Área de estudio

La investigación se llevó a cabo de abril a octubre de 2021, en seis apiarios (N = 165 colonias) de la sociedad cooperativa Apicultores Unidos de Comalcalco; la sociedad está integrada por 27 apicultores que manejan 612 colonias en colmenas tipo Langstroth, distribuidas entre los municipios Cárdenas, Comalcalco, Cunduacán y Paraíso, Tabasco, México. Estos municipios se localizan en la llanura costera del golfo sur, su relieve es planicie con elevaciones menores de 30 msnm, que se inundan regularmente debido a las zonas pantanosas, numerosos cuerpos de agua y mucha precipitación. El clima es cálido húmedo con lluvias abundantes en el verano, sequía en los meses de marzo a abril y presencia de fenómenos meteorológicos de nortes, a finales de año (^{Ruiz-Álvarez et al. 2012)} . Según el servicio meteorológico nacional a través de la estación 27009 Comalcalco, las normales climatológicas obtenidas entre 1951 y 2010, es de temperatura media anual de 26.3 °C, con máximas mensuales de 34.7 °C. La precipitación anual fue de 1 847.60 mm, en los meses de junio a diciembre donde la temporada de lluvias presenta mayor precipitación (^{CONAGUA-SMN 2022}).

Los apiarios fueron georreferenciados (Tabla 1) con un GPS (Garmin modelo GPSMAP 64s), programado en el sistema de coordenadas UTM. Se determinó el uso de suelo y tipos de vegetación de las zonas de pecoreo de dichas unidades de producción, mediante el archivo vectorial del mapa de coberturas del suelo del estado de Tabasco a año base 2020 - Versión 1.3 (^{CONAFOR 2022}, ^{INEGI 2022}a, ^{INEGI 2022}b), con las herramientas de geoprocesamiento del software QGIS (^{QGIS 2022}). El área de pecoreo estimada fue de 3 km de radio, que representa una superficie de 2 829.5 ha. Los tipos de vegetación y usos del suelo forman agroecosistemas bien delimitados en cada apiario (Figura 1). El distanciamiento entre apiarios va desde los 9.3 km hasta los 16.9 km, suficiente espacio para evitar traslapes o competencia por los recursos florales en la zona de pecoreo.

Figura 1 Distribución territorial de los apiarios analizados, delimitando la zona de pecoreo (Radio: 3 km) y describiendo los principales tipos de vegetación. 

Infestación de varroa en abejas adultas (IVAA)

En un frasco de PET (Capacidad 250 mL), conteniendo 100 mL de etanol al 96%, se colectaron de 100 a 200 abejas adultas por colonia, las cuales fueron trasladadas al laboratorio de biotecnología del Tecnológico Nacional de México (TecNM) campus Zona Olmeca, para su conservación en refrigeración hasta su análisis. La IVAA se determinó mediante la prueba propuesta por ^{De Jong et al. (1982)}, consistente en separar los ácaros de las abejas mediante agitación, este procedimiento se realizó tres veces por muestra. Para determinar IVAA se aplicó la siguiente fórmula:

IVAA=Total de varroas encontradasTotal de abejas en la muestra X 100

Con base en los valores de IVAA, las colonias se clasificaron en tres categorías de infestación: Bajo (0 - 5%), Moderado (5.1 a 10%) y Alto (Mayor que 10%), de acuerdo con ^{Vandame (2001)}.

