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Introducción
Los búfalos de agua (Babalus bubalis) representan una alternativa para la producción de carne y leche en zonas tropicales donde la especie bovina tiene dificultades para alcanzar mejores niveles productivos. La presencia de suelos pantanosos e inundables dificultan el uso del terreno para el ganado bovino, por lo que, los búfalos, debido a sus características de rusticidad y fácil adaptación son apropiados para estas condiciones (Minervino et al. 2020). Sin embargo, en el trópico, los principales problemas de salud en sistemas de pastoreo se asocian a la presencia de ectoparásitos como las garrapatas, moscas y piojos que afectan negativamente a los sistemas de producción (Maggi 2014).
La infestación por piojos en los rumiantes produce una enfermedad conocida como pediculosis, la cual es causada por varias especies de estos insectos que han sido reportados a nivel mundial (Durden y Musser, 1994, De León et al. 2020). Los daños que producen a los animales están asociados al prurito severo, acción expoliatriz, alteración de hábitos naturales de reposo, anemia, estrés, alopecia, disminución del apetito, disminución de la ganancia de peso y producción de leche, así como daños en la piel por altas infestaciones (Veneziano et al. 2003).
Los piojos que afectan a los rumiantes en México corresponden a los géneros Damalinia, Linognathus, Solenopotes y Haematopinus (Quintero-Martínez 2015, Rodríguez-Vivas et al. 2016). El único reporte que existe en México sobre piojos de los búfalos lo realizó Hernández-Velazco et al. (2020) siendo la especie Haematopinus tuberculatus (Burmeister 1939) la causante de daños en los animales y el posible vector de Anaplasma margínale; sin embargo, la información sobre las infestaciones de piojos, su epidemiología y tratamiento en búfalos es inexistente en el país. Por lo anterior, el objetivo del presente estudio fue identificar la especie, prevalencia, manifestaciones clínicas y evaluar la eficacia de dos tratamientos para el control de un brote de piojos en búfalos de agua del trópico de México.
Materiales y métodos
Zona de estudio
El estudio se realizó en un rancho de producción de búfalos localizado en el límite de los estados de Tabasco y Chiapas, México (17° 54’ 21” LN, 93° 06’ 07” LO). El clima de la región es tropical húmedo con lluvias en verano, temperatura media anual de 27 °C y precipitación pluvial anual de 2 550 mm (INEGI 2010). El rancho se caracteriza por estar localizado en terreno inundable por su cercanía con el río de la Sierra, lo que la convierte en un lugar propicio para la producción de búfalo de agua.
Diseño del trabajo
El presente trabajo se efectúo después del reporte de un brote de ectoparásitos en un lote de búfalas en lactación. Se realizó un estudio observacional descriptivo prospectivo por medio de visitas semanales de febrero a marzo de 2021, para estimar indicadores epidemiológicos y clínicos, y establecer medidas de control del brote de piojos.
Animales de estudio
Para determinar la prevalencia de la infestación, se seleccionaron al azar 300 animales de las razas Murrah, Jafaradabi, Mediterráneo y sus cruzas, de las cuales 250 fueron búfalas adultas, en diferentes estadios fisiológicos, con edades de 2 a 6 años, peso promedio de 550 kg; así como 50 bucerros de 3 a 6 meses de edad y peso promedio de 100 kg.
Inspección clínica de animales
Los animales se inspeccionaron de forma individual, de la cabeza a la cola en busca de ectoparásitos. Cada animal se inspeccionó por un periodo de 2 a 3 minutos para detectar la presencia de piojos en diferentes estadios (adultos, ninfas, huevos). La inspección de los animales se realizó de 06:00 a 17:00 horas con la participación de 4 personas. Se consideró como animal positivo aquel que presentó al menos un piojo en cualquier estadio de desarrollo.
Identificación de alopecia y nivel de infestación
Para identificar las zonas alopécicas (pérdida de pelo) y el nivel de infestación por piojos adultos en los animales, se seleccionaron 40 búfalos positivos a la presencia del piojo, 20 búfalas y 20 bucerros, elegidos por conveniencia. El nivel de infestación se clasificó dependiendo de la cantidad de piojos adultos en todo el cuerpo del animal, de acuerdo con: baja presencia de 1 a 10 piojos, media de 11 a 25 piojos y alta con más de 25 piojos. Para facilitar la clasificación de la alopecia, el cuerpo de los animales fue dividido en cinco regiones (cabeza, cuerpo, miembros anteriores, miembros posteriores y cola) (Rodríguez-Vivas et al. 2016). Adicionalmente, se determinó la condición corporal, en escala del 1 al 5 de acuerdo con la metodología reportada por De Amorim et al. (2011) donde 1 son búfalos con poca grasa (emaciados) y 5 son animales con mucha grasa (obeso).
