbustivas, como el bosque mesófilo de montaña, el número de especies de pteridofitas epifitas es más elevado (Pérez-Paredes et al. 2012, Tejero-Díez et al. 2014, Gutiérrez-Lozano et al. 2017, Hernández-Álvarez et al. 2019).

Por otro lado, el porcentaje de licopodios y helechos que se desarrollan sobre rocas en el PNC, fue alto; a pesar de que el sustrato rocoso puede considerarse como un microambiente xérico, ya que no retiene agua. En realidad, las pteridofitas epipétricas crecen generalmente entre las fisuras de las rocas, donde existe cierta cantidad de humedad, sombra y contenido de minerales; se caracterizan por ser caducifolias, con abundantes tricomas (escamas, pelos, farina), para resistir el estrés hídrico. La mayoría de los taxones que reúnen estas características son miembros de la familia Pteridaceae (Cuevas et al. 2013, Pérez-Atilano et al. 2015), que está bien representada en el PNC. El sustrato rocoso ha sido poco evaluado en su concepción ecológica; sin embargo, la riqueza de helechos y licopodios tiende a incrementar con el tamaño de la superficie rocosa (Zepeda Gutiérrez 2019) y en la zona estudiada existe un gran número de promontorios rocosos de diversos tamaños, dispersos entre los bosques (CONANP 2005).

Los datos de la riqueza de especies de pteridofitas de la Barranca de Omitlán, PNC, PNM, RBBM y Valle de México, concuerdan en parte con la bien documentada relación especies-área, según la cual, independientemente del grupo taxonómico o del tipo de ecosistema que se considere, el número de especies tiende a incrementar conforme aumenta el tamaño del área (Whittaker et al. 2001). La relación especies-área no es lineal: cuando se consideran áreas pequeñas el incremento en la riqueza de especies es exponencial, pero la relación cambia hasta adquirir la forma de una asíntota a medida que el tamaño del área considerada se vuelve más grande (Brown & Lomolino 1998). El Valle de México puede considerarse como un buen ejemplo de lo anterior, es una región que abarca cuatro estados de la República Mexicana e incluye 14 municipios de la porción sur del estado de Hidalgo (Calderón de Rzedowski & Rzedowski 2001), pero a pesar de su enorme extensión territorial, 273 veces mayor que el PNC, las pteridofitas están representadas solo por 113 especies (Arreguín-Sánchez et al. 2004, 2009).

Existen varios factores independientes de la relación especies/área, que son igualmente críticos y tienen un alto poder explicativo de los patrones de riqueza de especies, tales como productividad primaria, disponibilidad de energía (clima) y heterogeneidad ambiental (Whittaker et al. 2001, Triantis et al. 2008, Gutiérrez-Lozano et al. 2017). La fase sexual o del gametofito es la etapa más frágil en el ciclo de vida de las pteridofitas (gamétofito independiente ecofisiológicamente del esporófito), donde las plantas requieren de condiciones ambientales particulares, en especial de humedad para que ocurra la reproducción sexual (Bickford & Laffan 2006, Mendoza-Ruiz & Pérez-García 2009). En este sentido, la riqueza de especies de licopodios y helechos puede estar más relacionada con las condiciones ambientales (altitud, clima, orografía, exposición, disturbio, entre otros), que con el tamaño del área.

La importancia de la disponibilidad de agua (humedad y temperatura) con relación a la riqueza de especies de pteridofitas está ampliamente documentada (Cerón-Carpio et al. 2006, Vázquez et al. 2006, Cuevas et al. 2013, Gutiérrez-Lozano et al. 2017, Hernández-Álvarez et al. 2019). En el PNC, localizado dentro de la zona templada subhúmeda de México (Toledo & Ordoñez 1998) existen condiciones de humedad y temperatura relativamente benignas (CONANP 2005), que favorecen el desarrollo de las especies. En cambio, en la RBBM el clima que predomina es seco y semicálido; por lo que la explicación más probable del escaso número de especies de licopodios y helechos, considerando su enorme extensión territorial, es que pocas de estas plantas poseen los mecanismos de adaptación necesarios para sobrevivir en las condiciones de sequía y alta insolación que prevalecen en la mayor parte del área (Cuevas et al. 2013, Pérez-Atilano et al. 2015).

