Materiales y métodos

Especie de estudio. C. ficifolia es una herbácea generalmente anual, de hábito rastrero o trepador (Figura 1), tallos con aguijones cortos y pelos glandulares, posee zarcillos robustos, pedunculados y ramificados, presenta hojas pecioladas de tres a cinco lóbulos con morfología y aspecto variables. Tiene flores estaminadas solitarias, axilares, corola de cinco lóbulos agudos o acuminados; las flores pistiladas crecen en diferente axila, cáliz ocasionalmente foliáceo, corola más grande y ovario ovoide a elíptico. Los frutos también son muy variables, globosos, ovado-elípticos u obovoides, epicarpio rígido, persistente y sin costillas, densa a ligeramente ondulado, desde blanco-amarillento, verde claro u oscuro hasta verde con franjas blancas longitudinales, mesocarpio blanco y fibroso. Las semillas son elípticas a ovado-elípticas y varían de un color blanquecino hasta café oscuro y negro (^{Nee 1990}, ^{Lira & Rodríguez 1999}) (Material suplementario 1).

Figura 1 Hábitos de crecimiento de C. ficifolia. A) matrices densas en zonas abiertas, B) creciendo como rastrera al interior del bosque, C) colonizando el dosel del bosque. 

Área de estudio. La Reserva Forestal Regional Protectora del Norte de Bogotá D.C. “Thomas van der Hammen” comprende un conjunto de predios públicos y privados en los que se destacan diversos objetos de conservación como relictos de vegetación natural, humedales, zonas de recarga de acuíferos y sitios de importancia arqueológica y cultural, además de presentar áreas agropecuarias, comerciales, industriales y residenciales, todos con diferentes usos del suelo establecidos (^{CAR 2014}). Esta figura de protección constituye un importante conector entre el río Bogotá, los Cerros Orientales de la ciudad y diversos ecosistemas de la estructura ecológica principal de la región como el Humedal La Conejera. En esta reserva se encuentra el último remanente de bosque andino de planicie inundable de la Sabana conocido como Bosque Las Mercedes declarado Santuario Distrital de Fauna y Flora (^{Alcaldía Mayor de Bogotá 2004}), con una altitud de 2,550 m y una temperatura promedio de 13 °C. Este sitio ha sido además un área piloto de investigación en restauración ecológica del Jardín Botánico de Bogotá José Celestino Mutis desde hace una década (^{Pérez 2020}) (Figura 2). Tanto en este relicto como en uno de los brazos del Humedal La Conejera, se identificó la colonización y establecimiento de C. ficifolia con importantes efectos sobre la composición y estructura vegetal.

Figura 2 Área de estudio. Reserva Forestal Thomas van der Hammen y Humedal La Conejera. Bogotá D.C. 

Rasgos ecológicos evaluados. Se examinaron once rasgos: la capacidad de establecimiento y de rebrote, de reproducción vegetativa, la tasa relativa de crecimiento (TRC), área foliar (AF), área foliar específica (AFE), contenido foliar de materia seca (CFMS), producción de frutos y semillas, viabilidad de las semillas y el tiempo de germinación.

Establecimiento de experimentos en campo. En el área de estudio, se instalaron 18 parcelas de 9 m² con diferentes tratamientos (Tabla 1). Se ubicaron cuatro de estas unidades en el borde interior y cuatro en el exterior del costado nororiental del bosque con abundante presencia de C. ficifolia. Se monitorearon los tiempos de floración y fructificación de los individuos allí presentes, se determinó el No. de frutos/m², el No. de semillas/fruto y el No. de semillas/m². Se cosecharon tanto los frutos maduros como las semillas (20 unidades/fruto), estos fueron pesados y medidos, estimando su diámetro y circunferencia polar, además de su longitud y su ancho, respectivamente para examinar su variabilidad y detectar posibles diferencias relacionadas con el sitio de crecimiento. Se evaluó adicionalmente, el porcentaje de viabilidad de las semillas mediante pruebas de flotación (100 unidades/fruto) (^{Varela & Arana 2011}).

Posteriormente se realizó un control manual de la especie en dichas parcelas. En la mitad de las unidades (dos en el borde interno, dos en el externo) se eliminó sólo la biomasa epigea manteniendo las raíces, y en la otra mitad se removió por completo tanto la biomasa epigea como la hipogea, permitiendo examinar la capacidad de rebrote, de colonización (incluyendo la emergencia y desarrollo de nuevos individuos), el porcentaje de cobertura que puede alcanzar y su tiempo generacional mínimo (tiempo transcurrido desde la germinación de la semilla o emergencia de la planta hasta la producción de frutos) (^{Zalba & Ziller 2008}).

Así mismo, se instalaron diez parcelas en los pastizales misceláneos con arbustos y árboles plantados que rodean el bosque, los cuales han experimentado disturbios debidos a la presencia de pastos exóticos invasores como Cenchrus clandestinus, Anthoxanthum odoratum y Holcus lanatus. Estas parcelas se sometieron a diferentes tratamientos, incluyendo dos de control (Tabla 1) y sirvieron para evaluar además de la capacidad de colonización, el porcentaje de cobertura y el tiempo generacional mínimo, la capacidad de reproducción vegetativa y el tiempo de germinación de la calabaza. Se introdujeron tanto semillas como propágulos vegetativos, las semillas no tuvieron ningún tratamiento pre-germinativo (25 semillas/parcela) y los propágulos consistieron en dos esquejes de tallos maduros y uno de raíces pivotantes en buen estado fitosanitario. Se realizaron monitoreos de todas las parcelas en cinco ocasiones, a los 33, 61, 75, 88 y 111 días desde el montaje de los experimentos.

