Introducción

El venado temazate rojo (Mazama temama Kerr 1792) es un cérvido perteneciente al orden Artiodactyla y a la familia Cervidae, con poblaciones silvestres distribuidas en diferentes regiones biogeográficas del sureste de México, abarcando desde Tamaulipas hasta la península de Yucatán y el norte de Colombia, con registros de altitud desde el nivel del mar hasta los 2 000 m (^{Gallina 2005}, ^{Aranda-Sánchez 2012}). En el estado de Veracruz, México, M. temama presenta poblaciones disyuntas, en altitudes que van desde los 400 m en selva mediana sub-perennifolia a los 1 200 m en bosque mesófilo de montaña y en agroecosistemas para la producción de cultivos (^{Mezhua-Velázquez et al. 2022}, ^{Salazar-Ortiz et al. 2022}); su presencia en la zona centro de Veracruz se asocia a ambientes que brindan las condiciones climáticas favorables como humedad, temperatura y precipitación estables (^{Serna-Lagunes et al. 2014}).

Las poblaciones silvestres de M. temama sufren constantes amenazas que impactan sus atributos poblacionales y diezman su población (^{Bello et al. 2016}), entre las que destacan la pérdida, fragmentación, deterioro y transformación de su hábitat, la caza no controlada, el tráfico ilegal y la presencia de perros (Canis lupus familiaris) en su hábitat (^{Salazar-Ortiz et al. 2020}), además, la presión antrópica a la que está sometida la especie a causa del aprovechamiento no controlado por formar parte de la dieta de las comunidades rurales (^{Mezhua-Velazquez y Bolívar-Cimé 2023}) y la generación de ingresos económicos a cazadores que comercializan diversas partes de la especie en círculos de mercado informal (^{Mezhua-Velázquez et al. 2022}). A pesar de su importancia ecológica y cinegética (^{SEMARNAT 2008}), es una de las especies de cérvidos que habitan de manera natural en México y que poco se ha investigado, por lo que, para su adecuado manejo y conservación, se requiere generar conocimiento sobre aspectos básicos de su biología, comportamiento, alimentación, dispersión, ámbito hogareño, reproducción y distribución geográfica a diferentes escalas del paisaje (^{Gallina-Tessaro et al. 2019}).

Los estudios sobre la determinación de la dieta de M. temama son importantes para describir el papel ecológico de la especie como un agente que participa en la dinámica de la vegetación, ya que genera un efecto positivo sobre la estructura, cobertura y diversidad vegetal (^{Contreras-Moreno et al. 2016}). En este sentido, se considera una especie bioindicadora de la salud del ecosistema, porque su presencia/ausencia se relaciona con hábitats conservados o perturbados (^{Serna-Lagunes et al. 2023}) en diferentes etapas de sucesión (^{Contreras-Moreno et al. 2016}, ^{Muñoz-Vázquez y Gallina-Tessaro 2016}), como son agroecosistemas conformados por cultivos y parches de vegetación original (^{Serna-Lagunes et al. 2023}), siendo las plantas de porte herbáceo y arbustivo, su principal fuente de alimentación (^{Ortiz-García et al. 2012}, ^{Muñoz-Vázquez y Gallina-Tessaro 2016}). Asimismo, una menor presencia de M. temama se asocia a la fragmentación de la vegetación original continua, conformada por parches de vegetación original y secundaria con variados tamaños de superficie y aislados por la ampliación de la red de carreteras, caminos, brechas, crecimiento urbano, establecimiento de agroindustrias y desarrollos agropecuarios, y un mayor número de amenazas antrópicas que repercuten negativamente en el hábitat y población de la especie (^{Contreras-Moreno et al. 2016}).

