INTRODUCCIÓN

El bosque mesófilo de montaña (BMM) es un ecosistema que abarca apenas el 0.5 % de la superficie del territorio mexicano, pero que sostiene la mayor diversidad de flora y fauna (^{Villaseñor, 2017}). Sin embargo, está frecuentemente amenazado por actividades antropogénicas, como el cambio en el uso del suelo, caza furtiva y sobreexplotación de especies maderables y epífitas de uso ornamental, de acuerdo con la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (^{CONABIO, 2010}) y a lo reportado por ^{Gual-Díaz y Rendón-Correa (2017)}. En México, el BMM ocupa aproximadamente 8 809 km² , según informes del Instituto Nacional de Estadística y Geografía (^{INEGI, 2005}), y se estima que su superficie se ha reducido a menos de la mitad de su extensión original (^{Toledo-Aceves, 2017}). Dado que representa un importante hotspot de diversidad biológica, surge la necesidad de priorizar acciones a mediano y largo plazo para implementar estrategias encaminadas a su conservación, manejo sostenible y restauración (^{Partida-Sedas y col., 2017}).

Las aves juegan un rol ecológico preponderante en el mantenimiento de los BMM (^{Navarro-Sigüenza y col., 2014}). Contribuyen al proceso de dispersión de semillas de una buena cantidad de especies vegetales y fungen un papel determinante en el éxito de la restauración del bosque (^{Hernández-Ladrón-De-Guevara y col., 2012}). Sin embargo, a medida que se pierden y fragmentan áreas de BMM, quedan islas de este, en remanentes geográficamente distantes entre sí, divididos por una matriz antrópica con actividades como cultivos agrícolas, ganadería e infraestructura humana (^{Williams-Linera y col., 2002}), por lo que las aves tienen menor hábitat para forrajear. Esto disminuye su oportunidad de encontrar recursos y su capacidad para llevar a cabo su función ecológica de dispersión de semillas y de regeneración pasiva del ecosistema (^{Hernández-Ladrón-De-Guevara y col., 2012}). Al respecto, el BMM ubicado en el centro del estado de Veracruz ha sido reducido a fragmentos aislados entre sí, creando un paisaje agroecológico con parches en forma de mosaico, algunos a modo de corredores biológicos y otros más sin conexión alguna, lo que irrumpe su estructura y función, afectando la dinámica de la comunidad biológica (^{Williams-Linera y col., 2002}; ^{Partida-Sedas y col., 2017}).

En diferentes municipios del centro de Veracruz se ha estudiado el papel de las aves en la restauración pasiva del BMM y se ha documentado el efecto del gradiente de perturbación de este ecosistema en relación a la diversidad de aves (^{Hernández-Ladrón-De-Guevara y col., 2012}). En fragmentos de BMM con distinto grado de perturbación, cafetales bajo sombra y café bajo sol, se han realizado estudios sobre el comportamiento de la diversidad avifaunística en cada tipo de cobertura (^{Tejeda-Cruz y Gordon, 2008}), y se han evaluado los cambios en la comunidad de aves asociada a los tamaños de parche de BMM (^{Rueda-Hernández y col., 2015}).

Los estudios sobre cómo las aves usan el paisaje de BMM y otros tipos de cobertura, como una matriz agropecuaria, son necesarios para evaluar los efectos de la fragmentación sobre los cambios en la comunidad de la avifauna (^{Cruz-Angón y col., 2008}). Debido a que los remanentes de BMM, del municipio de Huatusco, Veracruz, México, son un importante reservorio de la avifauna de la región (^{Ugalde-Lezama y col., 2022}), es relevante su constante monitoreo para evaluar el impacto de las actividades antrópicas sobre el potencial evolutivo y adaptativo de las aves, las cuales se enfrentan a un paisaje con un gradiente heterogéneo (^{Romero-Díaz y col., 2022}). Sin embargo, a la fecha, no se han realizado evaluaciones del uso de coberturas de BMM y vegetación secundaria por las aves en esta región.