Infestación de varroa en cría operculada (IVCO)

Se eligió un bastidor con cría operculada por colonia, del cual se tomó un fragmento con 100 celdas. Seguidamente se retiró el opérculo, se extrajeron las larvas observándolas a detalle, así como el fondo de las celdillas, para cuantificar el número de celdas infestadas con varroa. De acuerdo con el MAPA (2019), se clasificaron en seis categorías IVCO de 0 a 1% (Muy leve), de 1 a 5% (Leve), de 5 a 8% (Media), de 8 a 10% (Moderada), de 10 a 15% (Grave) y más de 15% (Muy grave). Para determinar IVCO se aplicó la siguiente fórmula:

IVCO=Total de celdas con varroaTotal de celdas revisadas X 100

Comportamiento higiénico (CH)

De cada cámara de cría, se seleccionó un bastidor con postura compacta y operculada; realizando una punción profunda para matar a la pupa, en el centro de cada una de al menos 100 celdillas, la zona punzada se delimitó y el panal se devolvió a la colonia. A las 24 h, se cuantificaron las pupas que fueron removidas totalmente por las abejas. Para determinar CH, se aplicó la siguiente fórmula:

CH=Número de celdillas limpias-Número de celdillas no limpiasTotal de celdas punzadas X 100

Con base en los valores de CH, las colonias se clasificaron en tres categorías de acuerdo con ^{Spivak (1996)} : Mayor que 95% de pupas removidas, alto comportamiento higiénico (ACH), entre 75 a 95% de pupas removidas, moderado comportamiento higiénico (MCH) y menos que 75% de remoción, bajo comportamiento higiénico (BCH).

Acicalamiento (AC)

Se empleó el método de la charola, el cual consiste en colocar una pieza de triplay en el piso de la colonia conteniendo una malla metálica para evitar la limpieza por las abejas y una cartulina impregnada con vaselina inolora como adherente. La cartulina de cada charola fue retirada después de 24 horas para cuantificar minuciosamente los ácaros, con ayuda de una lupa. Para determinar AC se aplicó la siguiente fórmula:

AC=Número de varroas lesionadasTotal de varroas encontradas X 100

Mansedumbre (M)

Se realizó estableciendo una escala de cinco niveles de acuerdo con ^{Argüello-Nájera et al. (2014)} en el que se estima la característica en cada colmena: Muy mansa (5): esto es cuando al momento de abrir una colmena las abejas permanecen muy tranquilas, respondiendo únicamente con un zumbido suave, se dejan manejar muy bien. Mansa (4): reaccionan con un zumbido fuerte y pasados algunos segundos algunas abejas se limitan a sobrevolar fuera de a colmena, en general se pueden manipular bien y con poco humo. Regular (3): reaccionan con un zumbido fuerte y constante, algunas abejas salen a volar en forma agresiva y chocan en el velo y en la ropa de protección del apicultor, todavía son manejables, pero se necesita mayor cantidad de humo. Defensiva (2): reaccionan inmediatamente con un zumbido fuerte, las abejas inician el ataque picando, buscando las partes expuestas del apicultor o las zonas oscuras de la ropa, sólo pueden manejarse con una gran cantidad de humo. Muy defensiva (1): casi son intolerables para un apicultor experimentado, estas abejas pueden reaccionar incluso cuando se está revisando una colmena vecina y es difícil controlarlas con suficiente humo, además se dispersan en los alrededores y atacan a personas y animales que se encuentren presentes.

Producción de miel (PM)

Se obtuvo el peso promedio (kg) de 10 bastidores operculados (Peso inicial), los cuales después de ser desoperculados y extraída la miel se pesaron respectivamente (Peso final). La miel obtenida por bastidor se calculó mediante la diferencia de peso (Produccion de miel por bastidor = Peso inicial − Peso final), con esta referencia, la PM de cada colonia, se obtuvo cuantificando el número de bastidores de miel cosechados por colonia y multiplicando por el peso promedio de miel de cada bastidor (kg Colonia⁻¹ ).