Tasa de crecimiento y rasgos foliares. Se empleó la tasa de crecimiento relativo (TCR, peso × peso^-1 × tiempo^-1) como indicador del crecimiento de las plantas en función de la acumulación de biomasa. Se llevaron a cabo muestreos destructivos de biomasa en dos momentos diferentes (t1 = 0 y t2 = 15 días) utilizando un total de 50 pares de plántulas con características morfológicas similares. Por otro lado, se determinaron diferentes rasgos foliares a partir de hojas maduras de 10 individuos (5 hojas/individuo) (cinco en el borde interno del bosque y cinco en el externo). Se estimó el área foliar (AF en cm²), área foliar específica (AFE en cm²/g) y el contenido de materia foliar seca (CMFS en mg/g) siguiendo las recomendaciones dadas por ^{Santos-Castellanos et al. (2010)}, ^{Pérez-Harguindeguy et al. (2016)} y ^{Cosmulescu et al. (2020)}.

Diseños experimentales en laboratorio. A través de ensayos en laboratorio se determinó de manera experimental el tiempo y capacidad de germinación de la especie. Se montaron cinco réplicas con papel humedecido con agua filtrada y dos réplicas en sustrato (tierra + vermiculita), cada una con diez semillas y se monitoreó la formación de radículas y emergencia de plántulas respectivamente durante dos semanas.

Impactos ecológicos a nivel de ecosistema. Se evaluó la capacidad de C. ficifolia para alterar procesos o funciones ecosistémicas y generar cambios en la estructura del hábitat y/o en la forma de vida dominante, impactos ecológicos asociados a su vez con la facultad que tiene la especie para formar núcleos densos y cerrados.

Establecimiento de experimentos en campo para evaluar impactos ecológicos. Se seleccionaron tres zonas de muestreo, ubicadas en los bordes de los relictos de bosque, y con una abundante presencia de C. ficifolia, además de dos sin evidencia alguna de esta especie, las cuales sirvieron como puntos de control. Los cinco puntos de muestreo se distribuyeron en dos fragmentos de bosque con una misma historia de uso del suelo y estado sucesional similar, con el fin de aislar la respuesta ecológica de C. ficifolia. Este análisis de impactos ecológicos se realizó basado en la integración de los tres ejes expuestos por ^{Reynolds-Hogland & Mitchell (2007)}, quienes propusieron un concepto de diseño de estudios ecológicos que integra tres ejes: resolución temporal, resolución espacial y la resolución del proceso ecológico.

Resolución temporal.- Se realizó un análisis multitemporal a partir de imágenes Landsat 7, de los años 2009, 2011 y 2021. Para las imágenes de los años 2011 y 2021 fue necesario generar mosaicos a partir de dos imágenes de satélite de fechas cercanas, debido a que en 2003 la misión presentó la falla SLC-off scene, por lo cual refieren áreas sin información (gaps). Tanto la elaboración del mosaico, como el rellenado de gaps se realizó con la herramienta Easi Modelling.

Resolución espacial.- El área de la investigación correspondió a 887.6 hectáreas, dentro de las cuales se ubicaron los dos parches de bosque denso seleccionados. A cada una de las imágenes de los periodos 2011 y 2021, se les realizó la corrección atmosférica , ortorectificación y resampleo a 15 metros, adición de bandas o constantes de cálculo y compilación de bandas, utilizando la herramienta PCI Geomatica Banff. Una vez realzado este preprocesamiento, se continuó con la modelación para el cálculo de cinco índices espectrales de vegetación (Tabla 2) en el software ArcGIS v. 10.8, con el fin de identificar cuál de estos genera mayor contraste y de esta forma graficar los vectores de expansión/contracción para cada uno de los puntos de muestreo e identificar el comportamiento a lo largo del tiempo.

Resolución del proceso ecológico.- Se basó en la caracterización de dos componentes en los cinco puntos de muestreo, vegetación e insectos, con énfasis en polinizadores. Para el monitoreo de vegetación se utilizaron parcelas modificadas tipo Whittaker (PMW) de 50 × 10 m (^{Stohlgren et al. 1995}, ^{Barnett & Stohlgren 2003}) (Figura 3). Para la medición de regeneración natural se siguió el método línea-punto-intercepto (^{Herrick et al. 2006}); cada transecto se dividió a su vez en sub-transectos de un metro, en cada uno de los cuales se identificaron las especies o coberturas (suelo desnudo, hojarasca, roca) que estaban presentes sobre la proyección de la línea y se asignó un número del 1 al 10, que corresponde al número de decímetros en los cuales aparece cada especie. Para la caracterización de insectos, el estudio se concentró en los principales ordenes de polinizadores: coleópteros, lepidópteros, dípteros e himenópteros (^{Labarca & Narváez 2009}). Se realizaron muestreos de captura directa con red entomológica utilizando cuatro transectos de 50 m en cada uno de los puntos de muestreo (^{Pollard 1981}). Este procedimiento se repitió seis veces siguiendo lo propuesto por ^{Kingsolver (1999)} y Rivera et al. (2005).