El objetivo de este estudio fue determinar la diversidad de aves en fragmentos de bosque mesófilo de montaña y vegetación secundaria, en el predio Finca La Pastoría, Huatusco, Veracruz, así como, asociar su presencia y/o alimentación a cada hábitat evaluado.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

El trabajo se realizó en el predio Finca La Pastoría, ubicado en el km 2.2 de la carretera a Elotepec, cerca de la localidad de Coxolo, municipio de Huatusco, Veracruz, México (Figura 1). El clima predominante es cálido-húmedo, con una temperatura promedio anual de 19 ºC y una precipitación media anual de 1 825 mm. La vegetación predominante es BMM, a una altitud de 1 200 m y 1 400 m (^{Ortiz y Florescano, 2010}). La superficie del predio abarca 300 ha y está caracterizada por una proporción del 50 % de vegetación de BMM (aproximadamente 150 ha), donde se encuentran especies como Liquidambar macrophyla, L. styraciflua, Quercus sapotifolia, Q. insignis, Palicourea padifolia, Trema micrantha y Ocotea psychotrioides, las cuales se consideran abundantes y representativas de este tipo de ecosistema (^{Carvajal-Hernández y col., 2014}). En el área de estudio se estimó in situ que, de las 150 ha de superficie que no eran de BMM, el 53.3 % de la cobertura correspondía a cultivos de aguacate (80 ha), 33.3 % (50 ha) a vegetación secundaria (VS) en etapa de crecimiento tardío y el restante 13.3 % de la superficie (20 ha) estaba constituida por potreros destinados a la ganadería extensiva.

*Índice de Vegetación Ajustado al Suelo, por sus siglas en inglés: Soil Adjusted Vegetation Index (SAVI).

Figura 1 Localización del predio Finca La Pastoría, ubicado en el municipio de Huatusco, Veracruz, México. Los puntos negros representan las zonas de muestreo en el Bosque Mesófilo de Montaña (BMM) y los círculos blancos las de la Vegetación Secundaria (VS). 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Se registró un total de 100 especies de aves pertenecientes a 33 familias y 15 órdenes (Tabla 1). El orden con mayor número de especies fue Passeriformes con 66. La familia con mayor número de especies fue Tyrannidae con 13. Las especies Psilorhinus morio y Myadestes occidentalis fueron las más abundantes y su presencia fue observada con mayor frecuencia en BMM, con 98 y 82 individuos respectivamente; en tanto que, en VS se detectaron solo 18 y 22, respectivamente (Tabla 1; Figura 2). La especie Pionus senilis fue la tercera más abundante en BMM, pero su distribución fue más equitativa entre ambos hábitats con solo 53 individuos en BMM, y 41 individuos en VS, donde registró el segundo lugar en abundancia, mientras que la especie Stelgidopteryx serripennis reportó el primer lugar en este sitio, donde se obtuvieron 55 individuos. En la Figura 2 se observa que, en general, las especies mostraron mayor abundancia en BMM que en VS.

Figura 2 Curva rango-abundancia de la diversidad de aves registradas en BMM y VS en Huatusco, Veracruz, México. 

De acuerdo con la NOM-059-SEMARNAT-2010, se registraron 10 especies de aves en alguna categoría de riesgo (Tabla 1). La codorniz-coluda veracruzana (D. barbatus) es una especie omnívora considerada en peligro de extinción y endémica del país, y fue avistada en una ocasión en el BMM. El loro corona blanca (Pionus senilis) y el vireo ojos blancos (Vireo griseus) son 2 especies amenazadas que habitan en la zona. Existen además 7 especies en la categoría sujetas a protección especial, la paloma arroyera (Leptotila verreauxi), el halcón selvático de collar (Micrastur semitorquatus), el halcón peregrino (Falco peregrinus), el loro frente blanca (Amazona albifrons), el clarín jilguero (Myadestes occidentalis), la oropéndola de Montezuma (Psarocolius montezuma) y el colorín siete colores (Passerina ciris).

