Introducción

En la costa del sur de Sinaloa el recurso pesquero de las langostas espinosas está constituido por las especies P. gracilis y P. inflatus, la captura específica tiene una dinámica interanual, con amplitud de estructura de tallas de 40 a 120 mm (^{Pérez-González 2011}) y la longitud cefalotórax (LC) promedio varía de 71 a 79 mm de LC en ambas especies (^{Arzola-González et al. 2011}). La reproducción en la langosta espinosa está influenciada por cambios en la temperatura del medio acuático que aceleran el proceso biológico de la reproducción (^{Pérez-González et al. 2009}). La actividad reproductiva de P. gracilis y P. inflatus ocurre con la transferencia de espermatóforo del macho a la hembra, el cual deposita sobre el esternón de la hembra entre terceros y cuartos pereiópodos y la fecundación es externa, en P. gracilis inicia en mayo y termina en noviembre, mientras que en P. inflatus se presentan hembras ovígeras durante todo el año con desoves múltiples y continuos (^{Puga et al. 2015}).

Estudios previos de langosta espinosa, señalan que el crecimiento relativo es alométrico negativo para P. inflatus y P. gracilis, pero es evidente la ausencia de una discusión sólida o robusta sobre el tema (^{Arzola-González et al. 2011}, ^{Pérez-González 2011}, ^{Calderón-Rodríguez et al. 2016}). Al igual que el modelo de von Bertalanffy en el crecimiento individual de los organismos, en el crecimiento relativo el modelo potencial es usado a priori para inferir el crecimiento isométrico (b = 3) o alométrico (b ≠ 3), pero el exponente b no siempre es constante, entonces la existencia de inflexión en la pendiente b como discontinuidad en el crecimiento relativo de los organismos, se puede inferir mediante modelos de alometría, como se ha observado en algunos organismos marinos (^{Katsanevakis et al. 2007}) y en particular en crustáceos decápodos (^{Aragón-Noriega et al. 2016}, ^{Arvizu-Merín et al. 2021}, ^{Leyva-Vázquez et al. 2022}).

El crecimiento relativo diferencial se puede observar con un marcado cambio instantáneo en el exponente b, o un cambio continuo del exponente alométrico que podría ocurrir, cuando la madurez favorece el crecimiento relativo de las partes del cuerpo relacionadas con la reproducción, como en algunos crustáceos decápodos en el desarrollo diferencial sexual de apéndices torácicos (pereiópodos) o en la relación longitud-peso, registrando posteriormente restricciones en su tasa de crecimiento relativo (^{Katsanevakis et al. 2007}, ^{Arvizu-Merín et al. 2021}, ^{Leyva-Vázquez et al. 2022}). Por lo que el modelo potencial está limitado para describir cambios en el crecimiento relativo de los organismos, mientras que ^{Katsanevakis et al. (2007)} implementaron un enfoque multimodelo y la teoría de la información, en el análisis del crecimiento relativo de diferentes grupos de organismos marinos. En el presente trabajo se analizó un enfoque multimodelo para describir el crecimiento relativo de P. gracilis con la hipótesis que los cambios en el crecimiento relativo están asociados a las fases de desarrollo gonadal.

Materiales y métodos

El área de estudio se encuentra en la costa del sur de Sinaloa, desde el cerro del Faro Mazatlán hasta Punta Piaxtla (23° 10’ y 23° 40’ LN y los 106° 30’ y 106° 50’ LO). Los muestreos biológicos se realizaron en las temporadas de pesca 2014 y 2015 y, 2017 y 2018 (01 de noviembre a 30 de junio). A cada ejemplar capturado se le registró la longitud cefalotórax (LC) en mm, el peso total (PT) en g, sexo (por dimorfismo sexual: pleópodos birrámeos en hembras y unirrámeos en machos) y en las hembras se determinaron las fases de madurez gonádica con base a sus características externas de ausencia o presencia de cigotos y la coloración de la masa ovígera y se asignó un valor de acuerdo a la tabla de madurez gonádica que va de la fase uno a la seis (^{Briones-Fourzán y Lozano-Álvarez 1992}), pero se consideró hembra madura a los organismos que se encontraron entre las fase dos a seis. En este estudio se analizaron únicamente hembras de P. gracilis.

La estructura de tallas se analizó en intervalos de clase de 5 mm de LC. El crecimiento relativo se estimó con las variables biométricas LC y PT, mediante un enfoque multimodelo (^{Katsanevakis et al. 2007}) y se evaluó con una prueba de hipótesis t de Student (^{Pauly 1984}).