Índice de selección (IS)

El índice de selección fue establecido en una escala de 10 puntos, dividido entre las características evaluadas de la siguiente manera: PM = 5 puntos, por ser la característica de mayor importancia para los apicultores. M = 2 puntos y 3 puntos para la resistencia a enfermedades, esto último subdividido en: CH = 1.5 puntos, AC = 0.5 puntos, IVAA = 0.5 puntos y IVCO = 0.5 puntos. Los cuales, obtienen las colonias que muestra los máximos resultados y colonias con resultados inferiores, obtienen la puntuación proporcional que corresponda de acuerdo con la variable en cuestión. Seguidamente las puntuaciones obtenidas en cada variable, se suman, obteniendo una calificación por cada colonia, considerando todas las características simultáneamente, por lo que, para obtener abejas progenitoras para la próxima generación, fueron seleccionadas las colonias con las calificaciones más altas. En la presente investigación, se determinó comparar las colonias en igualdad de condiciones técnicas y agroecológicas generando un IS para cada apiario, evitando el posible efecto de factores externos sobre la manifestación de las características genéticas (^{Argüello-Nájera et al. 2014}).

Análisis estadístico

Se utilizó la prueba Kolmogorov-Smirnov para determinar la normalidad de los datos. Los datos en porcentaje, fueron transformados mediante la ecuación: arcsenp (%/100) y los datos en cantidades, fueron transformados, mediante la ecuación: ln(x) (^{Quezada-Lucio 2017}). Se realizaron análisis de varianza de una vía y comparaciones de medias (Tukey al 95% de confianza) cuando fue necesario, así como correlaciones de Pearson (r) entre las variables, cuya fuerza se interpretó de acuerdo con ^{Hernández et al. (2014)} . Se utilizó tanto software Minitab^® Statistical Software software versión 21.1.0 (^{Minitab 2023}), como el software estadístico SPSS versión 28.0. En la presente investigación, se graficaron los promedios correspondientes a cada variable.

Infestación de Varroa en Abejas Adultas (IVAA)

El promedio general de la IVAA fue de 4.73 ± 2.91%, con valor mínimo 0.03% y máximo 18.90%. La Figura 2A, muestra los promedios por apiario, los cuales presentaron diferencias estadísticamente significativas (p = 0.002). El mayor promedio de infestación se encontró en los apiarios 1 (6.76%) y 4 (5.76%). Los apiarios 2 (4.55%), 3 (3.85%), 5 (3.41%) y 6 (3.43%), siendo éstas últimas las colonias más sanas. 112 colonias, las cuales representan el 67.87% expresaron niveles de IVAA menor a 5%, 43 (26.06%) expresaron niveles de IVAA mayores al 5% pero menores a 10%, encontrando 10 colonias (6.06%) con niveles altos de IVAA mayores a 10%. Se encontró débil correlación positiva altamente significativa (r = 0.312, p = 0.000) de IVAA con IVCO. Respecto al CH, la correlación es muy débil negativa significativa (r = -0.199, p = 0.010). La correlación IVAA con M resultó muy débil negativa significativa (r = -0.177, p = 0.023).

Figura 2 Comportamiento de las variables analizadas en seis apiarios ubicados en diferentes agroecosistemas de Tabasco. Literales diferentes significa, diferencias estadísticas (Tukey:p < 0.05). 

Infestación de Varroa en Cría Operculada (IVCO)

El promedio general de la IVCO fue de 4.12 ± 2.46%, con un valor mínimo 0.00% y máximo 14.72%. La Figura 2A muestra los promedios por apiario, cuyas diferencias son estadísticamente significativas (p = 0.001). En general 161 colonias (97.57%) expresaron niveles de IVCO menores que 10%. No se encontraron correlaciones de IVCO con: AC (r = 0.020, p = 0.802), CH (r = 0.028, p = 0.723), M (r = -0.085, p = 0.278) y PM (r = -0.145, p = 0.063).