El ecosistema es de interés particular para el seguimiento y manejo poblacional del loro corona blanca (41 avistamientos en VS y 53 en BMM), especie amenazada, ya que esta se encontró entre las primeras 3 especies de mayor abundancia en ambos sitios; y de las especies clarín jilguero (22 en VS y 82 en BMM) y paloma arroyera (9 en VS y 37 en BMM), las cuales están sujetas a protección especial y que además se registraron entre las 9 especies de mayor abundancia. Es conveniente dar seguimiento a este paisaje ecológico y a su entorno, con actividades que permitan promover la sobrevivencia y reproducción de las poblaciones de dichas especies.

En el área de estudio, en la clasificación de la avifauna reportada con base en su estacionalidad, se registró una mayor cantidad de especies residentes, seguida de las migratorias de invierno; las migratorias de verano, residentes-migratorias de invierno y las transitorias, presentaron los menores registros (Tabla 1; Tabla 2). En cuanto a su endemismo, se registraron 7 especies de aves endémicas de México y una exótica del país, las demás especies se consideran no endémicas a México o no han sido clasificadas.

El tipo de alimentación reportado para las aves identificadas, fue similar entre los gremios, sin embargo, destacó un mayor número de registros de aves insectívoras y frugívoras en el BMM; mientras que las granívoras y carnívoras tuvieron registros similares en ambos sitios; y las omnívoras y carroñeras muy cercanos; solo las nectarívoras estuvieron ausentes en VS (Tabla 2).

De acuerdo con el análisis de la cobertura de la muestra, Ĉn fue 0.97 (89 especies y N = 916 individuos) y 0.93 (54 especies y N = 331) para el BMM y VS, respectivamente. Las diferencias en la Ĉn de cada sitio están dadas principalmente por el valor diferencial entre la riqueza y abundancia de especies registradas en cada tipo cobertura. Es decir, en la curva de acumulación de especies construida para la cobertura de VS, se requirió un mayor número de extrapolaciones para llegar a la asíntota y alcanzar el 100 % de la Ĉn (Figura 3). Esto indica que se debieron haber registrado un total de 58 especies, es decir, 4 especies más de las avistadas durante el trabajo de campo. Esto sucede al dividir 100 (que es el porcentaje máximo) entre 93 (valor de Ĉn) y multiplicarlo por 54 especies. En tanto que, en el BMM, se debieron registrar 3 especies más usando el mismo cálculo (100/97 x 89) lo que da un valor de 92 especies.

Figura 3 Curva de acumulación de la riqueza de especies y número de individuos de aves en Bosque Mesófilo de Montaña (BMM) y Vegetación Secundaria (VS). El área de color asociada a la línea de la curva de cada cobertura de vegetación representa el intervalo de confianza inferior y superior, calculados con un 95 % de confiabilidad. 

En el análisis de comparación de los índices del número efectivo de especies del orden q⁰, q¹ y q², se presentaron diferencias significativas entre las dos coberturas de muestreo de BMM y VS. Esto indica que presentaron una riqueza de especies (q⁰ = 54 spp en VS, y 89 spp en BMM); especies comunes, es decir, que tuvieron una frecuencia mayor al promedio en el hábitat (q¹ = 24 spp en VS, y 41 spp en BMM) y especies muy abundantes, aquellas que están muy por encima del promedio (q² = 14 spp en VS, y 25 spp en BMM), significativamente diferentes a un alfa de 0.05 entre coberturas de muestreo, ya que no se traslapan los intervalos de confianza calculados al 95 % de confiabilidad para cada cobertura (Figura 4).

Figura 4 Comparación del número efectivo de especies de la comunidad de aves en BMM y VS del orden q⁰ (análogo de la riqueza de especies), q¹ (exponencial del índice de Shannon) y q² (inverso del índice de Simpson). Los intervalos de confianza no se traslapan en el número efectivo de especies de q⁰, q¹ y q², por lo que se asumen diferencias significativas. 

