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Introducción
La creciente población mundial indudablemente demanda el abasto de alimentos de manera sostenible, por lo tanto, son necesarias nuevas herramientas para asegurar la producción inocua de frutas a nivel global. En la búsqueda de nuevas alternativas para la agricultura en las que se aplique menor cantidad de insumos, se han propuesto estrategias novedosas para potencializar aplicaciones y desarrollos nanotecnológicos como el uso de nanopartículas para la fabricación de nanofertilizantes (Avila-Quezada et al., 2022; Kumar y Nagesh, 2019; Preetha y Balakrishnan, 2017), nanosensores (Kulabhusan, Tripathi y Kant 2022), y transporte de ingredientes activos (Chaud et al., 2021).
Las nanopartículas metálicas se caracterizan por tener un tamaño nanométrico menor a 100 nm, contener de 15,000 a 20,000 átomos aproximadamente, y presentar mayor relación área-volumen (Tehri et al., 2022; Yin et al., 2020). En particular, las nanopartículas de plata (AgNPs) poseen propiedades antimicrobianas de amplio espectro (Avila-Quezada, et al., 2022) y son adecuadas para el manejo de fitopatógenos. Su tamaño pequeño y su carga positiva les permite interactuar eficazmente con las cargas negativas de la pared celular bacteriana, generando desestabilización de la membrana y la fuga del citoplasma (Bruna et al., 2021). Además, las AgNPs tienen la capacidad de interactuar con los grupos fosfato y sulfato que se encuentran en las proteínas y ADN, grupos tiol presentes en las enzimas, y también pueden aumentar la producción de especies reactivas de oxígeno, induciendo apoptosis (Ali et al., 2020). Asimismo, las AgNPs se unen a la pared celular de los hongos por atracción electroestática, una vez dentro del citoplasma celular aumenta el estrés oxidativo que desencadena en apoptosis (Mussin y Giusiano, 2022). Se ha demostrado que las AgNPs interactúan con las proteínas de la superficie de virus extracelulares ocasionado la pérdida de su integridad (Al-Radadi y Abu-Dief, 2022).
En relación con la síntesis de NP, los métodos tradicionales de AgNPs físicos y químicos son limitados por sus altos requerimientos de energía y su alta toxicidad (Islam et al., 2021). El utilizar extractos de plantas para la biosíntesis de AgNPs es menos tóxico, mas rápido y económico (Rastogi et al., 2017). Los extractos vegetales reducen el nitrato de plata a nanopartículas por medio de los metabolitos secundarios vegetales (Saravanan et al., 2021). Por lo tanto, las AgNPs y otras NP metálicas están presentes en el ambiente incluyendo el suelo de manera natural por la reducción de plata geogénica por materia orgánica y algunos microrganismos del suelo (MacCuspie et al., 2011; Kadar et al., 2014).
Por otro lado, el tamaño nanométrico de las AgNPs les permite ingresar por la raíz y pueden translocarse dentro de la planta a través de los vasos xilématicos (Huang et al., 2022). Mientras que para los fitopatólogos, esto es un éxito porque las NP podrían entrar en contacto con patógenos del xilema y floema y reducir sus poblaciones (Avila-Quezada et al., 2022), para la población en general esto puede causar preocupación no solo por su probable presencia en la cadena alimentaria por translocarse hasta los órganos comestibles de la planta, sino por su migración dentro del ecosistema. Al respecto ya se han reportado efectos controversiales en el medio ambiente, la salud animal y la salud humana, como el aumento de especies reactivas de oxígeno (EROs) en las células (Hsiao et al., 2015). Se ha estudiado la administración de AgNPs en células HeLa por medio del mecanismo del caballo de Troya (You et al., 2018)). Este es un mecanismo utilizado en la investigación farmacológica para la administración de nuevos medicamentos, con el fin de que estos últimos lleguen al sitio objetivo de manera silenciosa tras atravesar las barreras presentes en el camino (Géczi et al., 2023).
Jiang et al. (2015) proponen el mecanismo del caballo de Troya para explicar la toxicidad de las AgNPs; al ingresar a la célula comienza la liberación gradual de iones de Ag+, disminuye la actividad mitocondrial y finalmente la célula muere.
Para robustecer este interesante tema, es importante analizar los cuatro principios de la bioética en la aplicación de AgNPs. El objetivo de este estudio fue describir las implicaciones bioéticas asociadas con la aplicación de AgNPs en el manejo de fitopatógenos.