Donde: DE _x: desviación estándar de los valores de LnLC, DE _y: desviación estándar de los valores de LnPT, n: tamaño de muestra, y n-2: grados de libertad (gl).

La selección del enfoque multimodelo, LC y PT se transformaron a su logaritmo natural y se ajustaron a los cinco modelos candidatos (^{Katsanevakis et al. 2007}, ^{Rodríguez-Domínguez et al. 2018}).

Modelo lineal ln(PT) = a + b₁ln(LC)

Modelo Cuadrático ln(PT) = a + b₁lnLC + b₂ln(LC)²

Modelo Cúbico ln(PT) = a + b₁ln(LC) + b₂ln(LC)² + b₃ln(LC)³

Modelo Línea rota (BS)

ln(PT) = a + b₁ln(LC) sí LC ≤ B

ln(PT) = a + (b₁−b₂) ∗ ln(B) + b₂ ∗ ln(LC) sí LC > B

Modelo de dos segmentos (TS)

ln(PT) = a₁ + b₁ln(LC) sí LC ≤ B

ln(PT) = a₂ + b₂ln(LC) sí LC > B

Donde: PT es el peso total, LC es longitud cefalotórax, a es el intercepto, en el modelo lineal, b es constante b = b₁ , el modelo cuadrático y cúbico asumen que b cambia continuamente con el incremento en la talla b = b₁ + 2b₂* LnLC y b = b₁ + 2b₂* LnLC + 3b₃ * LnLC² respectivamente, los modelos de línea rota y dos segmentos asumen que b toma dos valores constantes b₁ y b₂ menor y mayor al punto de quiebre donde se encuentra el diferencial del tipo de crecimiento relativo.

Los parámetros se optimizaron maximizando la función objetivo del logaritmo de verosimilitud (^{Hilborn y Mangel 1997}) con el algoritmo de búsqueda de Newton (^{Neter et al. 1996}).

Donde: LL = logaritmo de verosimilitud, n = tamaño de muestra y σ = error medio del cuadrado de los errores, asumiendo un error aditivo.

Sigma de verosimilitud

Donde: LCi: = longitud cefalotórax observada y L^Ci = longitud cefalotórax estimada.

La discriminación entre modelos se realizó con el Criterio de Información de Akaike Corregido (AICc) que incorpora información sobre el ajuste, la complejidad y el tamaño de la muestra (^{Johnson y Omland 2004}).

AICc del modelo j (^{Akaike 1981}, ^{Burnham y Anderson 2002}).

Donde: n = número total de observaciones, K = número total de parámetros estimados y LL = la máxima logverosimilitud.

La plausibilidad del modelo i se estimó con el peso de Akaike (PAICi).

El PAICi es considerado como el peso de evidencia a favor del modelo i de todos los modelos candidatos (^{Akaike 1981}, ^{Burnham y Anderson 2002}).

Se analizaron las fases de madurez con base a la estructura de talla, en cada marca de clase de la estructura de tallas se estimó el crecimiento relativo con los parámetros del mejor modelo ajustado y mediante un gráfico de porcentaje de fase de madurez a la talla se asoció el crecimiento relativo.

Finalmente, se estimó la talla media de madurez sexual (LC50) en las hembras maduras de P. gracilis, se determinó la proporción de madurez para cada medida en mm de LC de los datos disponibles, convirtiendo la variable en una medida continua, al igual que la relación longitud peso, dado que tradicionalmente un modelo que estima LC50 se ajusta la proporción de madurez a la marca de clase y esta variable es discreta. El modelo utilizado fue ^{Brouwer y Griffiths (2005)}.

Donde: LC es la Longitud cefalotórax i, LC50 es la talla media de madurez sexual y β es la amplitud de la ojiva de madurez.

El modelo se ajustó maximizando el logaritmo de verosimilitud con la función solver de Excel, con el algoritmo de búsqueda directa de Newton (^{Neter et al. 1996}). El log verosimilitud se obtuvo de la función de probabilidad de la distribución binomial:

Donde: mi es el número de organismos maduros en la talla i, ni es el número total de organismos presentes en la talla i y pi es la probabilidad del evento en la talla i.

En todos los casos los análisis y procesamientos de la información, se realizó con el programa Microsoft Excel office 2013.