La prueba de Shapiro-Wilk indicó que ambas muestras no provienen de una población normalmente distribuida, con un valor de P < 0.05 (BMM: n = 89, media = 10.29, DE = 16.31, Lambda de Wilk = 0.62, p-unilateral D = < 0.000 1; VS: n = 54, media = 6.13, DE = 10.13, Lambda de Wilk = 0.57, p-unilateral D = < 0.000 1). Esto fue consistente con la prueba de bondad de ajuste de Kolmogorov, que muestra la desigualdad de varianzas en los datos de la comunidad de aves registrada, ya que el valor de P fue menor a 0.05 (BMM: ajuste de Chi Cuadrado = 3, v = 10, n = 89, D = 0.32, P = < 0.000 1; VS: ajuste de Chi Cuadrado = 3, v = 6, n = 54, D = 0.20, P = 0.028 1). En este la diferencia entre la riqueza y abundancia de sentido, las diferencias registradas en la comu- especies (Kruskal-Wallis, medianas de BMM = 3; nidad de aves entre el BMM y VS, se deben a medianas de VS = 2; H = 3.47, P = 0.057).

La riqueza de aves registrada en Finca La Pastoría representa el 9 % de la diversidad de la avifauna de México (^{Navarro-Sigüenza y col., 2014}) y el 14.2 % de las aves registradas para el estado de Veracruz (^{Montejo-Díaz y McAndrews, 2006}), por lo que se infiere que el sitio aún cuenta con una proporción elevada de aves dependientes de recursos que provee el hábitat, tomando en consideración que dicha área está conformada por una porción de vegetación secundaria y otra porción de BMM. La Figura 5 muestra algunos de los ejemplares observados en el lugar de estudio.

Figura 5 Algunas aves registradas del presente estudio: a) Myadestes occidentalis, b) Pionus senilis, c) Myiozetetes similis, d) Vireo griseus. 

^{Navarro-Sigüenza y col. (2014)} estimaron que la riqueza de aves asciende a 551 especies en los BMM de todo México. En otras regiones del país, como el noreste de Hidalgo, que cuenta con presencia de BMM con buena condición de conservación, se han registrado hasta 181 especies de aves (^{Martínez-Morales, 2007}). Por lo que, podría decirse que, las 100 especies de aves registradas en Finca La Pastoría equivalen a más del 50 % de la avifauna reportada para los BMM del noreste de Hidalgo (^{Martínez-Morales, 2007}) y el 18 % de aves registradas para todos los BMM de México, según lo reportado por Navarro-Sigüenza y col. (2014). Dichas variaciones registradas en la riqueza avifaunística en este y otros estudios realizados en BMM, se deben a factores relacionados con el riesgo de extinción de las especies, su tipo de endemismo, su estatus de conservación, la disponibilidad de recursos de hábitat (disponibilidad de áreas de anidación y alimentación, fuentes de agua disponible, protección ante depredadores), características de la matriz antrópica, ubicación geográfica y el estado de conservación del BMM, que pueden generar cambios en la riqueza de la avifauna (^{Caballero-Cruz y col., 2020}).

En este estudio se observó que la comunidad de aves estuvo ligada al tipo de cobertura de vegetación de BMM; es decir, la respuesta de la comunidad de aves se registró a partir de una mayor riqueza y abundancia en la cobertura del BMM, ya que en la vegetación primaria existen más recursos de hábitat para aves (^{Ugalde-Lezama y col., 2022}). Esto explica que 89 especies y 916 individuos de aves se registraron con mayor frecuencia en el BMM y 54 especies y 331 individuos en la VS. Las diferencias estadísticas reportadas por las pruebas de Shapiro-Wilk, de Kolmogorov y Kruskal-Wallis se deben a las variaciones ecológicas, debidas al comportamiento en la distribución y la presencia de aves en las diferentes coberturas de hábitat evaluadas, aunado a la presencia de disturbios, principalmente antrópicos, que afectan la dinámica y nivel de organización de la comunidad avifaunística, y a la distribución de recursos de hábitat específicos que las aves encuentran en cada tipo de vegetación (^{Schondube y col., 2018}).