Comportamiento higiénico (CH)

El promedio general de CH fue de 89.82 ± 8.20% (Mínimo 48%; máximo 100%), los valores anteriores, indican heterogeneidad en las colonias (Figura 2B). No se encontraron diferencias significativas entre apiarios (p = 0.368); ocho colonias (5%) expresaron BCH menor que 75% de remoción y 132 colonias (80%) expresaron entre 75 y 95% de pupas removidas (MCH) y 25 colonias (16%) el 100% de celdas limpias (ACH). No se encontraron correlaciones de CH con: AC (r = -0.118, p = 0.130), M (r = 0.075, p = 0.341) y PM (r = 0.130, p = 0.097).

Acicalamiento (AC)

El promedio general AC fue de 24.53 ± 11.67% (Mínimos 4.44%; Máximos 87.50%), lo que demuestra heterogeneidad entre las colonias y explica la desviación estándar encontrada. La Figura 2B, muestra los promedios por apiario, cuyas diferencias fueron estadísticamente significativas (p = 0.013). El 72.12% de las colmenas expresó de 0 a 30% de AC; el 26.67% de las colmenas expresó de 31 a 50% de AC y el 1.21% de las colmenas expresó de 51 a 90% de AC. No se encontraron correlaciones de AC con: M (r = 0.019, p = 0.808) y PM (r = -0.091, p = 0.242)

Mansedumbre (M)

El promedio general de M fue 3.38 ± 0.73 (Mínimos 2, Máximos 5). En los apiarios 2 y 4, se encontraron colonias con mansedumbre 2, en 4.5 y 4.2% de las colonias respectivamente, por lo que, en promedio, resultaron los apiarios con las abejas más defensivas, sin embargo, corresponde al nivel regular. Se encontraron diferencias estadísticamente significativas (p = 0.001) entre apiarios, destacando los apiarios 1 y 6 con las abejas con mayor mansedumbre en promedio (Figura 2C). La mansedumbre se encontró distribuida en las siguientes proporciones: 49% M = 3 (Regular), 36% M = 4 (Mansas), 9% M = 2 (Defensivas) y 6% M = 5 (Muy mansas). No se encontraron colonias con mansedumbre 1 (Muy defensivas). Se observa pequeña pero significativa diferencia en promedios, no obstante, representan niveles de docilidad de regular a mansas, lo que indica docilidad al manejo (Tabla 2).

Producción de miel (PM)

El promedio general de PM fue de 36.08 ± 5.15 kg Colonia⁻¹ , se encontró el valor mínimo (19 kg Colonia⁻¹ ) en una colonia del apiario 5 y el valor máximo (46 kg Colonia⁻¹ ) en dos colonias del apiario 4, este amplio rango, implica heterogeneidad en la producción de las colonias dentro un mismo apiario. En la Figura 2C, se puede observar que no hay diferencias entre apiarios (p = 0.069). Las colonias menos productivas se encontraron en el apiario 5 (19 kg Colonia⁻¹ ) y las más productivas en el apiario 4 (46 kg Colonia⁻¹ ). Estas colonias, expresaron M = 4 y M = 3 respectivamente, lo cual concuerda ya que se encontró que entre estas variables existe una débil correlación positiva altamente significativa (r = 0.292, p = 0.000).

Índice de selección (IS)

Se seleccionaron tres colonias en cada apiario, cuyos resultados de la sumatoria de los puntos ponderados totales (PPT) fueron los más altos (excepto en el apiario 3, donde fueron seleccionadas cuatro colonias por resultar con igual puntuación final), en un rango de 8.48 a 9.70 (Figura 3). Se pueden observar en la Figura 4, los valores obtenidos en cada colonia seleccionada por apiario, las cuales expresaron en promedio IVAA = 3.11% e IVCO = 3% (Figura 4A).

Figura 3 Puntos ponderado totales obtenidos por colonias por apiario. Colonias seleccionadas (•). Colonias no seleccionadas (•). 

Figura 4 Valores individuales en cada una de las variables analizadas expresados por las colmenas seleccionadas. En el eje X, el numero junto a la literal A = ID apiario, el número junto a la literal C = ID colonia. 