Metodología
En este trabajo se analizó la problemática de la aplicación de las nanopartículas de plata en la agricultura desde la perspectiva de la bioética. El estudio es de tipo documental , con enfoque cualitativo de los cuatro principios de la bioética (Caicedo-López et al., 2021) y la aplicación de nanopartículas de plata en la agricultura.
La búsqueda de información se basó en artículos indexados en Google Académico, Scopus y Scielo, en inglés y en español. Las principales palabras utilizadas fueron “bioética, nanopartículas de plata, toxicidad de nanopartículas de plata, agrícultura”, cumpliendo con los siguientes requisitos: a) documentos indexados a editoriales reconocidas; b) los documentos deben estar publicados en el periodo 2015-2023; c) abordar conceptos de nanopartículas de plata, toxicidad de AgNPs, agricultura y bioética. Todos los documentos se recopilaron con Mendeley Web y Desktop©. La revisión documental se realizó de la siguiente manera: i) se buscaron alrededor de 100 documentos en inglés y español, y se seleccionaron 64 documentos con los conceptos de nanopartículas de plata, bioética, toxicidad de nanopartículas de plata y agricultura; ii) se analizó la información de cada documento para resaltar los posibles usos de las AgNPs en la agricultura, y, iii) se discutieron los posibles usos de las AgNPs con base en los cuatro principios de la bioética.
Análisis bioético de la aplicación de AgNPs para el manejo de fitopatógenos
Aplicación de las AgNPs y su relación con el principio de autonomía
Los agentes responsables de la pérdida de la producción de alimentos son, generalmente, hongos bacterias y virus (Fang y Ramasamy, 2015). Desafortunadamente, al tratar de combatirlos se han aplicado una gran cantidad de agroquímicos, generando daños a la salud humana, al medio ambiente, además de resistencia antimicrobiana (Lira-Saldivar et al., 2018). Es por esto que se requieren nuevas herramientas sustentables y de fácil aplicación apegándose al principio de autonomía y justicia. La agricultura por sí sola es una práctica autónoma, en la cual, los productores agrícolas convencionalmente eligen los insumos a utilizar en sus cultivos para el combate de organismos fitopatógenos (Caicedo-López et al., 2021) de entre la gama de productos autorizados por los ministerios de agricultura de los países.
Debido a la resistencia que generan los agroquímicos convencionales en los fitopatógenos, deben explorarse nuevas opciones de manejo, basadas en investigación científica (Rajwade, Chikte y Paknikar, 2020). Una de las posibles soluciones la ofrece la nanotecnología, específicamente la aplicación de AgNPs (Figura 1), mismas que se pueden aplicar mediante aspersión foliar, o aplicación a la raíz, involucrando su internalización dentro de las plantas y su posible translocación para combatir fitopatógenos, ya sea localmente o en los vasos xilemáticos (Avila-Quezada y Rai, 2023; Huang et al., 2022;).
Adicionalmente, las biosíntesis de AgNPs a partir de extractos de plantas es más amigable con el medio ambiente, son más económicas y de fácil acceso en el mercado, a comparación de los métodos de síntesis tradicionales físicos y químicos que generan compuestos tóxicos (Rastogi et al., 2017). Sin embargo, su actividad antimicrobiana depende de la concentración a la cual se utilicen, tamaño, forma y liberación gradual de iones de plata Ag+ (Avila-Quezada, Golinska y Rai, 2022). Por consiguiente, para resultar en una práctica completamente autónoma, se requieren más trabajos de investigación agrícola para determinar una aplicación autónoma y sustentable en campo. No obstante, la autorización para la comercialización de estos productos depende de los reglamentos de cada país.
Aplicación de las AgNPs y su relación con el principio de justicia
Debido a la creciente población mundial y a la consecuente demanda de alimentos, se requieren nuevas alternativas como nanopartículas metálicas para aumentar la producción de alimentos y el manejo de plagas y enfermedades (Avila-Quezada, Golinska y Rai, 2022). Es importante analizar desde la perspectiva de la bioética el principio de justicia sobre la aplicación de AgNPs en la agricultura, así como se muestra en la Figura 1.
Fuente: Elaboración de los autores.
Figura 1 Aplicación de AgNPs y su relación con el principio de bioética: justicia y autonomía.