Figura 3 Diagrama de las parcelas para el monitoreo de la vegetación presente en los bordes de los relictos de bosque. 

Variables ambientales. Se midió la intensidad lumínica (lux) con un luxómetro digital EXTECH HD400 en ocho puntos en cada uno de los cinco sitios de muestreo. Estos puntos se ubicaron a 5 m dentro del borde del bosque y separados 2 m entre sí. Con el fin de evitar interferencias causadas por la hora de medición y nubosidad, se tomaron datos simultáneos, uno dentro de la cobertura y otro a plena exposición, calculando el porcentaje de filtración de la radiación solar (^{Espinosa 1972}). Como complemento, se realizó una medición indirecta utilizando un densitómetro esférico cóncavo; dicha medida se tomó en cuatro puntos al interior del bosque y arrojó un promedio estimado del porcentaje de apertura de dosel (^{Jennings et al. 1999}). En los mismos ocho puntos mencionados anteriormente, se tomaron los registros de temperatura de la capa superficial del suelo con un termómetro infrarrojo EXTECH HD300 y el porcentaje de humedad edáfica con una sonda EXTECH MO750.

Análisis del riesgo de invasión. Con los resultados obtenidos en campo y en laboratorio, se evaluó el riesgo de invasión empleando el Weed Risk Assessment - WRA de Australia (^{Pheloung et al. 1999}, ^{Gordon et al. 2010}, ^{Dobbs et al. 2022}) y la Herramienta de Análisis de Riesgo de Establecimiento e Invasión I3N (^{Zalba & Ziller 2008}). El WRA es un sistema que define en términos cualitativos y cuantitativos qué tan riesgosa puede ser la introducción de una especie a un área y la evaluación más conocida (pre-fronteriza), siendo adaptada para otras regiones del mundo. Contempla 49 criterios relacionados con la biogeografía, biología y ecología del taxón relacionados con sus posibles impactos a nivel agrícola o ambiental, y según la puntuación final otorgada se acepta su ingreso (< 1 = riesgo bajo), se rechaza en espera de una evaluación adicional (1-6 = riesgo moderado) y se rechaza su introducción (> 6 = alto riesgo) (^{Pheloung et al.1999}, ^{Dobbs et al. 2022}).

Por su lado, la Herramienta I3N propuesta para Latinoamérica, examina 28 criterios relacionados con el riesgo de establecimiento, impacto potencial y capacidad de manejo o control y define categorías de invasibilidad de acuerdo con un puntaje final y un nivel de incertidumbre, riesgo de invasión alto (entre 5.01 y 10.00), riesgo moderado (3.01-4.50), riesgo bajo (1.0-3.0) y si el taxón requiere un mayor análisis (4.56-5.00) (^{Zalba & Ziller 2008}). Este método ha sido uno de los más difundidos y aplicados en Colombia (^{Cárdenas-López et al. 2010}, ²⁰¹⁷). En ambos sistemas, para aquellos criterios que no se pudieron responder a partir de los resultados de este estudio, se apoyó la calificación con base en literatura especializada.

Resultados

Floración y fructificación de C. ficifolia. Se registró que las flores masculinas surgieron antes de las femeninas y en mayor proporción que éstas (6:2). El desarrollo de los botones florales inició entre siete y 12 semanas desde la emergencia de la plántula, y la floración a partir de las ocho y hasta las 16 semanas. Se observó que la apertura de las flores dura en promedio un día. En relación con la fructificación, sólo se registró producción de frutos en el borde de bosque con 3 a 4 frutos/m². Éstos comenzaron a mostrar su forma y color a partir de la octava semana, iniciando su etapa de maduración en promedio a partir de las 12 semanas.

Se cosecharon 128 frutos elíptico a ovoides, 45 provenientes del interior del bosque y 83 del borde externo. Las circunferencias polares y los diámetros presentaron baja variabilidad (CV ≤ 10 %), con desviaciones de 6.91 cm y 1.76 cm con respecto a sus medias, que fueron de 77.02 cm y 17.59 cm, respectivamente. El peso de los frutos tuvo una variabilidad moderada (10 % ≤ CV ≤ 30 %), y una desviación estándar de 1.07 kg alrededor de una media de 4.3 kg. Se registraron pesos que fluctuaron entre un mínimo de 1.8 kg y un máximo de 7.03 kg, sin embargo, el 77.34 % de los frutos tuvo un peso que osciló entre 3.05 y 5.75 kg (material suplementario 2). Según las pruebas t de Student realizadas con base en muestras proporcionales, no se observaron diferencias significativas en la morfología de las calabazas recolectadas dentro del bosque en comparación con las del exterior.

Producción y viabilidad de semillas. C. ficifolia evidenció una maduración asincrónica de las semillas con una producción promedio de 368 semillas maduras/fruto y de 1,436 semillas/m², con una viabilidad de hasta un 77 %. Con base en muestras proporcionales, se encontró una diferencia estadísticamente significativa, t86=-2.48, P<0.05, entre la producción de semillas al interior del bosque respecto a la del borde externo, siendo notablemente superior en el segundo x-int=401 >x-ext=328.8. De igual forma, la viabilidad de las semillas entre las dos zonas fue significativamente diferente (U = 600.5, P ( 0.05), siendo también superior en el borde externo. El tamaño medio según su ancho fue de 11.29 mm (10 % ≤ CV ≤ 30 %) y según su largo fue de 18.18 mm (CV ≤ 10 %). El peso presentó alta variabilidad (CV ≥ 30 %) con una desviación de 0.17 g respecto a su media (0.45 g), aunque prevalecieron semillas con pesos inferiores a 0.58 g (82.9 %) (material suplementario 2).