Colecta e identificación de piojos
Durante la inspección, en cada animal se colectaron al menos 10 especímenes en diferentes fases de desarrollo, que fueron depositados en frascos con etanol al 70% para su conservación y posterior identificación taxonómica, en el laboratorio de Parasitología del Campus de Ciencias Biológicas y Agropecuarias de la Universidad Autónoma de Yucatán.
Los especímenes de cada fase de desarrollo (15 adultos machos, 35 adultos hembras, 25 ninfas 1, 25 ninfas 2 y 50 huevos) fueron aclarados con KOH al 10% durante 3 a 5 minutos, deshidratados en grados ascendentes de alcohol (30, 50, 70, 90 y 100%) y montados en bálsamo de Canadá y en portaobjetos para examinarlos bajo el microscopio estereoscopio. A los especímenes se les midieron la longitud y ancho total con la ayuda de un estereoscopio y se identificaron taxonómicamente con las claves descritas por Chaudhuri y Kumar (1961) y Meleney y Kim (1974), para determinar el género y especie de piojo.
Eficacia del tratamiento con insecticidas
Debido a la alta prevalencia de la infestación en el hato, se decidió implementar un programa de tratamiento y control para todas las búfalas y las crías. Se administraron dos productos para el control de los piojos, dependiendo de la etapa productiva y se seleccionaron 20 animales infestados para conocer la eficacia de los productos administrados, cada animal funcionó como su propio control pre y postratamiento. En las búfalas infestadas (n = 10), el tratamiento consistió en baños por aspersión individual con una formulación de cipermetrina (15%) - diclorvos (30%) (Inclorfos©, Laboratorio Novus) 225-450 ppm que se obtuvo con la dilución 1.5 mL del producto en 1 litro de agua. En los bucerros con infestación (n = 10), el tratamiento que recibieron fue a una dosis de 0.2 mg kg-1 de pv de ivermectina al 1% mediante la inyección subcutánea (Ivomec©, Boehringer Ingelheim). Ambos grupos de animales después de la administración del tratamiento fueron mantenidos en corrales separados donde se les proporcionó alimento concentrado y agua ad libitum.
Para conocer la eficacia de los tratamientos se realizaron cuatro visitas, que incluyeron el día del tratamiento y tres de seguimiento postratamiento (PT) (3, 8 y 15 días PT). En cada visita, cada animal se inspeccionó de manera individual en busca del ectoparásito. Se consideró un animal positivo, cuando se detectó la presencia de los piojos en los estadios adultos y ninfas. Se registró la presencia o ausencia de piojos en cualquiera de los estadios. Se usó la siguiente fórmula para conocer la eficacia del tratamiento administrado por cada grupo: 1-(animales positivos PT/total de animales tratados) x 100.
Análisis de datos
Los datos se analizaron por medio de estadísticas descriptivas en las que se calculó la frecuencia de búfalos positivos a piojos, la frecuencia de la distribución por grado de infestación y por regiones del cuerpo afectados por los piojos. La prevalencia se estimó usando la fórmula descrita por Thrusfield (2005): Prevalencia (%): número de animales inspeccionados/número de animales positivos a los piojos x 100. Se calcularon las medias y desviación estándar por estadio de desarrollo del piojo. Los análisis se llevaron a cabo por medio del programa estadístico SPSS versión 25.
Resultados y discusión
Prevalencia e identificación de especie de piojos en búfalos
De los 300 búfalos evaluados, se determinó una prevalencia del 100% de infestación por piojos Haematopinus tuberculatus. Esta prevalencia fue la misma tanto en las búfalas como en los bucerros. En México, recientemente se reportó la presencia de esta especie de ectoparásito en búfalos adultos con una prevalencia del 19% (Hernández-Velazco et al. 2020). En otros países, donde el búfalo es una especie productiva común, se han registrado prevalencias menores a lo encontrado, en Brasil se registró una prevalencia del 11.5% (Batista et al. 2018), Italia 4.5% (Cringolli et al. 2009) e incluso India se han reportado el 60% de prevalencia (Rawat et al. 1992).