Al ingresar en las células vegetales, las AgNPs desencadenan la producción de especies reactivas de oxígeno (ROS), lo cual, posteriormente, estimula los mecanismos de defensa de la planta. Investigaciones recientes han demostrado que las AgNPs, cuando se aplican en concentraciones bajas de 0.1 a 1mg kg-1, pueden estimular y provocar una respuesta positiva (Liu et al., 2017). Sin embargo, es necesario señalar que cuando las AgNPs se emplean en altas concentraciones, específicamente < 10 μg kg−1, pueden ser tóxicas para las plantas e impactar negativamente en el ambiente (Chen et al., 2022). Además, las ROS presentan un comportamiento dualista, en línea con el fenómeno de hormesis. En altas concentraciones pueden provocan daño oxidativo, subrayando el papel fundamental de la producción de ROS inducida por AgNPs en la toxicidad ocasionada a la planta (Gandin, Dizengremel y Jolivet, 2021).
En el contexto de la migración y presencia de AgNPs en el suelo, en un estudio se estableció un límite de AgNPs presentes en suelo de 0.01 a 1 mg kg−1 para impedir la alteración y no generar resistencia de su microbiota (Grün et al., 2018). Aun así, debemos considerar los mecanismos de detoxificación de los microrganismos del suelo.
Indudablemente, estamos expuestos a este tipo de NPs de manera natural y antropogénica, y ahora sabemos que las AgNPs se han internalizado en la cadena alimentaria, por lo mismo, se requiere robustecer este tema científico con estudios de toxicidad, buscando establecer los límites ante su exposición y consumo.
El reglamento de la Unión Europea (UE) N.º 1169/2011 exige que los nanomateriales de ingeniería utilizados como ingredientes alimentarios sean detectados y etiquetados.
En 2004, la European Food Safety Authority (EFSA) estableció un límite diario para el consumo de iones de plata limitándolo a 50 μg de plata/kg alimento. Posteriormente, en 2021, un esfuerzo conjunto entre la European Chemicals Agency (ECHA) y la EFSA determinó una ingesta diaria aceptable (IDA) de 0.9 μg de iones de plata/kg de peso corporal. Ese mismo año, el panel sobre Food Contact Materials, Enzymes and Processing Aids (EFSA CEP) emitió un informe indicando que la incorporación de AgNPs en los envases de alimentos, a una concentración de 6 μg/ kg de alimento, no sobrepasa el límite aceptable de ingesta diaria de iones de plata. Recientemente, un estudio que utilizó espectrofotometría de masas evaluó la migración de AgNPs en envases de leche materna. Los hallazgos concluyeron que no hubo migración detectable de AgNPs desde el envase hacia la leche (Li et al., 2022).
La Organización Mundial de la Salud (OMS) ha indicado que no existen datos suficientes para atribuir beneficios a la salud por el consumo de agua potable enriquecida con AgNPs, declaró que un límite inferior de 0.1 mg L−1 no tiene efectos nocivos en la salud humana (Ghobashy et al., 2021).
En estudios in vitro ya se han establecido límites de toxicidad de AgNPs para líneas celulares, cerebrales de 4mg L−1 , pulmonares 50 mg L−1 , renales 25 mg L−1, y epiteliales 2 mg L−1 (Ghobashy et al., 2021). Asimismo, se han realizado estudios in vivo en ratones y se ha demostrado que la inhalación o ingesta de AgNPs después de 90 días es tóxica para el pulmón, hígado y cerebro (Ferdous y Nemmar, 2020). En otro ensayo, en ratas, se observó daño renal significativo tras la exposición a AgNPs durante 90 días a 50 ppm (Tiwari et al., 2017).
Aplicación de las AgNPs y su relación con el principio de no maleficencia
Indudablemente, las AgNPs ya son parte de nuestra vida diaria, esto involucra la exposición de animales y humanos a estas nanopartículas (Tortella et al., 2020).
En el ecosistema, se pueden formar naturalmente las AgNPs, al reaccionar los iones de A+ geogénica con materia orgánica, ácidos húmicos, fúlvicos, iones sulfuro y microrganismos presentes en el suelo y agua, capaces de reducir los iones de plata a plata elemental (Tortella et al., 2020; Wimmer et al., 2018).
Debido a la necesidad de búsqueda de nuevas tecnólogas, las AgNPs han sido ampliamente utilizadas como antimicrobianos en diversas áreas como la industria alimentaria, textil y medicina, principalmente (Shousha et al., 2019). Se estima una producción anual de 450 toneladas de AgNPs para satisfacer la demanda del mercado mundial (McGillicuddy et al. 2017). Generalmente, la síntesis de AgNPs se basa en métodos fisicoquímicos, los cuales, lamentablemente, generan residuos tóxicos y contribuyen a la dispersión en el medio ambiente. Además, se proyecta que aproximadamente 9.68 μg kg−1 de AgNPs llegarán finalmente al suelo y al agua (Kulikova, 2021).