Resultados y discusión

Se capturaron 298 hembras de P. gracilis, la estructura de tallas fue de 54.8 a 103.1 mm con media de 72.7 ± 7.8 mm de LC (Figura 1). En la pesquería de langosta en el noroeste de México se reporta que para ambos sexos de P. gracilis las capturas se realizan en tallas de entre 40 y 120 mm de LC (^{Pérez-González 2011}), pero con frecuencia se capturan organismos mayores de 60 mm de LC (^{Briones-Fourzán 2014}), cuando han alcanzado en promedio un peso total de 300 g que equivalen a tallas de entre 66.2 y 71.9 mm de LC. Además, la langosta espinosa P. gracilis cuando alcanzan los 70 mm de LC presenta alrededor de 300 g de peso (^{Pérez-González 2011}), siendo este valor la talla mínima de captura para esta especie. La media obtenida en LC se ubicó ligeramente por encima del intervalo de LC mencionado para la captura de langosta en la zona sur de Sinaloa, México. La dispersión de los datos LC-PT y los valores de alometría a la talla con base a los modelos se observan en la Figura 2.

Figura 1 Estructura de tallas de hembras de P. gracilis. 

Figura 2 a) Dispersión de los datos longitud peso y b) Crecimiento relativo de hembras en la langosta P. gracilis. 

El orden jerárquico de la selección multimodelo, indicó que el modelo Línea Rota (WAIC = 69.16%) es el de mejor ajuste a los datos LC-PT, seguido del modelo de Dos Segmentos (WAIC = 30.55%), mientras que los modelos Cuadrático, Cúbico y Lineal, presentaron bajo porcentaje de ajuste (ΔAIC > 7) al tipo de crecimiento relativo de P. gracilis (Tabla 1). Cabe aclarar que el crecimiento relativo se analizó solo en hembras, con la finalidad de asociarlo a la fase de madurez gonádica, pero en estudios previos el crecimiento relativo se ha estimado en sexos agrupados de P. gracilis y P. inflatus. Tradicionalmente la determinación se realiza con el modelo potencial (^{Pérez-González 2011}, ^{Arzola-González et al. 2011}, ^{Calderón-Rodríguez et al. 2016}), que define un mismo tipo de crecimiento relativo para todos los datos de LC-PT, pero eso imposibilita la asociación del crecimiento relativo a las fases de madurez gonádica. En cambio modelos que estiman diferentes ritmos de crecimiento con /base a la LC-PT, pueden implementarse para el análisis de información biológica asociada a procesos fisiológicos, como el factor de condición y la actividad reproductiva (^{Rodríguez-Domínguez et al. 2018}).

En crustáceos decápodos se ha observado cambios morfológicos entre el cefalotórax y su talla, generalmente durante su desarrollo (^{Diawol et al. 2015}) y estos cambios morfológicos en crustáceos por lo general corresponden a fases entre juveniles y adultos (^{Arvizu-Merín et al. 2021}, ^{Pereira-Santos et al. 2023}). Además, en otros crustáceos posiblemente en adultos por el dimorfismo sexual mediante el desarrollo de apéndices torácicos más largos en machos que en hembras a una misma talla (^{Jáuregui-Velázquez y Bárcenas-Gutiérrez 2017}). Es posible que los estudios mencionados presenten variación en el comportamiento del crecimiento relativo por su desarrollo y sexo (^{Arvizu-Merín et al. 2021}, ^{Pereira-Santos et al. 2023}). En este estudio, el modelo potencial confirma un crecimiento alométrico negativo descrito previamente en las especies P. gracilis y P. inflatus (^{Pérez-González 2011}, ^{Arzola-González et al. 2011}, ^{Calderón-Rodríguez et al. 2016}), pero el modelo no tiene soporte estadístico (ΔAIC = 34.9) sobre los datos (^{Burnham y Anderson 2002}), lo que estaría subestimando y sobreestimando el tipo de crecimiento en tallas menores y mayores de 65 mm de LC respectivamente, dado que el mejor modelo fue Línea Rota el cual describe un crecimiento relativo en dos etapas, diferenciado por un punto de quiebre a los 64.2 mm de LC, apoyado por el modelo de Dos Segmentos con un soporte estadístico (Delta = 1.2) y un crecimiento diferencial a los 64.8 mm de LC. En la primera etapa en tallas menores a 65 mm de LC, los organismos experimentan un crecimiento mayor en peso que en talla, mientras que en la segunda etapa en tallas mayores a 65 mm de LC, el crecimiento de los organismos es inverso.