Tiempos y potencial de germinación. Cuatro de las cinco réplicas de semillas en papel húmedo alcanzaron un 10 % de germinación el segundo día, y a los 14 días sólo dos de éstas alcanzaron un 40 % de germinación. En los ensayos con tierra y vermiculita, C. ficifolia alcanzó un 100 % de germinación al término del experimento (material suplementario 2). Se apreció, además un rápido crecimiento de las radículas que alcanzaron longitudes de hasta 18 cm en ocho días, y de las plántulas (en el ensayo con vermiculita) que llegaron a tener alturas de hasta 13 cm y con un notorio desarrollo de los cotiledones al completar dos semanas.

En campo, bajo los diferentes tratamientos en las parcelas experimentales, también se comprobó una moderada capacidad de germinación de C. ficifolia. Se apreció que, en las parcelas EC5 (remoción vegetación epigea) y EC6 (remoción vegetación epigea + hipogea) se obtuvo mayores porcentajes de germinación de la calabaza que en las demás parcelas (68 y 48 % respectivamente), indicando que esta especie puede crecer en ár contraste, en el caso del AFE y el CFMS se observó loeas abiertas y en plena exposición solar. Sin embargo, en CTC1 (tratamiento control) el potencial de germinación (8 %) permitió inferir que pese a tener condiciones similares, la especie en lugares dominados por pastos u otras especies con potencial invasor se ve afectada por la competencia. El máximo potencial de germinación se alcanzó a los 46 días sin presentar cambios posteriores en las unidades muestrales (material suplementario 2). Aun así, en condiciones de campo la velocidad de germinación fue menor respecto a lo observado en los ensayos bajo condiciones semicontroladas.

Tasa de crecimiento y tiempo generacional mínimo. C. ficifolia registró una tasa promedio de acumulación de biomasa de 0.06 g/día (TCR = 0.06 ± 0.003 g × g ^-1/día ^-1) es decir, entre el muestreo 1 y el muestreo 2 (15 días) las plántulas ganaron cerca de 0.92 g de masa. Aunque los datos mostraron una amplia dispersión (CV > 30 %) y valores atípicos, esta acumulación de materia fue más evidente con el desarrollo de tejido foliar (incluyendo peciolos) entre los muestreos (Figura 4A). Por otro lado, teniendo en cuenta el tiempo y potencial de germinación y los tiempos de floración y fructificación registrados, se estimó que el tiempo generacional mínimo para esta especie es de 196 días aproximadamente (7 meses).

Figura 4 TCR y rasgos foliares de C. ficifolia. A) Distribución de los pesos secos (g) para los diferentes órganos de plántulas de C. ficifolia en un intervalo de 15 días. T1 = día 0, T2 = día 15, B) Porcentaje de cobertura de C. ficifolia alcanzada en las parcelas experimentales durante los monitoreos, C) Distribución de los valores registrados de AF, AFE y CFMS para C. ficifolia en los bordes interno y externo del Bosque Las Mercedes. 

Capacidad de rebrote y de colonización. Se observó que esta calabaza puede generar raíces adventicias nodales en contacto con el suelo. Sin embargo, bajo los tratamientos desarrollados C. ficifolia no logró regenerarse tras la eliminación por completo de la biomasa epigea e hipogea en áreas previamente colonizadas, ni pudo producir nuevos individuos a partir propágulos vegetativos introducidos en sitios sin presencia anterior de la especie. Por el contrario, si pudo asentarse a partir de semillas en las parcelas experimentales y bajo diferentes condiciones ambientales.

Respecto a la cobertura, se presentaron valores atípicos en las parcelas ubicadas en el borde interno y externo del bosque en los dos primeros monitoreos (33 y 61 días) debido a la ocurrencia de heladas en la zona que afectaron a los individuos. Esta especie logró una cobertura media de 38.35 % al término de los experimentos, y al menos diez parcelas en las que se registró su crecimiento no superaron una cobertura del 65 % (Q3) (Figura 4B). Las parcelas C5, C6, C7, C8 (borde externo bosque) evidenciaron el rápido crecimiento y la facultad que tiene C. ficifolia para la formación de parches en poco tiempo en exposición plena a las condiciones ambientales de la zona, estas tres últimas llegando a un 100 % de cobertura a los 111 días.

Un comportamiento similar se manifestó en las parcelas ubicadas en pastizales misceláneos con arbustos y árboles plantados, la especie luego de la emergencia de plántulas aumentó exponencialmente su cobertura, especialmente en la parcela EC6 (tratamiento: remoción vegetación epigea e hipogea). Sin embargo, en las parcelas CTC1 (control) y EC5 (tratamiento: remoción vegetación epigea) las plántulas perecieron por los eventos climáticos adversos mencionados y por el ramoneo por curíes (Cavia aperea), cuyas poblaciones son abundantes en la zona (Material suplementario 2).