Con la determinación de la composición botánica de la dieta de herbívoros, se pueden identificar las variaciones de las plantas consumidas en su dieta con el porcentaje mensual (a lo largo del año), estacional (primavera, verano, otoño e invierno), por épocas del año (época de secas y lluvias), y por tipo de vegetación, ya sea, vegetación primaria o secundaria (^{Gastelum-Mendoza et al. 2020}, ^{Ocaña-Parada et al. 2020}). Los estudios sobre la determinación de la dieta de herbívoros se basan en el uso de la técnica microhistológica, la cual compara y cuantifica las estructuras celulares vegetales (forma y disposición de tricomas, estomas, cristales, células de la epidermis) presentes en las excretas de los venados, y se contrasta para su identificación con el catálogo de las estructuras vegetales de las plantas presentes en el hábitat (^{Gastelum-Mendoza et al. 2019}). Esta técnica se ha implementado con el objetivo de determinar la dieta y la selección del forraje en otros ungulados como en el venado cola blanca (Odocoileus virginianus) y en el borrego cimarrón (Ovis canadensis), en los cuales, la técnica microhistológica ha demostrado ser una herramienta cuantitativa para determinar la composición y variación de la dieta de herbívoros silvestres rumiantes (^{Tarango et al. 2002}, ^{Guerrero-Cárdenas et al. 2016}, ^{Lozano-Cavazos et al. 2020}). En este contexto, los resultados generados por los estudios que determinan la composición vegetal de la dieta proveen información a los manejadores de fauna silvestre, como una base para tomar decisiones de manejo sostenible de la especie y su hábitat, para explicar el comportamiento alimentario de las especies forrajeadas por este venado, identificar valores nutricionales de las dietas y para evaluar la competencia entre especies de ungulados domésticos y exóticos (^{Gastelum-Mendoza et al. 2023}). Por lo anterior, el objetivo de este estudio fue determinar la composición botánica de la dieta del venado temazate rojo (Mazama temama), en el Parque Nacional Cañón del Río Blanco, Veracruz.

Materiales y métodos

Este estudio se realizó en la localidad de Zapoapan, municipio de Ixtaczoquitlán, Veracruz, México, asociada y vinculada al Parque Nacional Cañón del Río Blanco, un área natural protegida designada a la conservación de la flora y la fauna silvestre (Figura 1); comprende cinco tipos de vegetación: bosque tropical perennifolio, matorral xerófilo, bosque de Quecus, bosque mesófilo de montaña y bosque de galería, distribuidos en un gradiente altitudinal de 760 a 3 140 msnm (^{Vargas-Ruedas et al. 2019}). El área de estudio presenta tres tipos de clima: a) clima semi-cálido húmedo con abundantes lluvias en verano (98%), b) semi-cálido húmedo con lluvias todo el año (1%) y c) cálido húmedo con abundantes lluvias en verano (1%). En el municipio se presenta un rango anual de temperatura de 18 a 24 °C y de precipitación de 1 900 a 2 600 mm (^{INEGI 2009}).

Figura 1 Ubicación del Parque Nacional Cañón del Río Blanco, Veracruz, México. 

La localidad donde se llevó a cabo el muestreo corresponde a un tipo de vegetación denominado bosque tropical perennifolio, donde se han registrado 1 688 especies de plantas vasculares (^{Vargas-Ruedas et al. 2019}); esta vegetación se encuentra fragmentada por vegetación inducida para el desarrollo de agroecosistemas regionales que cuentan con sembradíos de café bajo sombra de árboles nativos y asociado a áreas con cultivo de palma camedor (Chamaedorea elegans), caña de azúcar (Saccharum spp.), plantaciones de variedades de plátano (Musa spp), árboles frutales nativos y el establecimiento de cultivos básicos (maíz, frijol, calabaza). Estas áreas de cultivo ocupan diferentes tamaños de superficie, presentan diferentes condiciones de manejo por el humano y sus elementos del paisaje y ambientales han cambiado con respecto a su estado original.