Los licopodios y helechos son considerados como indicadores de cambios en las condiciones ambientales (Cárdenas et al. 2007, Arcand & Ranker 2008), se ha encontrado que su riqueza de especies disminuye conforme aumenta el grado de perturbación del medio (Tejero-Díez 2007, Rodríguez Romero et al. 2008, Walker & Sharpe 2010). En el caso del Valle de México, una región habitada por el hombre desde hace miles de años (Toledo & Ordóñez 1998), la presencia de solo 113 especies de pteridofitas podría deberse, además de las condiciones ambientales imperantes, a los cambios en la distribución y cobertura de los bosques circundantes, por los disturbios causados por las actividades humanas (Calderón de Rzedowski & Rzedowski 2001, Santibañez-Andrade et al. 2015).

El empleo de datos de presencia-ausencia de especies de licopodios y helechos, permitió reconocer tres grupos o ambientes diferentes en el PNC. Los tipos de vegetación incluidos dentro de cada grupo, tienen como característica en común (además de la semejanza florística), que en el dosel domina la misma especie: en el grupo uno Abies religiosa; en el grupo dos, una o más especies de Quercus; y en el grupo tres Cupressus lusitanica. Es conveniente mencionar que los siete tipos de vegetación antes mencionados se presentan como “parches” dentro de una superficie ocupada principalmente por bosque de Abies, lo que le confiere al paisaje mayor homogeneidad (CONANP 2005). A pesar de ello, el carácter indicador de los licopodios y helechos (Salovaara et al. 2004, Karst et al. 2005, Hernández-Álvarez et al. 2019) permitió dilucidar tres ambientes locales en el PNC.

El conocimiento de la composición y riqueza de especies en un área determinada es importante para propósitos de conservación (Lévêque & Mounolou 2003). Los porcentajes de complementariedad entre las tres ANP del estado de Hidalgo indican que difieren en al menos 50 % de las especies de licopodios y helechos. Esta información es útil, pues demuestra que estas ANP son complementarias, es decir, tienen diferente composición de especies, al menos en estos dos grupos de plantas. La relevancia puede ser mayor si se considera que las pteridofitas han sido propuestas como indicadores de condiciones edáficas, presencia de otros grupos de plantas y grado de conservación de los ecosistemas (Salovaara et al. 2004, Karst et al. 2005, Cárdenas et al. 2007, Arcand & Ranker 2008). Aunque ninguna de las especies presentes en el PNC se considera en alguna categoría de riesgo en la NOM-059-2010 (SEMARNAT 2010), varias podrían ser candidatas, por ejemplo: Elaphoglossum monicae, Melpomene moniliformis y M. pilosissima, entre otras, porque solo se observaron pocos individuos, aunque esto tendría que ser valorado en otro estudio.

Agradecimientos

Se agradece ampliamente a las autoridades del Parque Nacional El Chico, por su disposición y amabilidad durante la realización del estudio y a la M. en C. Guadalupe Pérez Paredes por su apoyo en el trabajo de campo. Además, los autores agradecen los comentarios de dos revisores anónimos, que contribuyeron a mejorar el manuscrito.

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Apéndice 1

Lista de taxones de licopodios y helechos del Parque Nacional El Chico, Hidalgo, México. Todos los ejemplares fueron recolectados por Héctor Serrano Martínez, excepto 4201 y 4350-4355, ejemplares recolectados por Arturo Sánchez González. 1. Bosque de Abies-Quercus, 2. Bosque de galería, 3. Bosque de Quercus, 4. Bosque de Abies, 5. Bosque de Abies-Juniperus, 6. Bosque de Quercus-Pinus, 7. Bosque de Cupressus-Abies. Sustratos: T-Terrestre, E-Epífito, R-Rupícola. Ejemplares depositados en el herbario MEXU: *, recolecta reciente, no depositados en herbario: **, los demás depositados en el herbario HGOM. 