La prevalencia de las infestaciones por ectoparásitos está relacionada con la presencia del parásito, del hospedero susceptible, la edad del hospedero y con las condiciones ecológicas y geográficas regionales, especialmente con la época del año, así como por el manejo zootécnico de los animales, todos esos factores contribuyen para la aparición de una infestación (Mamun et al. 2010, Rodríguez-Vivas et al. 2016). En este estudio, la alta prevalencia, ocurrió después de que se presentaron sucesos meteorológicos relacionados con precipitaciones extraordinarias lo que provocó una inundación de temporal, y en consecuencia se produjeron aglomeraciones de animales en las áreas altas y secas de los potreros del rancho, lo cual facilitó el contacto, la transmisión y la dispersión de los piojos debido al estrecho contacto entre animales (Batista et al. 2018).
Todos los especímenes colectados y evaluados fueron identificados taxonómicamente como H. tuberculatus (Figura 1). El cual se caracteriza por ser un piojo chupador y principal causante de infestaciones por ectoparásitos en búfalos de regiones tropicales (Durden y Mursen 1994) y templadas del mundo (Veneziano et al. 2003). Este piojo ha sido reportado como un parásito específico de búfalos, sin embargo, en la región no se había reportado con anterioridad, posiblemente, fue introducido a la zona mediante la compra de un grupo de animales que fueron introducidos al hato, por lo que los nuevos animales actuaron como fuente de infección (Batista et al. 2018).
Figura 1 Especímenes adultos de Haematopinus tuberculatus a) Hembra, b) Macho colectados en búfalos de agua en México.
Durante la inspección de los animales positivos, se encontraron todos los estadios de desarrollo del piojo, lo que indica que fueron capaces de establecerse en los hospederos susceptibles, y de continuar su ciclo de vida (Figueredo et al. 2013). Se identificaron los estadios de adulto (machos y hembras), larva y huevo (Tabla 1) y de acuerdo con lo que reporta Chaudhuri y Kumar (1961).
Tabla 1 Longitud y ancho de adultos, ninfas y huevos de Haematopinus tuberculatus colectados de búfalos del trópico mexicano.
| Medidas | Adultos (mm) (n = 50) | Ninfas (mm) (n = 50) | Huevos (mm) (n = 50) | ||
|---|---|---|---|---|---|
| Hembra (n = 35) | Macho (n = 15) | Ninfa 1 (n = 25) | Ninfa 2 (n = 25) | ||
| Longitud ± D.E. | 4.4 ± 0.43 | 3.3 ± 0.38 | 1.3 ± 0.20 | 2.4 ± 0.40 | 1.3 ± 0.05 |
| Ancho ± D.E. | 2.32 ± 0.34 | 1.5 ± 0.08 | 1.17 ± 0.30 | 0.81 ± 0.05 | 0.51 ± 0.10 |
D.E. Desviación estándar.
Nivel de infestación y distribución de lesiones
De las 20 búfalas positivas seleccionadas, el 90% tuvieron parásitos adultos, el 60% tuvo una infestación baja y el 30% una infestación media. Por otro lado, en los 20 bucerros positivos seleccionados, se detectó 100% de positivos a piojos adultos, de estos el 95% presentó una infestación baja (Tabla 2). Aunque el número de piojos adultos osciló entre 1 a 25 piojos, se ha reportado que una hembra de H. tuberculatus es capaz de ovipositar entre 62 a 93 huevos durante su vida, los que eclosionan en 9 a 12 días, por lo que la población de adultos se renueva cada 21 a 27 días (Chaudhuri y Kumar 1961) de ahí que, el nivel de infestación y su velocidad de dispersión en una población susceptible sea rápida, ocasionando serios daños clínicos a los animales. Esos daños son la anemia, prurito severo, alteración de hábitos naturales de reposo, estrés, pérdida de pelo, disminución del apetito, necrosis focal y daños en la piel, así como disminución de la ganancia de peso y producción de leche (Da Silva et al. 2013, Rodríguez-Vivas et al. 2016).
