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Introducción
La acelerada radiación y diversificación de las aves les permite ocupar todos los ambientes terrestres y acuáticos del mundo, con excepción de los desiertos extremos y la Antártida (Jetz 2012). En México se han registrado entre 1 123 y 1 150 de las 10 500 especies de aves (Navarro-Sigüenza et al. 2014). Para el Golfo de México se cuenta con un registro aproximado de 300 especies asociadas principalmente con los humedales (Gallardo et al. 2009), donde se reproducen o descansan en las migraciones (Branco 2007).
Hasta el momento la riqueza aviar del estado de Veracruz comprende 719 especies (Montejo y McAndrews 2006, Gallardo-del Ángel y Aguilar 2011), que podrían incrementarse en la medida que los humedales sean estudiados. Los estudios de la avifauna de la región documentan 103 especies (Serrano et al. 2013, Argüelles et al. 2015), de las cuales tres especies se encuentran bajo alguna categoría de riesgo (Argüelles et al. 2014a, 2014b y 2014c). Por lo anterior, el presente trabajo tuvo como objetivo realizar un listado de la avifauna de los ambientes ribereños-costeros de Tuxpan, Veracruz, incluyendo datos de estatus de vulnerabilidad, tipo de hábitat, estacionalidad e interconectividad.
Materiales y Métodos
El municipio de Tuxpan colinda al este con el Golfo de México por lo que es rico en ecosistemas costeros. Por tal razón se estudió la ribera de los ecosistemas de tipo estuarino del río de Tuxpan, laguna de Tampamachoco, y los esteros de Jacome y Tumilco. Estos ecosistemas se encuentran hidrológicamente conectados y se localizan entre los 21° 32' y 20° 45' LN y los 97° 16' y 96° 59' LO (Figura 1).
Figura 1 Ubicación de los transectos dentro de los ecosistemas costeros estudiados en Tuxpan, Veracruz. a) Río Tuxpan, b) Estero de Tumilco, c) Laguna de Tampamachoco, d) Línea Costera Norte y e) Estero de Jácome).
Diseño de muestreo y métodos empleados
Para determinar la riqueza de la ornitofauna se realizaron salidas cada mes desde diciembre de 2012 a octubre de 2014. En cada salida se empleó la técnica del transecto lineal, útil para ambientes abiertos en donde las observaciones se realizan en movimiento sobre una ruta predeterminada (Gibbons y Gregory 2006). En los ecosistemas de la laguna de Tampamachoco, estero de Jacome y Tumilco donde no se pudo accesar a las riberas se utilizó una lancha, mientras que en la línea costera norte de Tuxpan se realizaron caminatas y en la ribera del río Tuxpan fueron caminatas y recorridos en lancha. En total se realizaron 912 transectos lineales de 1 km de largo y 100 m de ancho. La observación de las aves se realizó 100 m al frente y 50 m a cada lado de la embarcación siguiendo el contorno de la línea ribereña. La identificación de las especies de aves se llevó a cabo con ayuda de binoculares (Vortex). Para identicar algunas especies se utilizaron las guías de campo de Howell y Webb (2004), Petracci et al. (2005), Peterson y Chalif (2008) y MacGregor-Fors (2010). A cada especie registrada se le tomaron fotografías con una cámara Nikon COOLPIX 21x.
Análisis de datos
Con la información recabada se elaboró el listado taxonómico usando la nomenclatura del checklist de la American Ornitologists’ Union (AOU 1998) y el suplemento de Chesser et al. (2013). Para establecer si el esfuerzo de muestreo fue el adecuado se comparó la riqueza observada (Sob) con la estimada (Ses), utilizando estimadores de Chao 1 y Jacknife 2 con el programa PRIMER v6 (Clark y Gorley 2006), los valores obtenidos de cada estimador se promediaron para obtener una riqueza potencial promedio.
Para asignar a las especies alguna categoría de riesgo (vulnerabilidad), se cotejaron con el listado de la NOM-059-SEMARNAT-2010 (DOF 2010). Para el tipo de hábitat, las especies se incluyeron en las categorías de a) aves marinas, aquellas especies que se encuentran adaptadas a la vida en mar abierto, habitan en la región aérea superior de la zona marina néritica y su interface, así como en la región costera; b) aves costeras o acuáticas asociadas a la zona costera, las que se alimenten de organismos provenientes del ecosistema marino, lacustre, o ribereños o su interfase, como lagunas, manglares y marismas (Harrison 1983, Hayman et al. 1986); y c) aves terrestres, las que dependen de forma básica de organismos terrestres para su alimentación, aun cuando ocupen un hábitat costero o acuático (Howell y Webb 2004, Velarde et al. 2007).