Rasgos foliares evaluados en C. ficifolia. Todos los rasgos presentaron una importante variabilidad en los datos en función del sitio de muestreo (Material suplementario 2). La AF exhibió una media mayor en el borde interno del bosque que en el externo x-int=392.04cm2<x-ext=669.05cm2. En contraste, en el caso del AFE y el CFMS se observó lo contrario AFE:x-int=434.84c,2/g>x-ext=295.87cm2/g;CMFS:x-int=72.08mg/g>x-ext=69.49mg/g. En el borde interno, los valores de AF variaron entre 228.31 cm² y 647.88 cm², el AFE entre 339.28 cm²/g y 548.01 cm²/g, y el CFMS desde 47.06 hasta 92.47 mg/g. En el borde externo, AF osciló entre 437.35 cm² y 1,076.42 cm², AFE entre 113.86 cm²/g y 534.39 cm²/g y el CFMS se mantuvo en el rango de 37.37 mg/g a 208.60 mg/g, con algunos valores atípicos superiores (Figura 4C). Se encontraron diferencias estadísticamente significativas en AF y AFE con respecto al sitio de muestreo AF:U=570, P<0.05;AFE:t48=5.95, P<0.05). Así mismo, en ambos bordes se apreció una correlación negativa moderada entre AFE y CFMS (borde interno: Pearson r=-0.67, P<0.05; borde externo: Spearman ρ=-0.77, P<0.05).

Impactos ecológicos encontrados a nivel de ecosistema. Los vectores de expansión/contracción, se graficaron a partir del índice espectral de vegetación RVI, el cual presentó el mayor contraste frente al cambio en los parches de bosque entre el año 2009 al 2021. Los vectores demostraron que en las zonas donde hay presencia de C. ficifolia se presentó una contracción del índice RVI que estima la biomasa e índice de área foliar. Por el contrario, en los puntos de control los vectores mostraron una expansión del índice de vegetación (Figura 5).

Figura 5 Vectores de expansión/contracción. Los puntos de muestre H2 y H4 corresponden a los controles, mientras que H1, H3 y H5 corresponden a los puntos con presencia de C. ficifolia. 

En cuanto al monitoreo de insectos polinizadores, la presencia de C. ficifolia no influyó significativamente en la diversidad de especies ANOSIM, R=0.0314, P=0.222 sin embargo, se observó una alta relación de algunas especies frente a la presencia de C. ficifolia, como es el caso de Apis mellifera y Tipula sp., mientras que las especies Culex sp., Panyapedaliodes sp. y Cryptopalpus ornatus, se encontraron en mayor medida en los puntos de control. Por otro lado, la presencia de C. ficifolia aumentó significativamente la abundancia de polinizadores ANOSIM, R=0.1858, P=0.001

En lo que respecta a la caracterización de vegetación, en particular la regeneración natural, se hizo evidente la dominancia de coberturas no vegetales, como suelo desnudo y hojarasca, en los tres puntos con presencia de C. ficifolia. Además, se observó una presencia importante de especies con potencial invasor, tales como Cenchrus clandestinus, Kalanchoe densiflora, Acacia decurrens y Passiflora tripartita (nativa). Por otro lado, en los puntos de control se registró una mayor presencia de especies nativas como Solanum oblongifolium, Solanum asperolanatum, Verbesina crassiramea (nativas), entre otras (Figura 6).

Figura 6 Coberturas dominantes en cada punto de muestreo. (H1-H3-H5) puntos con presencia de C. ficifolia, (H2-H4) puntos de control. 

La estructura horizontal, según el tipo de punto de monitoreo, reveló que ambos registraron un mayor número de individuos en las clases diamétricas inferiores. Sin embargo, en los puntos de control, se observó una tendencia de la curva que se ajusta más a la típica forma de “J” invertida (Figura 7A). En cuanto a la estructura vertical, no se apreciaron diferencias importantes en los cuatro estratos superiores; no obstante, el estrato herbáceo mostró un menor número de individuos en los puntos asociados con C. ficifolia (Figura 7B). Es importante destacar que C. ficifolia no estuvo presente en los monitoreos de vegetación, debido a su hábito de crecimiento y estrategias de propagación, ya que se presenta colonizando las copas de los árboles (Material suplementario 1).

Figura 7 Estructura vegetal de los relictos boscosos. A) Estructura horizontal por tipo de punto de muestreo. Contracción (Control) - Expansión (Presencia C. ficifolia), B) Estructura vertical por tipo de punto de muestreo. (H1-H3-H4) Puntos con presencia de C. ficifolia, (H2-H4) Puntos de control. 

El escalonamiento métrico no multidimensional de la composición de especies mostró diferencias significativas entre los puntos de expansión (controles) frente a los de contracción (asociados con C. ficifolia) ANOSIM, R=0.5352, P=0.001. Por otra parte, se observó que las especies Senna multigladulosa, Myrcianthes leucoxyla y Alnus acuminata (todas nativas) estuvieron relacionadas en mayor medida con la ausencia de C. ficifolia. En contraste Acacia melanoxylon (exótica), Duranta mutisii (nativa), Pittosporum undulatum, y Abutilon insigne (exóticas), presentaron una mayor abundancia en las zonas dominadas por la calabaza (Figura 8).