Categoría taxonómica Sustrato No. de colecta Tipo de vegetación
LYCOPODIOPSIDA
SELAGINELLALES
Selaginellaceae
1. Selaginella arsenei Weath. R 146*, 214, 235 4
2. Selaginella pilifera A. Braun R, T 142, 191, 253* 2, 4
3. Selaginella pulcherrima Liebm. R 234 4
4. Selaginella rupincola Underw. R 26, 63, 212 1
5. Selaginella wrightii Hieron. R 24, 25, 36 1
POLYPODIOPSIDA
EQUISETALES
Equisetaceae
6. Equisetum myriochaetum Schltdl. & Cham. T 127* 2
OPHIOGLOSSALES
Ophioglossaceae
7. Botrypus virginianus (L.) Michx. T 261, 262*, 317 1, 2, 6
8. Sceptridium decompositum (M. Martens & Galeotti) Lyon T 333 1




POLYPODIALES
Aspleniaceae
9. Asplenium blepharophorum Bertol. T 117*, 120, 217, 1, 2, 6
10. Asplenium fibrillosum Pringle & Davenp. R 278 1
11. Asplenium hallbergii Mickel & Beitel T 91 5
12. Asplenium monanthes L. T 17, 18*, 19, 41, 1, 2, 3, 4, 5, 6, 7
13. Asplenium praemorsum Sw. T 112, 176*, 204 2
14. Asplenium resiliens Kunze T 106, 245* 2
Athyriaceae
15. Athyrium arcuatum Liebm. T 167, 193, 255 1, 7




Blechnaceae
16. Woodwardia martinezii Maxon ex Weath. T 126 2
17. Woodwardia semicordata Mickel & Beitel T 102 2
Cystopteridaceae
18. Cystopteris fragilis (L.) Bernh. R, T 44, 83*, 121 1, 2, 3, 4, 5, 6




Dennstaedtiaceae
19. Pteridium aquilinum (L.) Kuhn subsp. feei (W.Schaffn. ex Fée) J.A.Thomson, Mickel & Mehltr. T 303 3, 6
Dryopteridaceae
20. Dryopteris cinnamomea (Cav.) C.Chr. T 65, 129, 209 1, 2, 3, 4, 5, 6
21. Dryopteris pseudofilix-mas (Fée) Rohtm. T 86*, 159, 216, 270 1, 2, 3, 4, 5, 6
22. Dryopteris wallichiana (Spreng.) Hyl. T 170, 215* 1, 3
23. Elaphoglossum monicae Mickel R, T 282*, 311 3
24. Elaphoglossum petiolatum (Sw.) Urb. T 223, 284*, 309 3
25. Elaphoglossum piloselloides (C. Presl) T. Moore R 281 3
26. Elaphoglossum tenuifolium (Liebm.) T. Moore R, T 316, 330, 331* 3
27. Polystichum distans E. Fourn. T 220 1
Polypodiaceae
28. Melpomene moniliformis (Lag. ex Sw.) A.R. Sm. & R. C. Moran R 251, 273, 280* 1, 4
29. Melpomene pilosissima (M. Martens & Galeotti) A.R. Sm. & R.C. Moran R 4201, 329 1
30. Pecluma hartwegiana (Hook.) F.C. Assis & Salino R 61, 207*, 307 1, 4
31. Pecluma longepinnulata (E. Fourn.) F.C. Assis & Salino R 267 1
32. Pleopeltis guttata (Maxon) E.G. Andrews & Windham T 28, 51, 140*, 260 1, 2, 3, 4, 5, 6
33. Pleopeltis madrensis (J. Sm.) A.R. Sm. & Tejero E, R 23, 64, 87, 268* 1, 2, 3, 4, 5
34. Pleopeltis platylepis (Mett. ex Kuhn) A.R. Sm. & Tejero R 306 4
35. Pleopeltis plebeia (Schltdl. & Cham.) A.R. Sm. & Tejero E, R 252, 295*, 300 1, 3
36a. Pleopeltis polylepis var. interjecta (Weath.) E.A. Hooper E 85 5
36b. Pleopeltis polylepis var. polylepis (Roem. ex Kunze) T. Moore E, R 50, 74*, 97, 155 1, 2, 3, 4, 5, 6, 7
37. Pleopeltis polypodioides (L.) E.G. Andrews & Windham E 4351** 1, 4
38. Pleopeltis thyssanolepis (A. Braun ex Klotzsch) E.G. Andrews & Windham E 293* 3
39. Polypodium martensii Mett. r 210* 1
40. Polypodium plesiosorum Kunze E, R, T 115*, 299, 305 2, 3
41. Polypodium subpetiolatum Hook. T 144*, 228, 291 2, 3