Con relación al CH y AC, las colonias seleccionadas expresaron en promedio 95 y 28%, respectivamente (Figura 4B). En promedio las colonias son mansas, el 6% expresó M = 3, el 42% expresó M = 4 y el 3% expresó M = 5. En promedio mostraron PM = 45 kg Colonia⁻¹ (Mínimo 38, Máximo 45 kg Colonia⁻¹), el 8% se encuentra en el rango de 38 kg Colonia⁻¹ a 41 kg Colonia⁻¹, y el 1% en el rango de 43 kg Colonia⁻¹ a 45 kg Colonia⁻¹ (Figura 4C).

Infestación de varroa en abejas adultas (IVAA)

Se encontró la mayor infestación promedio en los apiarios 1 (6.76%) y 4 (5.76%) de acuerdo con ^{Vandame (2001)} estos valores corresponden a un nivel de infestación moderado; mientras que los apiarios 2 (4.55%), 3 (3.85%), 5 (3.41%) y 6 (3.43%) tuvieron las colmenas más sanas. Al respecto, ^{Contreras-Ramirez et al. (2016)} , encontraron diferencias significativas en IVAA, en apiarios de tres municipios del estado de Tabasco, sin diferencias significativas, entre abejas africanizadas y abejas carniolas. Mientras que ^{Tapia-González et al. (2019)} , en un estudio realizado en 369 colmenas de abejas A. mellifera reportaron 88% de prevalencia promedio y 5.2% de infestación, con diferencias significativas entre municipios (p < 0.05), pero no entre zonas climáticas. Destacando que más de la tercera parte de las colmenas rebasaban el 5% de infestación y algunas más del 35%.

Infestación de varroa en cría pperculada (IVCO)

La mayor IVCO promedio se encontró en los apiarios 1 (4.468%), 3 (4.190%, 4 (5.195%) y 5 (4.365%), de acuerdo con el ^{MAPA (2019)} corresponden a un nivel de infestación leve, y con niveles de infestación inferiores los apiarios 2 (2.807% y 6 (3.679%). Al respecto, ^{Contreras-Ramirez et al. (2016)}, reportan diferencias significativas en la IVCO, con valores entre 0.7 y 3.8%. Mientras que ^{Contreras-Ramírez et al. (2021)} , reportan diferencias significativas en la IVCO de colonias mitotipo africanizado (10.57 ± 1.05) y mitotipo europeo (7.65 ± 0.68).

Comportamiento higiénico (CH)

El CH promedio general fue de 89.82 ± 8.20% y estadísticamente igual entre los apiarios (p = 0.368). Sobre lo mismo, ^{Shrestha et al. (2020)} reportan el nivel de asociación de la expresión de CH contra ácaros V. destructor y Tropilaelaps mercedesae, así como eliminación de la cría infestada por ambos parásitos. Lo cual sugiere que, estos rasgos genéticos están estrechamente relacionados y por lo tanto, el mejoramiento basado en el CH podría preparar a las poblaciones de A. mellifera para hacer frente tanto para la resistencia contra V. destructor como contra Tropilaelaps sp. Mientras que ^{Contreras-Ramírez et al (2021)}., encontraron apiarios mitotipo africanizado y mitotipo europeo con alto CH (90.9 y 92.1%, respectivamente). Así mismo ^{Tapia-González et al. (2021)} , en la región Montaña y Llano de Jalisco México analizaron 142 colonias, de las cuales el 50% expresaron BCH (Menor que 60%), el 25.3% expresaron ACH (Mayor que 80%) y 11.3% expresaron muy alto (Mayor que 95%). No obstante, encontraron que el CH de las colonias establecidas en regiones más cálidas y menor altitud expresaron mayor CH, en comparación con las establecidas en zonas más frías con mayor altitud. Mientras que ^{Medina-Flores et al. (2022)} , estudiaron el CH de abejas africanizadas y su impacto en la resistencia contra la cría calcárea (Ascosphaera apis), encontrando que las colonias con ACH tuvieron un número significativamente menor que las colonias con bajo CH y hubo una correlación negativa entre el CH y el número de momias (r = -0.63, p = 0.02), concluyendo que la selección de colonias con ACH podría contribuir a mejorar la salud y productividad de las abejas melíferas. Mientras que ^{Paco et al. (2021)} reportaron que el 52% de colonias expresó CH = 99.8% (ACH), mientras que el 92.3% de colonias expresó IVAA = 1.69%.