Figura 8 Composición de especies vegetales en los puntos de contracción y expansión a partir del escalonamiento métrico multidimensional 

No se observaron diferencias en cuanto a la humedad y temperatura del suelo entre los puntos con presencia de C. ficifolia. Por otro lado, se registró una reducción significativa en la disponibilidad de luz en los puntos con C. ficifolia, en contraposición a una menor apertura del dosel en estos mismos puntos (Figura 9). En este contexto, se encontró una correlación significativa tanto entre la filtración de luz Mantel statistic R=0.0449, P=0.009, como de la apertura del dosel Mantel statistic R=0.4074, P<0.001 y la riqueza y abundancia de la vegetación (Figura 10). Por otro lado, ni la temperatura edáfica Mantel statistic R=0.0994, P>0.05 ni la humedad del suelo Mantel statistic R=0.0994, P>0.05 se relacionaron de manera significativa con la composición observada.

Figura 9 Promedios de las variables ambientales por en cada punto de muestreo. H1-H3-H5 = puntos con presencia de C. ficifolia, H2-H4 = puntos de control. 

Figura 10 Correlación de apertura de dosel y filtración de luz, frente a la composición de la vegetación 

Riesgo de invasión de C. ficifolia. Esta calabaza obtuvo un total de 23 puntos en el Sistema WRA-A (Material Suplementario 3). Se respondieron 39 de los 49 criterios de evaluación, 12 sobre idoneidad bioclimática y 28 sobre la biología y ecología de la especie. Esta elevada puntuación (> 6) sugiere que C. ficifolia sería rechazada en una evaluación pre-fronteriza por el alto riesgo de invasión que supone.

La evaluación mediante la herramienta I3N también reveló que esta calabaza presenta un alto riesgo de invasión para el área de estudio puesto que cumplió con el 86.2 % de las variables de análisis propuestas por este método (puntaje total: 5.71). Se respondieron nueve de los diez criterios relacionados con el riesgo de establecimiento e invasión, diez de los 11 relacionados con los impactos potenciales y seis de los ocho asociados con su factibilidad de control (Material Suplementario 3). El nivel de incertidumbre fue del 17.24 %, pues no se cuenta con información publicada sobre los mecanismos de dispersión natural de las semillas de la especie o de su potencial alelopático, de si puede o no establecer bancos de semillas, o respecto a cuál podría ser su respuesta ecológica a disturbios como el fuego

Discusión

Se comprobó que esta calabaza no sólo reúne varios rasgos biológicos y ecológicos que le han permitido establecerse exitosamente en un área disturbada con relictos boscosos y bajo proceso de restauración ecológica, sino que además ha generado cambios en su composición, estructura y función ecosistémica. Estos resultados junto con las evaluaciones de riesgo realizadas apoyan la idea de que C. ficifolia debe reconocerse como una especie altamente invasora que requiere de estrategias de manejo y control, en esta y en otras áreas de importancia ambiental de Bogotá D.C.

Los tiempos de floración y fructificación registrados para C. ficifolia fueron muy variables respecto de los reportados por ^{Cañedo-Torres et al. (2020)}, quienes encontraron que las flores pueden emerger entre las siete y las 15 semanas y la floración sucede entre las ocho y 12 semanas y la formación de los frutos desde la diez hasta las 16 semanas. No obstante y pese a que el tiempo generacional mínimo estimado para esta enredadera fue un 8.9 % más largo que lo referido por ^{Barrera & Trujillo (1999)} (180 días desde la siembra), el hecho de que pueda producir frutos en menos de un año hace más complejo su control y aumenta el riesgo de invasión (^{Zalba & Ziller 2008}).

La variabilidad de los frutos observada en esta especie contrasta con lo reportado por ^{Delgado et al. (2014)} en el norte de Perú quienes registraron calabazas con circunferencias polares de hasta 40 cm, evidenciando que, en Las Mercedes, esta planta puede desarrollar frutos de mayores dimensiones. En cuanto a la morfología y patrones de coloración del epicarpio, estos coincidieron con las descripciones proporcionadas por los mencionados autores. Así mismo, aunque la producción de semillas/fruto fue similar a lo estimado por ^{Hernández-Bermejo & León (1994)}, el peso medio de estas fue menor a lo estimado también por ^{Delgado et al. (2014)} (25.2 g, promedio de 100 unidades).

Se reconoce que las especies exóticas invasoras manifiestan plasticidad fenotípica, lo que les permite tener un nicho ecológico más amplio que las especies nativas y tolerar la heterogeneidad ambiental, ya que ajustan su fenotipo sin la necesidad de un cambio genético (^{Hiatt & Flory 2020}). La diversidad morfológica observada en los frutos y semillas de C. ficifolia puede ser producto de dicha plasticidad, pues se considera que la heterogeneidad ambiental que engloba a la variabilidad climática y del hábitat, es el principal impulsor de la variabilidad intraespecífica (^{Kuppler et al. 2020}). Sin embargo, tales cambios en esta y otras cucurbitáceas domesticadas podría obedecer además a un componente genético heredable durante el intercambio generacional, por lo que la producción de frutos y semillas con pesos, tamaños y patrones de coloración contrastantes en áreas cercanas podría sugerir la coexistencia de poblaciones de más de una variedad de C. ficifolia (^{Barrera-Redondo et al. 2020}).