Se encontró una asociación entre la cobertura de la vegetación estudiada con los requerimientos alimenticios de las aves. Al asociar el tipo de alimentación con la vegetación, se obtuvo un mayor número de registros de especies insectívoras y frugívoras asociadas al BMM, además, se reportaron especies nectarívoras solo en ese sitio, posiblemente porque hay mayor disponibilidad de recursos como insectos, frutos y flores, comparado con los registros en VS, donde fueron menores. Asimismo, un mayor número de registros de especies residentes, especies no endémicas y migratorias de invierno, hicieron mayor uso de la cobertura de BMM que la de VS, por lo que las acciones de conservación del bosque deben ser prioritarias para el manejo de la avifauna y otros grupos biológicos, como los murciélagos, asociados al ambiente de esta misma localidad, y que presentan similitud en el comportamiento de la diversidad (^{Cerón-Hernández y col., 2022}).

El número de especies compartidas fue de 43 entre BMM y VS en Finca La Pastoría, es decir, dichas aves, aunque propiamente no son exclusivas del BMM o de VS, comparten recursos de hábitat en ambas coberturas de vegetación. Sin embargo, las especies generalistas, que no les “importa” el tipo de ambiente para alimentarse, anidar o reproducirse, usaron de manera diferencial ambas coberturas. Por un lado, ello podría ser un indicador de un proceso de adaptación de las aves a este paisaje heterogéneo con intervención humana constante (^{Ruelas-Inzunza y AguilarRodríguez, 2010}), pero por otro lado, es posible que las aves con nichos exclusivos de BMM, como las que requieren las especies endémicas, se encuentren diezmando o reduciendo en tamaño poblacional (^{Caballero-Cruz y col., 2020}), y en determinado plazo ocurra una extinción local de las poblaciones del Vireo griseus (complex griseus), una especie de ave endémica del que solo se tenían 2 registros de presencia en el municipio de Huatusco hasta el año 2015 (^{Naturalista, 2022}) y en este estudio, se reporta la tercera localidad de presencia, en 2018, de la especie para el municipio en VS. Las 10 especies de aves registradas en la localidad del presente trabajo, que se encuentran listadas en la categoría de riesgo de extinción, de acuerdo a la NOM-059SEMARNAT- 2010, debido a que presentan tamaños poblacionales bajos y rangos de distribución restringidos, aún encuentran recursos de hábitat en ambas coberturas de vegetación en Finca La Pastoría, por lo que realizar prácticas de manejo agroecológico podría coadyuvar a mantener los recursos de hábitat para estas especies y así evitar su extinción poblacional local.

La comunidad de la avifauna registrada en el BMM y VS de Finca La Pastoría, Huatusco, Veracruz, puede conservarse mediante el fomento del aviturismo en el área de estudio (^{Alcántara-Salinas y col., 2018}). Además, estas áreas pueden certificarse bajo el esquema de Unidad para la Conservación, Manejo y Aprovechamiento Sustentable de la Vida Silvestre (UMA) de acuerdo con el Instituto Nacional de Ecología (^{INE, 1997}) o Área Destinada Voluntariamente a la Conservación (ADVC) de acuerdo con la Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas (^{CONANP, 2019}), donde los propietarios pueden hacer un aprovechamiento sustentable de los recursos naturales mediante planificación de distintas actividades encaminadas a la conservación a largo plazo.

CONCLUSIONES

En este estudio, de las 100 especies registradas, Psilorhinus morio (18 individuos en VS y 98 en BMM), Myadestes occidentalis (22 en VS y 82 en BMM), Pionus senilis (41 en VS y 53 en BMM), Patagioenas flavirostris (6 en VS y 48 en BMM) y Leptotila verreauxi (9 en VS y 37 en BMM) fueron las aves más abundantes en el área. La cobertura de BMM reportó la mayor riqueza y abundancia de aves. El tipo de alimentación, anidación, apareamiento y biología en general, pareció influir en su distribución por tipo hábitat, por lo que es recomendable desarrollar estrategias de conservación de las poblaciones y de manejo para su hábitat, ya que además, la zona de estudio permite la protección de 10 especies de aves bajo algún tipo de estatus en la NOM059-SEMARNAT-2010. El área presenta potencial para desarrollar actividades como el aviturismo que coadyuven a su conservación y estudio.