La estacionalidad se basó en el criterio de Howell y Webb (2004) en las siguientes categorías a) residente reproductiva, como aquella especie que se encuentran de forma permanente en un área a lo largo del año; b) residente no reproductiva, como aquella especie que se encuentra de forma permanente en un área pero se reproduce en otra; c) residentes de verano, aquellas especies que se encuentran en un área durante el verano, y se regresan en otoño; d) visitante de invierno, como aquellas especies que se encuentra en invierno y parten en primavera; y e) especies transitorias o de paso, como aquellas especies que sólo se detienen de forma temporal durante su migración.
Para establecer la conectividad se usó la riqueza específica para la diversidad alfa, mientras que la diversidad beta se obtuvo por el índice de Wittaker (Arguelles et al. 2015). Posteriormente se realizó un análisis de correspondencia canónico (ACC) para determinar diferencias entre las especies compartidas y no compartidas. El ACC se utilizó debido a que la longitud del gradiente fue mayor a 0.4 en el análisis de correspondencia rectificado (DCA), lo que indica que la respuesta de las aves asociadas a la línea ribereña es unimodal. Para realizar el ACC se usó la riqueza de especies como variable dependiente y los ambientes ribereños como variable. La significación de los dos primeros ejes canónicos se evaluó con la prueba de Montecarlo, para lo que se realizaron 999 permutaciones. El análisis beta diversidad se realizó con el programa PAST (Hammer et al. 2011), y el canónico con CANOCO v4.5 (Ter Braak y Smilauer 2003).
Resultados
La comunidad avifaunística estudiada es de 15 órdenes, 42 familias, 108 géneros y 150 especies (Tabla 1). Los estimadores no paramétricos Chao 1 y Jacknife 2 establecen que la riqueza podría aumentar a 207.5 especies en promedio, por lo que la representatividad de lo obtenido (150 spp.) con lo estimado es del 73 %. Para los ambientes ribereños los valores más altos de riqueza se tuvieron en el río Tuxpan y la laguna de Tampamachoco, mientras que los valores más bajos se encontraron en el estero de Jacome (Tabla 2). De las 150 especies registradas, Cairina moschata y Setophaga chrysoparia se encuentran en peligro de extinción, en tanto que Aramus guarauna y Geothypis tolmei están amenazadas, mientras que Mycteria americana, Buteogallus anthracinus, Buteo platypterus, Buteo swainsoni, Sternula antillarum, Falco peregrinus, Eupsittula nana y Psarocolius montezuma se encuentran en protección especial. El mayor número de especies en la categoría de vulnerabilidad se encontraron en el río Tuxpan y el estero de Tumilco (Tabla 2).
Tabla 1 Listado de las aves registradas para los ambientes ribereños de Tuxpan, Veracruz.
∗Nuevo registro para Tuxpan, ** nuevo registro para la región, Pr: sujeta a protección especial, Am: amenazada, P: en peligro de extinción; A: Línea Costera Norte, B: estero de Jácome, C: estero de Tumilco; D: río Tuxpan, E: laguna de Tampamachoco; Ma: mar, Co: costeras y/o acuáticas, Te: terrestres; RR: residente reproductivo, RN: residente no reproductivo, VI: visitante de invierno, Tr: transitoria, RV: residente de verano.
Tabla 2 Riqueza total y porcentual a nivel de taxa, vulnerabilidad, estacionalidad y hábitat de las aves asociadas a los ambientes costeros de Tuxpan, Veracruz.
S: riqueza de especies, %: valores porcentuales de la riqueza de especies; R: río, L. laguna, E: estero; Pr: protección especial, Am: amenazada, P: en peligro de extinción; RR: residente reproductivo, VI; visitante invernal, Tr: transeúnte, RN: residente no reproductivo y RV: residente de verano.