Las especies vegetales consumidas se identificaron por medio del análisis microhistológico de estructuras de células epidérmicas en muestras fecales a partir de muestreos realizados en la época de secas y de lluvias del año 2021, que se presentan entre los meses de enero y octubre. La vegetación donde se realizó el estudio es un bosque tropical perennifolio con cultivos y fragmentos de vegetación inducida, esta se define como una comunidad vegetal en diferentes fases sucesionales sin determinismo ecológico, que derivan de áreas naturales afectadas y sustituidas por actividades antrópicas, con diferentes tamaños de superficie, ambientes variables, y caracterizados por la presión humana sobre los recursos (^{INEGI 2013}, ^{INEGI 2017}).

Para la recolecta de muestras fecales de M. temama se establecieron ocho parcelas permanentes de 500 m de largo por 1 m de ancho (^{Villarreal-Espino-Barros et al. 2008}, ^{Villareal et al. 2013}, ^{Villarreal-Espino-Barros et al. 2019}) que abarcaron la zona de borde de bosque, la zona de interior de bosque y la zona cultivada, de esta manera se clasificaron las plantas que se registraron en cada zona. Cada dos meses durante el año 2021, las ocho parcelas se revisaron para la recolecta de muestras fecales de M. temama durante la época de secas que abarcó de enero a abril, y la época de lluvias, de junio a octubre del año 2021. En este mismo periodo, se tomó una muestra botánica de las plantas presentes en las parcelas, se identificaron taxonómicamente y se clasificaron con base en la altura de la planta en estrato herbáceo y pastos (<30 cm), arbustivo (>30 y <120 cm) y arbóreo (>120 cm). A pesar de ser la única especie de venado que se distribuye en la zona, las muestras fecales encontradas en las parcelas se corroboraron que fueran de la especie a partir de su medición morfométrica (^{Aranda-Sánchez 2012}); las muestras se depositaron en bolsas de papel y plástico con etiqueta de datos, y en una hielera fueron trasladadas para su análisis al Laboratorio de Microscopia Óptica de la Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias, Universidad Veracruzana (Figura 2).

Figura 2 a) Muestras fecales, medición de pellet de M. temama, preparación microhistológica y observación con microscopía óptica; b) estructuras epidérmicas registradas en las laminillas: estomas, tricoma ramificado y estrellado, parejas celulares y conductos vasculares. 

En el laboratorio, las muestras fecales (Figura 2a) y las botánicas de las plantas fueron tratadas mediante la técnica microhistológica descrita por ^{Peña y Habib (1980)}, que consiste en identificar y cuantificar los fragmentos epidérmicos vegetales contenidos en las muestras fecales y compararlos con los de las plantas recolectadas en las parcelas. A partir de este análisis, se generó un catálogo fotográfico de referencia de las estructuras celulares de las plantas identificadas taxonómicamente en las parcelas y se comparó con las estructuras celulares contenidas en las muestras fecales. El proceso de trituración y preparación de las muestras se realizó con una criba no. 10 (1.70 mm de apertura de malla); posteriormente, en un mortero, se aclararon con hipoclorito de sodio (cloro comercial) al 10% y 4 ml de agua; los fragmentos de tejido epidérmico obtenidos se montaron en porta y cubreobjetos (75 mm x 25 mm) y se observaron en un microscopio compuesto con cámara fotográfica marca VELAB^® modelo VE-M5LCD. Se elaboraron 10 laminillas (5 por época del año: lluvias y secas), en las cuales se observaron un total de 100 campos al microscopio (10 por laminilla) elegidos completamente al azar; se cuantificó el número y se registró el porcentaje de fragmentos vegetales identificables por campo; el porcentaje de los fragmentos vegetales se representó en gráficos por mes y por época del año. La composición botánica de la dieta de M. temama se reporta en porcentaje basado en los campos leídos en las laminillas, lo cual se obtuvo con el cuadro de ^{Fracker y Brischle (1944)}.

Para determinar la asociación entre las plantas consumidas de acuerdo con los meses de muestreo, se aplicó un análisis de componentes principales usando la matriz de correlación de las variables originales y la estimación de la correlación cofenética. Para determinar los subconjuntos de plantas que presentaron una similitud en el porcentaje de consumo de plantas por M. temama, se aplicó un análisis de conglomerados a partir de la distancia euclideana y la estimación de la correlación cofenética. Estos análisis estadísticos se desarrollaron en el software ^{Infostat (2021)}.