Tabla 2 Búfalas y bucerros positivos a infestaciones naturales, grado de infestación y distribución de piojos adultos por zona del cuerpo.
| Grado de infestación por piojos adultos | Región del cuerpo | ||||||||
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Animales | Positivos | 1 a 10 Baja | 11 a 25 Media | > 25 Alta | Cabeza | Cuerpo | Miembros | Cola | |
| Anteriores | Posteriores | ||||||||
| Número de positivos (%) | |||||||||
| Búfalas (n = 20) | 18 (90) | 12(60) | 6(30) | 0 | 16 (80) | 13 (65) | 14 (70) | 3(15) | 4 (20) |
| Bucerros (n = 20) | 20(100) | 19 (95) | 1 (5) | 0 | 14 (70) | 11 (55) | 6 (30) | 5 (25) | 2(10) |
Los piojos adultos en las búfalas y los bucerros, se localizaron con mayor frecuencia en la cabeza, cuerpo (espalda) y miembros anteriores (Tabla 2). De acuerdo con la especie de piojo, estos tienen preferencia por un sitio corporal, tal como sucede con el piojo del ganado bovino H. quadripertosus que tiene predilección por la cola (Linardi y Negromonte 1987, Rodríguez Vivas et al. 2016). Al respecto, Chaudhuri y Kumar (1961) mencionan que, la ubicación de H. tuberculatus depende del estadio de desarrollo, los adultos se encuentran principalmente en espalda, cuello y patas traseras, pero no en cabeza y cola, lo que difiere a lo encontrado en este estudio. En el presente estudio, se encontraron, adultos en la cabeza, posiblemente debido a que estaban en movimiento para localizar los sitios de postura. Asimismo, Figueiredo et al. (2013) mencionan que es importante conocer los sitios de predilección de los piojos adultos, ya que generalmente no se localizan en donde ovopositan los huevos, lo que puede ser un impedimento en el diagnóstico y tratamiento oportuno de esta parasitosis.
Las regiones con alopecia corresponden a las zonas con mayor cantidad de piojos adultos (Figura 2), estos animales mostraron intranquilidad, extensas zonas alopécicas y prurito, lo que coincide con lo reportado por Burns et al. (1992). Los animales estudiados tuvieron una condición corporal baja, la cual en promedio fue de 1.5 puntos para las búfalas y de 2 puntos para los bucerros, lo anterior es atribuido probablemente al estrés de los animales parasitados (Veneziano et al. 2003), así como a la baja disponibilidad de nutrientes en las praderas durante los meses posteriores a la emergencia ambiental, lo que originó una baja respuesta inmune y las condiciones favorables para la infestación y establecimiento de la pediculosis en los búfalos.
Figura 2 Zonas corporales alopécicas (cuello, miembros anteriores) de búfalas adultas y bucerros con pediculosis causada por Haematopinus tuberculatus en el trópico de México.
Por otra parte, se ha reportado que H. tuberculatus es un potencial vector de patógenos como Anaplasma marginale y Trypanosoma vivax en búfalos (Da Silva et al. 2013, Hernández-Velazco et al. 2020, Dyonisio et al. 2021), lo que podría llevarlos a la muerte. Los efectos directos de los piojos y el potencial papel en la trasmisión de enfermedades ponen de manifiesto la importancia de establecer medidas de control de este insecto chupador en los hatos bufalinos.
Eficacia de los insecticidas
En relación con el tratamiento aplicado con cipermetrina+diclorvos por aspersión, se encontró un 100% de eficacia en búfalas para el control de piojos a los 3 y 8 días PT. Pero la eficacia disminuyó al 80% al día 15 PT, ya que se observó nuevamente la fase de ninfa en el 20% de los animales. Al respecto, Kulkarni et al. (1992) al realizar dos aplicaciones (cada 15 días) de deltametrina para el control de H. quadripertusus en bovinos encontraron una eficacia del 100%. Mientras que Rodríguez-Vivas et al. (2016) al aplicar cipermetrina en una sola dosis en bovinos para el control de H. quadripertusus reportan un 89.5% de eficacia, valores que son similares a los encontrado en el presente estudio. Por lo que, para un mejor control de estos piojos es recomendable realizar más de una aplicación con piretroides y aplicarlos con intervalos cada 15 días hasta que se controle el brote (Kulkarni et al. 1992).
En los bucerros tratados con ivermectina, la eficacia del control de los piojos adultos fue de 100%. Resultados similares fueron reportados por Hussain et al. (2006) quienes reportaron un 100% de eficacia a los 29 días PT para el control de piojos en búfalos. Los resultados obtenidos en los tratamientos de H. tuberculatus en búfalos demostraron buena eficacia para el control; sin embargo, en estudios futuros se recomienda evaluar la persistencia de cipermetrina + diclorvos e ivermectina en búfalos.
Se encontró una alta prevalencia del piojo H. tuberculatus en búfalos después de una inundación e introducción de nuevos animales al hato. El uso de cipermetrina + diclorvos por aspersión, así como ivermectina inyectable presentaron buena eficacia para el control de H. tuberculatus en búfalos de un rancho localizado en el límite de Tabasco y Chiapas, México.