Registros arqueológicos indican que, durante el Pleistoceno, las especies de Cucurbita pudieron ser dispersadas por grandes mamíferos y que posterior a la extinción de esta megafauna, su domesticación durante el Holoceno como estrategia adaptativa, les permitió prosperar en diferentes hábitats perturbados y con nichos diversos (^{Kistler et al. 2015}). Durante la investigación no se observó que los frutos ni las semillas fueran consumidas o dispersadas por aves o por los mamíferos registrados en el área (Cavia aperea, Didelphis pernigra entre otros), por lo que la constante producción de calabazas, que además no están siendo aprovechadas (para alimento humano, p. ej.), representa una fuerte presión de propágulos en la zona, lo que ha promovido la persistencia de la especie (^{Lockwood et al. 2009}, ^{Barrera-Redondo et al. 2020}). Los primeros registros de C. ficifolia colonizando los bordes del Bosque Las Mercedes datan de 2012 (^{Borrás 2013}) y es altamente probable que los porcentajes de cobertura registrados en las parcelas experimentales estuvieran influenciados por tal aporte constante de propágulos.

La elevada producción de semillas con cortos tiempos de germinación se asocia con un mayor éxito invasivo (^{Gioria & Pyšek 2017}). Los resultados obtenidos con C. ficifolia coinciden con lo reportado por ^{Mora-Gutiérrez (1988)}, quién documentó la germinación de semillas en 60 horas (2.5 días) y la formación de plántulas autosuficientes en 10 a 12 días. Se ha encontrado que plántulas de especies invasoras provenientes de semillas grandes y de mayor masa en comparación con las de las plantas nativas, tienen una probabilidad más alta de supervivencia en áreas con recursos fluctuantes en sus primeras fases de crecimiento, tal y como ocurre con esta calabaza, y que además, este tipo de semillas podría ser el resultado de la ausencia de herbívoros especializados (^{Daws et al. 2007}).

La capacidad de reproducción vegetativa y de rebrote son también dos de los rasgos ecológicos comunes en plantas invasoras. Aunque se ha sugerido que las especies de Cucurbita, al tener la capacidad de desarrollar raíces adventicias en contacto con el suelo pueden también reproducirse de manera vegetativa (^{Foster 1964}, ^{Bemis & Whitaker 1969}), los resultados obtenidos mostraron que, bajo condiciones de campo, la vía de reproducción de C. ficifolia es predominantemente sexual, tal y como lo habían mencionado ^{Hernández-Bermejo & León (1994)} para esta y otras cucurbitáceas cultivadas. Sin embargo, se observó que sí es capaz de rebrotar a partir de raíces principales previamente establecidas (biomasa hipogea), por lo que es probable que la aparición de tales raíces adventicias sea una respuesta de la calabaza a las condiciones de estrés biótico y abiótico durante su crecimiento, pues no sólo le confieren un mayor soporte estructural, sino que le permiten ser más eficiente en la captura y transporte de nutrientes (^{Steffens & Rasmussen 2016}).

De igual forma y asociado con los cambios en sus estrategias reproductivas, las especies exóticas invasoras también pueden tener altas TRC facilitándoles consolidar grandes poblaciones en poco tiempo durante su fase de establecimiento (^{Pyšek & Richardson 2007}), tal y como se observó en C. ficifolia con el rápido aumento de su cobertura vegetal y con la conformación de parches densos en las parcelas en el borde del Bosque Las Mercedes. Si bien, durante los primeros estadios, el crecimiento vegetativo suele tener una dinámica exponencial y refleja por lo general un comportamiento indeterminado (^{Peil & Galvez 2005}), para estas especies el aumento de tamaño en términos de biomasa en periodos cortos de tiempo les confiere una ventaja ecológica sobre la vegetación nativa (^{Villar et al. 2004}). En C. ficifolia pese a que su TCR fue concordante con lo reportado para otras especies de este género en periodos de crecimiento similares (^{Sedano et al. 2005}), su plasticidad fenotípica también fue evidente con la acumulación de biomasa que se destinó para la formación de hojas (casi en un 70 %), comportamiento registrado también en otras cucurbitáceas (^{Sedano-Castro et al. 2005}, ^{Barrientos-Llanos et al. 2015}).

En este sentido, la correlación negativa que se encontró entre la AFE y el CMFS reflejan también la adaptación de C. ficifolia a la heterogeneidad ambiental de Las Mercedes, pues los bordes de bosques tienden a ser ambientes de transición donde la luz, la humedad y la disponibilidad de nutrientes son fluctuantes (^{López-Barrera 2004}). Esta relación sugiere que esta calabaza al tener hojas grandes y delgadas no sólo está maximizando la captación de luz en condiciones limitantes (borde interno) sino que además puede minimizar el daño foliar que el estrés térmico pueda generar (borde externo) (^{Valladares et al. 2004}). Esta habilidad para crecer bajo sombra es un rasgo distintivo de taxones con alto riesgo de invasión y que se encuentran dominando bordes boscosos (^{Dlugos et al. 2015}).

De acuerdo con las mediciones de intensidad lumínica y apertura del dosel en los relictos boscosos estudiados, se confirmó que la presencia de C. ficifolia limita la entrada de luz al sotobosque al generar una capa densa de vegetación sobre la copa de los árboles maduros. Los resultados mostraron una menor disponibilidad de luz en los puntos donde hubo contracción de los vectores derivados del RVI. Tal deficiencia en la entrada de luz influyó significativamente en la abundancia y riqueza de la vegetación, las cuales fueron menores en las zonas con C. ficifolia en comparación con los puntos de control, coincidiendo con los valores descendentes del RVI.