Pteridaceae
42. Adiantum andicola Liebm. T 195, 265, 286* 1, 2, 3, 4, 5, 6, 7
43. Adiantum braunii Mett. ex Kuhn R 250 1, 3
44. Adiantum poiretii Wikstr. T 133, 287*, 302 1, 2, 3
45. Argyrochosma incana (C. Presl) Windham R, T 89*, 63, 243 4, 5
46. Astrolepis crassifolia (Houlston & T. Moore) D.M. Benham & Windham T 104, 114*, 178 2
47. Astrolepis laevis (M. Martens & Galeotti) Mickel T 4350** 1, 4
48. Gaga hirsuta (Link) F. W. Li & Windham R, T 45*, 72, 192, 326 1, 2, 3, 4, 5, 6, 7
49. Gaga marginata (Kunth) F. W. Li & Windham T 254*, 314* 3
50. Mildella fallax (M. Martens & Galeotti) G.L. Nesom T 113* 301 2, 3
51. Myriopteris aurea (Poir.) Grusz & Windham R, T 12*, 68, 125, 188 1, 2, 3, 4, 5, 6, 7
52. Myriopteris lendigera (Cav.) J. Sm. R, T 32, 49, 141*, 205 1, 2, 3, 4, 6, 7
53. Myriopteris marsupianthes Fée R, T 4352** 1, 4
54. Myriopteris notholaenoides (Desv.) Grusz & Windham R 296 3
55. Myriopteris windhamii Grusz R, T 33*, 143, 177 1, 2, 3, 6
56. Notholaena candida (M. Martens & Galeotti) Hook. R, T 175*, 238, 239 2, 4
57. Pellaea cordifolia (Sessé & Moc.) A.R.Sm. R, T 4353** 1, 4
58. Pellaea ovata (Desv.) Weath. R 101 2
59. Pellaea sagittata (Cav.) Link R 80 5
60. Pellaea ternifolia subsp. ternifolia (Cav.) Link R, T 29, 79, 123*, 160 1, 2, 4, 5
61. Pityrogramma calomelanos (L.) Link T 124, 203* 2
62. Pteris cretica L. T 116* 119, 189 2
63. Pteris orizabae M. Martens & Galeotti T 285, 319, 322* 1, 3, 6
Thelypteridaceae
64. Christella ovata (R.P. St. John) Á. Löve & D. Löve T 130* 2
65. Stegnogramma pilosa (M. Martens & Galeotti) K. Iwats. T 98, 172*, 201, 298 1, 2, 3, 4, 5, 7




Woodsiaceae
66. Woodsia mollis (Kaulf.) J. Sm. T 62, 92, 131, 228* 1, 2, 4, 5




SALVINIALES Marsilaceae
67. Marsilea mollis B.L. Rob. & Fernald A 4355** -
Salviniaceae
68. Azolla microphylla Kaulf. A 4354** -

Recibido: 25 de Febrero de 2023; Aprobado: 17 de Mayo de 2023; Publicado: 19 de Julio de 2023

*Autor para la correspondencia:: arturosg@uaeh.edu.mx

Editor de sección: Alejandro Casas

Contribución de los autores:

HSM, trabajo en campo, determinación de las especies, compilación y organización de resultados; ABOQ, trabajo en campo, recolecta de ejemplares más recientes, análisis de resultados; JDTD, determinación de ejemplares, análisis de resultados; ASG, trabajo en campo, determinación de ejemplares, análisis de resultados.

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