Acicalamiento (AC)

En un estudio reaizado por ^{Contreras-Ramirez et al. (2016)} , en Tabasco, México, se encontraron diferencias significativas (p = 0.02) entre los municipios Tacotalpa (AC = 39.8%), Centla (AC = 26%) y Huimanguillo (AC = 14.1%), mientras que el AC entre abejas africanizadas (1.16 ± 0.105) y abejas carniolas (1.65 ± 0.055) no presentaron diferencias significativas (p = 0.3). Mientras que ^{Contreras-Ramírez et al. (2021)}, no encontraron diferencias significativas en el AC entre las colonias mitotipo africanizado (42.37 ± 35.8) y mitotipo europeo (45.43 ± 35.6), respectivamente.

Mansedumbre (M)

Las colonias con M = 3 a 5, produjeron mayor o igual que 40 kg Colonia⁻¹ , mientras que las colonias con M = 2, fueron ligeramente inferiores, lo cual podría explicar la baja correlación positiva significativa encontrada entre estas variables (r = 0.292, p = 0.000), aunado a ello, no se encontró correlación con CH (r = 0.075, p = 0.341) ni con AC (r = 0.019; p = 0.808). De acuerdo con ^{Esquivel et al. (2015)} , el comportamiento defensivo está influenciado por las condiciones ambientales y el manejo, lo cual podría explicar que las diferencias significativas encontradas entre los apiarios, es debida por estar ubicados en diferentes agroecosistemas. Mediante el método de la bandera, ^{Guzmán-Novoa et al. (2003)} , evaluaron el comportamiento defensivo de 283 colonias, ubicadas en las zonas sur y sureste de Jalisco, México, reportando un promedio de 15.75 ± 14.15 aguijones por minuto en la zona de montaña y 23.35 ± 22.19 (T = -3.12, p < 0.05) aguijones por minuto en la región valle, de las cuales seleccionaron el 72.79% de colonias con bajo comportamiento defensivo con potencial para utilizarlas como progenitoras en espera de que esta característica pueda ser heredada a las siguientes generaciones. Mientras que ^{Pinto et al. (2016)} en un estudio realizado en Brasil, encontraron diferencias significativas entre colonias dentro de un mismo apiario, respecto al comportamiento defensivo, lo cual se atribuye a la alta variabilidad genética presente en las abejas africanizadas. En tanto que ^{Contreras-Ramírez et al. (2016)} reportaron efecto significativo en la defensividad entre abejas africanizadas y abejas carniolas, mostrando las carniolas mayor mansedumbre (4.4) que las africanizadas (2.6), lo que indica que es posible controlarlas mediante la utilización de suficiente humo (^{Argüello-Nájera et al. 2014} ).

Producción de miel (PM)