Esta relación inversa entre la entrada de luz y la composición de la vegetación se debe a que las plántulas para poder permanecer y desarrollarse en el sotobosque deben sobrevivir a periodos cambiantes de estrés abiótico (por luz, fluctuación de la humedad, inundaciones, disponibilidad de recursos edáficos) y biótico (por herbivoría, ataques por patógenos y competencia con otras especies), y usualmente estos factores conllevan a altas tasas de mortalidad en los primeros estadios de crecimiento. Las limitaciones en el factor luz, especialmente su intensidad y calidad, que son vitales para el crecimiento de las plantas por su influencia en la tasa fotosintética, pueden generar serias alteraciones en la composición, estructura y sucesión natural del bosque (^{Prieto et al. 2005}, ^{Canales et al. 2013}). Dicha influencia se vio reflejada, no sólo con la baja abundancia de individuos en el estrato herbáceo en los puntos de contracción (asociados con C. ficifolia), sino también con la estructura horizontal que no siguió un patrón de “J” invertida, característico de bosques con buena capacidad de remplazo de sus comunidades vegetales en el tiempo. Estas alteraciones de la composición y estructura de la vegetación son típicas y bien conocidas para especies exóticas invasoras (^{Levine et al. 2003}), beneficiando como se observó, la abundancia de otras especies similares (^{Braga et al. 2018}). Sin embargo, impactos de este tipo causados por especies domesticadas, no están documentados.

Respecto a otros servicios ecosistémicos, en las zonas asociadas con C. ficifolia se registró alta abundancia de polinizadores en el borde del bosque, lo que podría considerarse un indicador de conectividad potencial (^{Calabrese & Fagan 2004}, ^{Crooks & Sajayan 2006}). Esto se puede explicar si se tiene en cuenta que las especies de Cucurbita presentan glándulas nectaríferas en las flores que se relacionan con la polinización, además de glándulas en partes vegetativas relacionadas con la atracción de himenópteros (^{López-Anido & Vesprini 2007}). Por otro lado, esta abundancia de polinizadores coincide con una mayor proporción de individuos vegetales nativos en estado de fructificación, lo que tiene sentido, si se tiene en cuenta que la mayoría de las plantas depende exclusivamente de los insectos polinizadores (^{De la Peña et al. 2018}, ^{Gallai et al. 2009}).

Teniendo en cuenta lo anterior, se podría afirmar que la abundante presencia de esta especie puede favorecer la polinización de la vegetación nativa que comparte el espacio. Sin embargo, en términos de la sucesión vegetal, no es suficiente tener un aporte de propágulos, si no se puede dar un reclutamiento efectivo de las plántulas por ausencia de recursos como la luz, como es el caso de las zonas donde domina C. ficifolia. Adicionalmente, los muestreos mostraron una baja diversidad de polinizadores, concentrada en algunas especies como Apis mellifera que, al ser una especie no nativa y generalista, puede afectar la biota nativa interfiriendo con las interacciones planta-polinizador previamente establecidas (^{Goulson 2003}, ^{Winter et al. 2006}, ^{Baena-Díaz et al. 2022}).

En cuanto a gestión se refiere, la identificación y el control de especies exóticas invasoras es prioritario en el manejo de áreas protegidas y es un pilar de acción en los proyectos de restauración ecológica. Sin embargo, es un proceso que requiere de importantes inversiones técnicas y financieras a largo plazo con un nivel de incertidumbre considerable, ya que los impactos generados por estos organismos no son estáticos en un contexto espaciotemporal y pueden evolucionar en eventos cascada teniendo en cuenta el creciente cambio global (^{Weidlich et al. 2020}, ^{Dai et al. 2022}). Este estudio es uno de los primeros en abordar el riesgo de invasión de especies domesticadas y escapadas de cultivo en un contexto de restauración ecológica en Colombia y con el que se expone la importancia de abordar la temática con un enfoque multifacético que involucre no sólo los aspectos biológicos del taxón en concreto sino también las diferentes interacciones entre especies y con los demás componentes del ecosistema (^{Forner et al. 2022}). A la luz de los resultados obtenidos, es probable que la calabaza que se ha reportado como invasora en algunos humedales urbanos de Bogotá (^{Díaz-Espinosa et al. 2012}) sea C. ficifolia y no Cucurbita pepo L., por lo que la corroboración de su identidad taxonómica podría ampliar la información sobre el comportamiento de esta especie en otro tipo de ambientes en la región.

El desconocer las interacciones entre especies, sumado a un control basado en un taxón específico puede originar el aumento de la abundancia y la sinergia entre otras especies invasoras presentes en las áreas e incluso afectar la biota nativa al alterar ciertos procesos ecosistémicos (^{Dai et al. 2020}, ^{Forner et al. 2022}). En este sentido, es importante evaluar el proceso de invasión en contraste con la dinámica poblacional de las especies nativas, pues estas pueden brindar un marco comparativo para discernir de mejor manera la fenología y los requerimientos ecológicos que promueven el éxito de las invasoras (^{Hess et al. 2019}). Conforme se contemplen tales aristas, este tipo de estudios permitirán mejorar no sólo los protocolos actuales de control de plantas exóticas invasoras, sino que pueden ser el soporte para el desarrollo de nuevas estrategias de gestión eficientes con bajos impactos sobre la biodiversidad.

Material Suplementario

El material suplementario de este artículo puede ser consultado aquí: https://doi.org/10.17129/botsci.3426

Material suplementario 1, 2 y 3.