En los modelos de crecimiento relativo, de acuerdo a ^{Hilborn y Walter (1992)} no se debe hacer un ajuste visual a los datos, sin embargo, en los datos de P. gracilis en la relación longitud-peso, ^{Arzola-González et al. (2011)}, presentaron una inflexión del peso a una talla muy similar a la estimada por los modelos Línea Rota y Dos Segmentos, pero estos últimos autores no utilizaron una selección multimodelo, y solamente el modelo potencial describe un crecimiento alométrico negativo, además sus datos morfométricos de P. gracilis en su mayoría son de organismos de tallas mayores a 65 mm de LC, y con ello, se observó un crecimiento diferenciado a los 65 mm (LC) y resultando un crecimiento estimado como alométrico negativo. En las fases de madurez gonádica de hembras de P. gracilis, se observaron organismos maduros a partir de 57.5 mm de LC, con un incremento acelerado de hembras maduras hacia las tallas mayores. Al asociar la madurez con el crecimiento relativo, se observó un crecimiento relativo diferenciado a la talla con respecto al 50% de madurez (Figura 3).

Figura 3 Fases de madurez y crecimiento relativo de hembras de la langosta P. gracilis. 

Al analizar las fases de madurez gonádica de los organismos, se identificaron hembras de P. gracilis en fase II (con espermatóforo adherido en la parte ventral del cefalotórax) en tallas menores a 60 mm de LC, lo que sugiere que las hembras se encuentran sexualmente maduras. En estudios de reproducción de langosta, se identificaron hembras maduras a partir de tallas de 54 y 66 mm de LC en P. gracilis y P. inflatus, respectivamente (^{Puga et al. 2015}). Pero ^{Briones-Fourzán y Lozano-Álvarez (1992)} reportaron hembras de P. gracilis maduras en tallas de 49.4 mm de LC. El porcentaje de hembras en fases de madurez gonádica más avanzadas (III, IV, V y VI), se incrementaron rápidamente en tallas mayores a 60 mm de LC, lo que coincidió con el crecimiento relativo diferencial estimado por los modelos Línea Rota y Dos segmentos. En este cambio del comportamiento del crecimiento relativo en tallas de hembras de alométrico positivo a negativo, se infiere que las hembras incrementan su crecimiento en talla, pero no en peso, lo que le permite a una langosta hembra de P. gracilis tener un mayor tamaño abdominal para la incubación de huevos durante el periodo reproductivo, esto puede ser una estrategia reproductiva que garantiza mayor cantidad de huevos o fecundidad de las hembras de langosta espinosa. De acuerdo con la ^{SAGARPA (2016)} en ambos sexos de P. gracilis a una misma longitud cefalotorácica de 82.5 mm; a una hembra la longitud abdominal (LA) equivale a 175 mm, mientras que, en machos a 160 mm de LA, resultando en una clara diferenciación en el crecimiento relativo en tallas entre ambos sexos de P. gracilis.

En la Figura 4, se muestra la proporción de madurez a la talla, se consideró hembras maduras a los organismos que se encontraron entre las fases dos a seis y la talla (mm) fue una variable continua, el modelo estima una talla media de madurez sexual (L50) en 66.4 mm de LC. En un estudio histológico sobre la reproducción de una especie simpátrica (P. inflatus), se encontró que el 50% de la proporción acumulada de hembras maduras se observó a los 63.73 mm de LC (^{Pérez-González et al. 2009}) y que la proporción de hembras maduras se incrementó rápidamente en el intervalo de 62 mm de LC, esos resultados coincidieron con el punto de inflexión en los modelos de Línea Rota (64.2 mm de LC) y Dos Segmentos (64.8 mm de LC), además, ambos modelos soportan un crecimiento relativo diferencial en P. gracilis asociado a la madurez gonádica. En otros cangrejos decápodos ^{Pereira-Santos et al. (2023)} determinaron en Libinia spinosa una madurez gonadal diferencial por sexo, registrando una maduración de la gónada primero en machos que hembras a una misma talla, además estos autores asociaron la maduración con el crecimiento relativo, encontrando puntos de inflexión distintos entre juveniles y adultos.

Figura 4 Proporción de madurez (fase dos a seis) a la longitud cefalotórax de las hembras de P. gracilis. 

El análisis de la madurez de P. gracilis con el método de estimación de LC50, considerando la longitud como variable continua calculó una LC50 de 66.4 mm de LC, al comparar la LC50 con el cambio en el ritmo de crecimiento relativo se observa una diferencia de 2.2 y 1.6 mm de LC con los modelos Línea Rota y Dos Segmentos respectivamente. En este estudio no se pretende implementar modelos de alometría para estimar la LC50, sino identificar cambios en el crecimiento relativo asociados a procesos fisiológicos como la madurez gonádica de los organismos. Los resultados del estudio indican que P. gracilis presenta un crecimiento diferencial en el crecimiento relativo (de alométrico positivo a negativo), con base a la longitud cefalotórax y peso total, asociado a las fases de madurez gonádica