De acuerdo al tipo de hábitat, las aves terrestres son más diversas (60 %) que las costeras (19.7 %) y marinas (20.4 %) (Tabla 2). Lo que se refleja en la riqueza de órdenes y familias, dentro de las aves terrestres el orden mejor representado fue Passeriformes (65 spp., 43 %), destacando las familias Parulidae (18 spp:, 12 %), Tyrannidae (11 spp., 7 %) e Icteridae (9 spp., 6 %). De las aves costeras y marinas sobresalieron los órdenes Charadriiformes (28 spp., 18 %) y Pelecaniformes (14 spp., 9 %) que engloban a las familias Laridae (14 spp., 9 %) y Ardeidae (9 spp., 6 %) (Tabla 3). El patrón de importancia de las aves terrestres, costeras y marinas es constante en la mayoría de los ecosistemas ribereños, con excepción de los esteros de Tumilco y Jácome que tienen un mayor número de especies costeras (Tabla 2).
El 96.7 % de la riqueza correspondió a residentes reproductivos (43.4 %), visitantes invernales (33.6 %) y transeúntes (19.7 %). Este orden de importancia se mantiene en cada ecosistema, con excepción de los esteros de Tumilco y Jacome en donde el número de especies transeúntes es mayor que las visitantes invernales (Tabla 2). Las aves consideradas como residentes no reproductivas y de verano se presentaron en el menor número de ambientes (Tabla 2).
En los cinco ecosistemas ribereños la diversidad alfa (63 spp.) fue inferior al número de especies compartidas (89 spp.), por lo que la diversidad beta fue de 2.45. A nivel de ecosistema el valor más alto del índice de Whitaker se presentó en el estero de Jacome (21.1) que se caracteriza por el menor número de especies registradas, mientras que el índice más bajo se tuvo en el río Tuxpan (4.1) que tiene una elevada riqueza de especies; en el resto de los ecosistemas el índice fluctúa entre 6.96 y 9.40 (Tabla 2). El análisis de ACC indica que existe un gran número de especies que interconectan los sistemas ribereños (58.6 %), todos los sistemas son diferentes, con excepción de Jácome y Tumilco, producto de un alto número de especies no compartidas (Figura 2). Dentro de las especies exclusivas se encuentran Platalea ajaja y Oxyura jamaicensis en Tampamachoco; Larus californicus y Corvus cryptoleucus en la Línea costera Norte; Setophaga coronata y Volantinia jacarina en el río Tuxpan; A. guarauna y C. moschata en el estero de Tumilco. Aquellas especies que se encuentran en el centro de la Figura 2 como Himantopus mexicanus y Quiscalus mexicanus tienden a distribuirse en la mayoría de los ambientes; mientras que aquellas que se encuentran al borde como S. antillarum y Thalasseus sandvicensis se comparten entre la línea costera norte y el Río Tuxpan.
Discusión
La riqueza específica representa 20.9 % de las 717 especies registradas para el estado de Veracruz (Gallardo-del Angel y Aguilar 2011), de acuerdo al valor promedio de los estimadores no paramétricos podríaincrementara29%. Para ello es necesario incrementar los esfuerzos de muestreo especialmente en la línea costera norte, los esteros de Jacome y Tumilco en donde el esfuerzo de muestreo ha sido menor. Al comparar la riqueza registrada con la reportada en la región por Serrano et al. (2013), Argüelles et al. (2014a, 2014b, 2014c) y Argüelles et al. (2015) se aportan 80 nuevos registros, 48 de aves terrestres, 22 de aves costeras y 10 de aves marinas, por lo que el listado avifaunístico aumenta a 183 especies. Pero cuando se coteja la distribución de las aves registradas en la provincia biogeografía del Golfo de México (CONABIO 1997, Montejo y McAndrews 2006, Velarde et al. 2007, Berlanga et al. 2008, Gallardo-de Ängel y Aguilar 2011, BirdLife International 2014, Cornell- The birds of North America 2014), tres de las especies registradas son nuevos registros, de los que uno es de ambientes terrestres (Sphyrapicus nuchalis) y dos de ambientes marinos (Rissa tridactyla, Chroicocephalus philadelphia).
Los estudios realizados en humedales costeros de México sólo abordan la estructura comunitaria de las aves acuáticas y marinas, por lo que la enorme diversidad ligada a dichos ecosistemas queda sesgada (Martínez-Martínez y Cupul-Magaña 2002). En razón de ello, es necesario realizar estudios como los de Velarde et al. (2007) y Argüelles et al. (2015) que engloban todas las especies, ello brinda un panorama de la riqueza especifica, lo cual abre las puertas para realizar estudios comparativos. Por otra parte, la mayor diversidad aviar encontrada, puede deberse al mayor tiempo de muestreo y ecosistemas, para el estero de Tumilco se aportan 20 nuevos registros por lo que su inventario incrementa a 89 especies (Tabla 1).