Resultados

A partir de 10 muestras fecales de M. temama se obtuvo que la composición botánica de la dieta está determinada por 18 especies de plantas, pertenecientes a 14 familias botánicas (Tabla 1), de las cuales Solanaceae (16.6%), Malvaceae, Arecaceae, Asteraceae y Cucurbitacea presentaron mayor porcentaje de consumo (11.1% cada una), mientras que las 13 familias restantes, presentaron un porcentaje de consumo del 5.5%.

Las plantas consumidas fueron 10 de porte herbáceo (55.5%), seis de porte arbóreo (33.5%), una arbustiva y un pasto (5.5% cada una) (Tabla 1). De las plantas de porte arbóreo se registró el consumo de la pulpa de sus frutos, y no del follaje. La dieta de M. temama se compuso por ocho especies de plantas del borde de bosque (BB = 44%), seis de interior del bosque (IB= 33%) y cuatro plantas cultivadas (PC = 23%) (Tabla 1).

El 66% de las plantas en la dieta fueron consumidas en la época de secas, y en lluvias el venado consumió 100% de las especies registradas, además se observa un aumento en el porcentaje de consumo en julio, agosto y septiembre (lluvias) (Tabla 2).

De las 18 plantas consumidas por M. temama, cinco (27%) plantas presentaron porcentajes de consumo mensual alrededor del 7% (Figura 3), siendo mayor durante el periodo de lluvias (Figura 4). Tres especies se consumieron durante los 10 meses de muestreo.

Figura 3 Porcentaje de plantas consumidas por M. temama en el Parque Nacional Cañón del Río Blanco, Veracruz, México. 

Figura 4 Porcentaje de plantas consumidas por M. temama en época de secas y lluvias en el Parque Nacional Cañón del Río Blanco, Veracruz, México. 

El análisis de componentes principales (ACP) explicó un 56.9% (CP1 = 36.4%, CP2= 20.5%) de la variación con los dos primeros componentes, que explican que en el mes de enero, febrero, marzo, abril y mayo (época de secas), M. temama consumió a las especies: P. purpureum, Solanum sp., H. appendiculatus, M. deppearia, C. aesculifolia, C. erecta, C. tepejilote y B. pilosa; al inicio de la época de lluvias, en los meses de junio y julio, el venado consumió S. nigrum y P. schiedeana; mientras que en agosto, consumió: Z. mays, C. pepo, P. sapota, C. annum y S. edule; las plantas de frijol: P. coccineus, P. vulgaris y el fruto de mango M. indica, fueron consumidas en los meses que coinciden con su siembra y fructificación, con una correlación cofenética de 87.8% (Figura 5).

Figura 5 Variación mensual de las plantas consumidas por M. temama en bosque tropical perennifolio y vegetación inducida en el Parque Nacional Cañón del Río Blanco, Veracruz, México. 

El análisis de conglomerados explicó con una correlación cofenética el 93% de las relaciones de consumo (Figura 6). Se formaron cinco subconjuntos de plantas consumidas: dos subconjuntos de plantas (un subconjunto con plantas de interior de borde y el otro, con plantas de borde de bosque). Dos subconjuntos formados por una mezcla plantas de interior de borde, borde de bosque y plantas cultivadas. Y un subconjunto conformado por Solanum sp. que no se asoció a alguna clasificación de consumo, ya que esta especie tuvo presencia en las tres zonas donde se realizó el muestreo (Figura 6).

Figura 6 Agrupación de las plantas en la dieta de M. temama en bosque tropical perennifolio y vegetación inducida, en el Parque Nacional Cañón del Río Blanco, Veracruz, México. IB: Interior de bosque, BB: Borde de bosque, PC: plantas cultivadas. 