Retomando el principio bioético fundamental de no maleficencia (Figura 2), por cuestión de seguridad alimentaria, es indispensable incrementar los estudios sobre los efectos tóxicos ocasionados por la migración de las AgNPs en cada experimento reportado. Así se expandiría nuestro conocimiento del destino final de las NP metálicas y/o su degradación en el tiempo. Por otro lado, la síntesis de las AgNPs tanto en los procesos naturales como en las actividades humanas forma parte de la cadena alimentaria. No obstante, abordar esta preocupación exige el establecimiento de protocolos homologados internacionalmente, incluido el estricto cumplimiento de los límites propuestos por las instituciones gubernamentales, y la búsqueda de métodos de aplicación más sostenibles para evitar la contaminación. En entornos naturales, las AgNPs pueden experimentar varias transformaciones, incluyendo agregación, oxidación, sulfatación y cloración, haciendo que su toxicidad dependa de factores ambientales, patrones de migración y de su estado de transformación (Fletcher et al., 2019; Sharma et al., 2019).
Fuente: Elaboración de los autores.
Figura 2 Aplicación de AgNPs y su relación con el principio bioético de justicia y autonomía.
Diversos modelos biológicos han sido estudiados sobre los posibles mecanismos de toxicidad ocasionados por las AgNPs, lo cual ha llevado a sugerir que su acumulación en los diversos ecosistemas es perjudicial (Yaning Yang et al., 2019). En ambientes acuáticos la toxicidad de las AgNPs depende del pH, la fuerza iónica y la materia orgánica. Los iones de plata se pueden aglomerar o reaccionar con sulfatos y cloruros para formar sales (Ghobashy et al., 2021).
Uno de los modelos biológicos más conocidos en estudios toxicológicos es el del pez cebra (Tsang et al., 2017). En un estudio in vitro se observó anormalidad de los circuitos neuronales durante la embriogénesis del pez cebra, un fenómeno atribuido a la liberación gradual de Ag+ (Zhao et al., 2019).
Las AgNPs en el suelo pueden presentar aglomeración, disolución, desestabilización y oxidación (Yang et al., 2019). En un suelo con suficiente oxígeno, las AgNPs se oxidan, lo cual parece ser bastante tóxico para E. coli (Ouay y Stellacci, 2015). Una vez presentes en el suelo, las AgNPs pueden ingresar por la raíz de las plantas y translocarse a los diversos órganos (Avila-Quezada, Golinska Rai, 2022). La toxicidad en las plantas depende de la dosis aplicada; por otro lado, la irradiación solar provoca la agregación irreversible de estas Nps, disminuyendo su toxicidad (Yang et al., 2021). La presencia de estas NPs en los cultivos hortofrutícolas nos lleva a pensar sobre su presencia en los alimentos que consumimos diariamente.
Las principales vías de entrada de las AgNPs al cuerpo humano son la inhalación, ingestión y contacto dérmico; una vez dentro, las AgNPs pueden transportarse por el torrente sanguíneo, provocando estrés oxidativo (Ferdous y Nemmar, 2020).
En un estudio realizado por Cueva et al. (2019), se evaluaron in vitro los efectos potenciales de las AgNPs estabilizadas con glutatión, a una concentración de 7.6 μg mL-1, al pasar por las diferentes zonas del tracto digestivo (estómago, intestino delgado y colon), utilizando un simulador del tracto digestivo sigmi®. Después de un tiempo de incubación de 48 h, se descartaron cambios estructurales en la microbiota. Sin embargo, las AgNPs sufrieron cambios estructurales dentro de las distintas zonas del simulador sigmi® (Cueva et al., 2019).
Es importante destacar hallazgos previos que demuestran que las AgNPs con un tamaño inferior a 40 nm pueden atravesar la pared celular y la membrana citoplasmática. Una vez dentro de la célula se produce una liberación gradual de los iones de plata, lo cual induce el mecanismo de toxicidad del “caballo de Troya” (El-Batal et al., 2018; Gliga et al., 2014; You et al., 2018). El concepto de caballo de Troya hace referencia al silencioso transporte de las AgNPs al atravesar las diversas barreras físicas (pared celular, membrana, etc.) hasta que comienza la liberación gradual de iones de Ag+ y, por consiguiente, los macrófagos, al fagocitar las AgNPs, inician una respuesta inflamatoria, que conduce a una mayor producción de ROS (Park et al., 2010). Esto, sumado al daño del ADN resultante de la interacción electroestática, finaliza en la apoptosis (muerte celular programada) (Mikhailova, 2020).