De los órdenes registrados por el número de especies destacan los Passeriformes (43 %), Charadriiformes (18 %) y Pelecaniformes (9 %), mientras que a nivel de familias sobresalen: Parulidae (12 %), Laridae (9 %), Tyrannidae (7 %), Ardeidae (6 %) e Icteridae (6 %). La gran diversidad de aves terrestres registradas en la mayoría de los humedales muestreados, ya han sido referidas en diversos ecosistemas marinos y costeros del centro y norte de Veracruz (Velarde et al. 2007, Argüelles et al. 2015), así como en ecosistemas montañosos como la Sierra de Vallejo (Figueroa-Esquivel y Puebla-Olivares 2014). De acuerdo a Velarde et al. (2007) esto puede ser el resultado de una enorme afluencia de estas especies en la zona de estudio por la posición en el continente americano, y su importancia como región de migración para las aves de norte América (Arizmendi y Berlanga 2014). Por ello, la proporción de aves migratorias que llegan a esta región es alta (54.6 %). Mientras que las gaviotas y garzas descritas como aves marinas y costeras, se consideran dentro de las familias más diversas de los humedales costeros de México (Capul-Magaña 1999, Martínez-Martínez y Cupul-Magaña 2002). El mayor número de aves costeras censadas en Tumilco y Jacome puede deberse a sus hábitos alimentarios, en ambos ecosistemas el canal de navegación es estrecho, lo cual explica la ausencia de aves marinas, y las raíces de Rizophora mangle ofrecen el entorno adecuado para perchar y capturar presas (Ezequiel et al. 2012).
Con relación a las aves consideradas bajo alguna categoría de riesgo, los aportes del presente trabajo, más los de Serrano et al. (2013), Argüelles et al. (2014, a, b y c) y Argüelles et al. (2015) incrementan el conocimiento de la región a 15 especies, nueve bajo la categoría de protección especial (M. americana, B. anthracinus, B. platypterus, B. swainsoni, S. antillarum, F. peregrinus, E. nana, P. ciris, P. montezuma), cuatro amenazadas (Anas platyrhynchos diazi, A. guarauna, F. femoralis, G. tolmiei) y dos en peligro de extinción (C. moschata, S. chrysoparia). La presencia de un alto número de especies bajo protección especial en los ambientes muestreados, es indicativo de la conectividad de las riberas de los humedales tuxpeños. Lo cual se confirma con el alto número de especies compartidas (58.6 %), por lo que el índice de diversidad beta de Whitaker fue de 2.45. El origen de tal conectividad puede estar relacionado con la disponibilidad de recursos alimentarios, que pueden sostener un gran número de especies residentes (43 %), así como migratorias y transeúntes que en conjunto engloban 56.3 % de la riqueza total. En particular, las aves migratorias fomentan la interconectividad entre y dentro de los humedales. Por lo que la estacionalidad de cada especie y tipo de hábitat tiene un papel preponderante en la conectividad de los humedales (Argüelles et al. 2015), que sirven como sitios de paradas intermedias para la recuperación e hibernación de las aves migratorias (Myers et al. 1987).
La conservación de la avifauna veracruzana debe basarse en el conocimiento preciso de la distribución, abundancia e historia natural de cada una de las especies que habitan la entidad (Martínez 1996).
Conclusiones
Las 150 especies de aves registradas representan 20.9 % de la riqueza aviar del estado de Veracruz, de las que dos se encuentran en peligro de extinción, dos amenazadas y ocho en protección especial. Las aves terrestres (59.9 %) son más diversas que las costeras (19.7 %) y marinas (20.4 %); en tanto que por la estacionalidad 43.4 % son residentes reproductivos, 33.6 % visitantes invernales y 19.7 % transeúntes. El análisis de correspondencia indica un alto porcentaje de especies compartidas (60 %), por lo que el índice de Whitaker fue de 2.45. Los patrones de distribución e interconectividad detectados pueden ser útiles para elaborar planes de manejo y conservación de los ecosistemas costeros de Tuxpan, Veracruz.