Discusión

La composición botánica de la dieta de M. temama en bosque tropical perennifolio y vegetación inducida (agroecosistemas) en el PNCRB fue mayor a la reportada con 12 especies de plantas determinadas por la técnica microhistológica en un tipo de vegetación de bosque mesófilo de montaña, bosque de pino-encino y bosque tropical perennifolio (^{Villarreal-Espino-Barros et al. 2008}). Esta diferencia puede deberse a la mayor riqueza de plantas que existe en el área donde se desarrolló el estudio, además que, en esta zona, la diversificación de cultivos promueve más opciones alimenticias que el venado aprovecha, ya que tienen una disponibilidad de usarlo como alimento.

En la sierra nororiental del estado de Puebla, México con tipos de vegetación que incluyen bosque mesófilo de montaña, bosque de pino-encino y bosque tropical perennifolio se determinó por observación directa de ramoneo que, M. temama tiene una dieta compuesta principalmente por 48 especies de plantas de 35 familias botánicas, en su mayoría de especies porte arbustivo (52.08%), herbáceo (31.25%), y en menor preferencia pastos (12.5%) y bellotas (4.16%). Mientras que, el análisis microhistológico de las muestras fecales reveló la presencia de 12 especies de vegetales consumidas, de las cuales 57.7% fueron herbáceas, 38.1% arbustivas, 2.8% gramíneas y 0.49% de bellotas de encino (^{Villarreal-Espino-Barros et al. 2008}). Sin embargo, hasta la fecha, no se ha estudiado la composición botánica de la dieta de M. temama en el Parque Nacional Cañón Río Blanco (PNCRB), donde su hábitat se encuentra fragmentado y sus poblaciones en riesgo (^{Serna-Lagunes et al. 2023}). Con el conocimiento de su dieta se puede plantear un manejo adecuado de la especie, de sus poblaciones y su hábitat y que serán utilizadas para el establecimiento de Unidades para la Conservación, Manejo y Aprovechamiento Sustentable de Vida Silvestre (UMA) (^{Serna-Lagunes et al. 2021}).

En este estudio M. temama consumió un mayor porcentaje de plantas de porte herbáceo, que son fuentes de energía, contienen un alto contenido de agua, lo que es esencial para mantenerse hidratados en la época de secas, donde se observó el mayor consumo. Las plantas herbáceas son fácilmente digeribles, y tienen mayor disponibilidad y accesibilidad en comparación con las plantas más altas y fibrosas; resalta el consumo de frutos de plantas de porte arbóreo, como son el fruto de mango, zapote, aguacate y jobo, los cuales son fuente de nutrientes, carbohidratos, vitaminas y minerales, y pueden ofrecer una variación en la dieta, lo que es beneficioso para su bienestar general. Los pastos y las arbustivas presentaron el menor porcentaje de consumo, usualmente estas plantas son ricas en fibra y proteína. Este tipo de consumo hace referencia de un herbívoro que adapta su dieta en función de la disponibilidad de recursos en el hábitat, lo que comprende una dieta mixta de semillas, frutos, hojas y brotes de plantas de bosques y de selvas (^{Pérez-Crespo et al. 2012}).

Los venados pueden consumir una variedad de plantas originarias del bosque, de zonas antropizadas, o las cultivadas por los humanos. En este estudio, el venado temazate rojo, M. temama, mostró un porcentaje mayor de consumo por plantas que se clasificaron como de borde de bosque, de interior de bosque y las plantas cultivadas en menor porcentaje, por lo que, en esta localidad y hábitat, el venado ajusta sus patrones de alimentación con base en la disposición y disponibilidad de las plantas en las diferentes zonas, obteniendo una dieta mixta de estas plantas que satisfacen sus necesidades nutricionales y de hidratación. Una especie de planta conocida como frijolillo (Solanum spp.) presentó un alto porcentaje de consumo, esto posiblemente porque su disponibilidad y distribución es abundante en el rango del ámbito hogareño del venado (^{Pérez-Solano et al. 2016}).