Aplicación de las AgNPs y su relación con el principio de beneficencia
Con la revolución “verde” se ha impulsado el uso de agentes amigables con el medio ambiente y no tóxicos impulsando la búsqueda de nuevos métodos de síntesis. La biosíntesis de AgNPs a partir de plantas ofrece una alternativa novedosa y potencial frente a los métodos de síntesis fisicoquímicos: i) agente estabilizante natural; ii) más rentable y fácil de conseguir la matería prima, y, iii) los compuestos fitoquímicos aumentan el rendimiento de las AgNPs (Jadhav et al., 2022).
Las AgNPs han sido ampliamente estudiadas por sus propiedades antibacterianas, antivirales, antifúngica y antinflamatorias (Kale et al., 2021): en el campo de la medicina por su posible aplicación como apósitos para heridas, instrumentos quirúrgicos, prótesis (Xu et al., 2020), posibles tratamientos con base en AgNPs contra células cancerígenas (Ratan et al., 2020) y sepsis bacterianas (Lim et al., 2021). Por otro lado, se ha estudiado la aplicación de AgNPs en la purificación de agua (Yu et al., 2022) y gestión de la calidad de aire (Yang et al., 2020), a través de nanosensores para detección temprana de enfermedades de plantas (Avila-Quezada, Golinska y Rai, 2022). Además, en estudios in vitro, las AgNPs biosintetizadas con extractos de plantas ricos en fenoles y flavonoides han demostrado tener un papel importante en tratamientos terapéuticos (Yaqoob et al., 2020; Kubavat et al., 2022), suplementos alimenticios y tratamientos homeopáticos (Rong et al., 2018).
Asimismo, según algunos estudios in vivo, la inclusión de AgNPs en la dieta de pollos de engorda es una opción prometedora, aumenta el crecimiento, mejora el funcionamiento del sistema inmune y reduce la tasa de mortalidad de las aves, sin embargo, se requieren más estudios para evaluar los posibles efectos secundarios de la incorporación de AgNPs a la dieta (Dosoky et al., 2021; Al-Sultan et al., 2022).
En los sistemas de producción hortofrutícola, las AgNPs pueden ser aplicadas para el manejo de plagas, desarrollo de cápsulas de lenta liberación de nutrientes e ingredientes activos y nanosensores para la detección temprana de plagas y enfermedades (Rai et al., 2021). Incluso, pueden ser parte del desarrollo de nanofertilizantes y nanopesticidas, formar parte de los empaques de productos hortofrutícolas para mejorar la vida de anaquel. No obstante, la forma en la cual estas Nps migran al ecosistema no está clara, se requieren más estudios para comprender estos mecanismos (Avila-Quezada, Golinska y Rai, 2022; Castillo-Henríquez et al., 2020; He et al., 2019. El principio de beneficencia se muestra en la Figura 2.
La resolución de las necesidades agrícolas demanda el desarrollo de herramientas innovadoras (Avila-Quezada, Golinska y Rai, 2022; Avila y Rai, 2023). De acuerdo con trabajos de investigaciones científicas recientes, las nanopartículas de plata son una opción viable para el manejo de fitopatógenos debido a sus propiedades antimicrobianas (Kale et al., 2021), sin embargo, desde la perspectiva de los cuatro principios de la bioética, su aplicación se apega al principio de autonomía, y beneficencia por sus propiedades antimicrobianas y aplicación in situ. No obstante, es importante evitar la migración de estas NPs para impedir daños a la salud humana y contaminación del ambiente (Huang et al., 2022).
Una opción para mitigar la migración de AgNPs y el daño a la salud en el uso de las NP podría dirigirse al control de fitopatógenos en cultivos no comestibles como el algodón, pues la investigación sobre las posibles consecuencias negativas en caso de consumir NP en los frutos llevará más años de investigación, además de conocer y respetar los límites permisibles en los alimentos, para no sobrepasar los límites de la ingesta diaria aceptable.
Conclusión
La aplicación de AgNPs en la agricultura para el manejo de fitopatógenos se ha promovido recientemente como una opción innovadora y sustentable. Indudablemente, estamos expuestos a AgNPs de manera natural y antropogénica, sin embargo, los mecanismos de migración de estas NPs deben ser estudiados, así como la implementación de límites sobre su concentración en suelo y agua principalmente para mitigar los posibles daños a la salud humana y al medio ambiente.