La producción de miel promedio general fue de 36.08 ± 5.15 kg Colonia⁻¹ , de acuerdo con ^{SIAP (2022)}, es superior al promedio estatal 32.58 kg Colonia⁻¹ , al promedio nacional 27.83 kg Colonia⁻¹ , así como al promedio de los estados colindantes Campeche (28.75 kg Colonia⁻¹ ), Chiapas (31.21 kg Colonia⁻¹ ) y Veracruz (32.06 kg Colonia⁻¹ ); pero es inferior al promedio de Colima (59.08 kg Colonia⁻¹ ), Jalisco (39.16 kg Colonia⁻¹ ) y Oaxaca (34.39 kg Colonia⁻¹ ). La PM de las colonias analizadas, fue mayor a los 25.4 kg Colonia⁻¹ reportados por ^{Zavala et al. (2021)} en el estado de Aguascalientes, así como a los 27.5 ± 18.9 kg Colonia⁻¹ en otoño y los 21.6 ± 14.9 kg Colonia⁻¹ en primavera encontrados en el altiplano semiárido de México por ^{Medina-Flores et al. (2014)} . Mientras que ^{Contreras Ramírez et al. (2016)} , reportan una producción media de 23.58 kg Colonia⁻¹ , 48.81 kg Colonia⁻¹ y 72.74 kg Colonia⁻¹ , respectivamente; en el estado de Tabasco. Sin embargo, es inferior a los 40.8 ± 6.7 kg Colonia⁻¹ , reportados por ^{Tapia-González et al. (2021)} en abejas seleccionadas en la región montaña y en la región valles del estado de Jalisco. Al respecto. Las zonas cálidas de México presentan la ventaja de tener temperaturas invernales benignas con floraciones prolongadas que favorecen la actividad apícola, los rendimientos considerados como buenos en estas zonas son de 50 a 75 kg Colonia⁻¹ y rendimientos mayores a los 75 kg Colonia⁻¹ se consideran como producciones óptimas.

Índice de selección (IS)

Las colonias con los mayores índices (entre 8.48 y 9.70), representan una presión de selección del 11.5%. Estos índices indican que las colonias seleccionadas, mostraron niveles de IVAA e IVCO inferiores al límite permisible, de acuerdo con Vandame (2001) y el ^{MAPA (2019)}, respectivamente. De acuerdo con ^{Spivak (1996)} expresaron en promedio, alto CH (95%) y AC (28%), por lo que estos valores en conjunto, demuestran que son resistentes a enfermedades. En general, el índice de selección agrupó a colonias mansas (Nivel 4), con promedio de PM = 45 kg Colonia⁻¹ (Mínimo 38, Máximo 45 kg Colonia⁻¹ ) de acuerdo con ^{Argüello-Nájera et al. (2014)} . En un estudio realizado en el altiplano ecuatoriano por ^{Masaquiza-Moposita et al. (2019)} , reportaron PM = 25.08 kg Colonia⁻¹ y no encontraron correlación con altitud (r = -0.015, p = 0.897), defensividad (r = -0.047, p = 0.688) ni con el diámetro de la celda (r = 0.146, p = 0.211). Mientras que ^{Medina-Flores et al. (2014)} , no encontraron correlación entre el CH y el número de panales con cría (r = 0.15, n = 57, p = 0.47), ni del CH con el número de panales cubiertos con abejas (r = 0.16, n = 57, p = 0.44). De acuerdo con ^{Medina-Flores et al. (2019)}, cuando existe baja correlación o ninguna de determinadas variables sobre la producción de miel, indica que el efecto se debe a una gran cantidad de factores que intervienen en la expresión. En la presente investigación, se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre los apiarios, en cuatro de los seis parámetros estudiados y sus desviaciones estándar muestran la variación existente en las colonias dentro de un mismo apiario, lo cual es atribuible a factores del medio ambiente. Es importante considerar que de acuerdo con ^{Valega (2023)} el ambiente, no solo se refiere al lugar geográfico y condiciones climáticas, sino que se incluye el manejo que realiza el apicultor, así como la fortaleza de la colonia. Por lo que ^{Tapia-González et al. (2021)} , consideran que el efecto de enfermedades, plaguicidas y otros factores, pueden ser importantes en la expresión de las características genéticas. Por lo anterior, se destaca la importancia de seleccionar las mejores colonias, mediante un índice de selección, para formar la próxima generación, de abejas progenitoras asegurando la continuidad en el tiempo del proceso de selección.