El consumo de las plantas por M. temama estuvo asociado a la época de lluvias; esto tiene que ver con la fisiología de las plantas, ya que algunas desarrollan las estructuras como el follaje, flores y frutos en la época de lluvias; en este sentido, este venado aprovecha de manera oportunista y consume partes o derivados de las plantas, ya sean estas de interior del bosque, de bordes del bosque o plantas cultivadas (^{Salazar-Ortiz et al. 2022}). Este comportamiento alimentario de M. temama con una tendencia marcada al consumo de plantas cultivadas, se ha reportado en otras localidades donde la especie habita, observando su presencia en cultivos de aguacate consumiendo la pulpa del fruto, además consume hojas de plantas del cultivo de chile, el tallo de las plantas de chayote, hojas y tallos de calabaza y la planta de maíz, como parte de su alimento (^{Salazar-Ortiz et al. 2022}).

Los resultados indican que el venado temazate rojo (M. temama) tiene un comportamiento alimentario que alude a necesidades fisiológicas, como se ha reportado en otras especies de venados como O. virginianus (^{Cueyactle-Cano et al. 2023}), ya que los venados pueden seleccionar plantas de calidad con base en su contenido energético, proteico o contenido de fibra, que los ayuda en el proceso ruminal (^{Granados et al. 2014}). En este sentido, los cambios estacionales en la composición botánica de la dieta de M. temama pueden estar asociados con las necesidades nutrimentales para el desarrollo fisiológico y reproductivo, ya que las partes de plantas y frutos consumidos pueden contener abundante mucilago, taninos, glúcidos y sales minerales, elementos esenciales para el bienestar de la salud en general de los cérvidos (^{Olivas-Sánchez et al. 2015}).

Durante la época de sequía, este venado presentó variaciones en el consumo de plantas para adaptarse a la escasez de agua y recursos, y bajo estas condiciones, es más probable que se centre en consumir plantas de mayor contenido de humedad como brotes, hojas tiernas y las partes más suculentas de las plantas, así como los frutos. Esta información permitirá plantear un manejo de M. temama en el PNCRB a través del desarrollo de bancos o parcelas de forraje de las plantas como Bidens pilosa, Phaseolus coccineus y Moussonia deppeana que son nativas de la zona y que presentaron mayor porcentaje de consumo; con esto se busca un aumento en la disponibilidad de este alimento en épocas de estiaje para los venados, así como para evitar que consuma plantas de cultivos y por ello sea cazado (^{Serna-Lagunes et al. 2023}). En la época de lluvias, este venado consume una gama más diversa de plantas, incluyendo pastos, frutos de árboles, arbustos y herbáceas, lo que indica una dieta más equilibrada y nutricionalmente rica; en ambos casos, M. temama ajustó su patrón alimenticio a las condiciones climáticas de la región de estudio, por lo que un manejo para el aumento de su población a través del establecimiento de UMAs, permitiría su aprovechamiento cinegético legalizado y su conservación.

Conclusiones

La composición botánica de la dieta de M. temama en el PNCRB fue de 18 especies de plantas de bosque tropical perennifolio y de vegetación inducida, una cantidad de plantas mayor a las reportadas en otros estudios con la misma técnica. Las familias Solanacea, Malvaceae, Arecaceae y Cucurbitaceae fueron las más consumidas, las cuales son plantas clasificadas como de borde bosque, de interior de bosque y cultivadas de porte herbáceo, aunque también consume frutos de plantas de porte arbóreo. M. temama adapta su dieta en función de la disponibilidad y la distribución temporal y espacial de las plantas en el hábitat y con base en las condiciones climáticas (secas vs lluvias). Se requiere continuar con estudios para determinar la diversidad de la dieta de M. temama en los diferentes tipos de vegetación donde la especie cuenta con distribución geográfica, para establecer planes de manejo poblacional y mejoramiento del hábitat, así como determinar los componentes bromatológicos de las plantas consumidas.