INTRODUCCIÓN
La carpa herbívora (Ctenopharyngodon idella) es una de las especies más grandes de la familia Cyprinidae, único miembro de este género, no se conocen subespecies. Desde que la carpa herbívora C. idella fue introducida a México a finales del siglo XIX procedente de China, se distribuyó ampliamente en el Norte y Centro de México, siendo posteriormente, introducida en los ríos del sur de México. Esta especie posee cualidades sobresalientes por su elevado potencial biológico (altas tasas de reproducción y adaptación a una variedad de hábitats y climas), resistencia al manejo y enfermedades. Ctenopharyngodon idella junto con Cyprinus carpio y Carassius auratus se encuentran dentro las 25 especies exóticas de peces dulceacuícolas para la región central de México y en su conjunto representan el 12 % de especies exóticas dominantes, siendo introducidas al país con fines de acuacultura y control de malezas (Baruah et al., 2014; Contreras-MacBeath et al., 2014; Silva et al., 2014; Ahmad et al., 2018).
En México, se cultiva en los estados de Aguascalientes, Chiapas, Coahuila, Durango, Guanajuato, Hidalgo, Jalisco, Estado de México, Michoacán, Puebla, Querétaro, San Luis Potosí, Sinaloa y Zacatecas (INAPESCA, 2021). Para el sureste de México, y específicamente para los estados de Tabasco y Chiapas esta especie tiene importancia pesquera (Mendoza-Carranza et al., 2013; Mendoza-Carranza et al., 2018), alcanzando en Tabasco una producción pesquera de 795 toneladas en peso vivo (CONAPESCA, 2021), a pesar de su importancia pesquera, la carpa herbívora representa una amenaza para los ecosistemas donde ocurre pues sus hábitos de herbivoría disminuyen la complejidad del hábitat al reducir la estructura vegetal (Amador-del Ángel, 2014a; 2014b; Castillo-Domínguez, 2015).
Estudios recientes en C. idella, están enfocados a efectos de toxicidad del cadmio, evaluación de la respuesta hematológica tras la exposición a endosulfán, efectos del sulfato de cobre en la histopatología branquial, cambios estructurales en branquias y musculatura por exposición a clorpirifos y mercurio, así como el efecto de alginato dietético en rendimiento del crecimiento y la inmunidad no específica de los juveniles de carpa (Dahmardeh et al., 2012; Atabati et al., 2015; Bala, 2016; Kaur & Jindal 2016; Vajargah & Hedayati, 2017; Hu et al., 2021). Por otra parte, se han realizado estudios sobre diversidad genética y relaciones filogenéticas en China, mediante el uso de marcadores SSR (Yu, 2014); así como se analizó la variabilidad de poblaciones en China estimada usando marcadores EST-SNP (Muhammad et al., 2022) y el análisis sobre la composición química y perfil de ácidos grasos de filetes (Hoseini, 2013). Así mismo, evaluación de índices hematológicos y plasmáticos en carpa herbívora con referencia a la edad, sexo y tratamiento hormonal (Ejraei et al., 2015). Otros estudios, evalúan la relación peso-longitud de la especie alimentada con alimentos balanceados y estudios comparativos de la retina del ojo con otras especies de peces (Bhosale & Bhilave, 2014; She et al., 2014) y patologías causada por cestodos (Ahmad et al., 2018). Como se ha visto en México la investigación básica y aplicada de esta especie es muy limitada. El objetivo de esta investigación es determinar algunos aspectos de la biología reproductiva, edad y crecimiento de la carpa herbívora Ctenopharyngodon idella en la cuenca del río Usumacinta, Tenosique, Tabasco, que sirvan de información base para la implementación de estrategias ecológico-pesqueras para un aprovechamiento sustentable y control de esta especie introducida.
MATERIAL Y MÉTODOS
Área de estudio y muestreo de peces
Para esta investigación un total de 100 especímenes de C. idella fueron empleados. Estos fueron colectados durante un ciclo anual de enero-diciembre de 2018 provenientes de la pesca comercial en la cuenca del río Usumacinta, Tenosique, Tabasco. Las capturas de los ejemplares comprendieron las zonas descritas por los pescadores como Crisóforo Chiñas (17°26'57.53"N y 91°28'44.83"O) y la localidad de Chaculji (17°29'54.92"N y 91°28'0.23"O). Para su captura fueron empleadas redes tipo chichorro con un tamaño de abertura de luz malla de 4 cm, 80 m de longitud y 3 m de altura.
Biometrías de los ejemplares
Mensualmente, de cada organismo se obtuvo la longitud total (LT), anchura total (AT) con un ictiómetro de 100 cm y con una precisión de ±1.0 mm. Se registró el peso total (PT), peso eviscerado (Pev), peso de las gónadas (PG) y peso del hígado (PH) con una balanza digital OBI® de 5000 g, con una precisión de ±0.1 g y una báscula Torrey® 20 kg, con una precisión de ±2 g. La determinación del sexo en los ejemplares se corroboró mediante la observación directa de las gónadas durante su disección (Rodríguez- Gutiérrez, 1992). El sexo y estadios de madurez fueron determinados con base a las escalas de madurez de desovantes parciales propuesta por Nikolsky (1963) que comprende seis estadios: inmaduros (I), inactivo (II), madurando (III), maduro (IV), desovando (V) y gastado (VI).
Análisis de datos
Se calculó la distribución de frecuencia de tallas, agrupando a los organismos por clase de tallas de 1 cm (Gulland y Rosenberg, 1992). Para comprobar diferencias estadísticas de medias generales en la LT se empleó un análisis de varianza previa revisión de la normalidad y homogeneidad de varianzas. El índice gonadosomático (IGS), fue determinado mediante la ecuación IGS= Wg / Wt x 100, donde IGS= Índice gonadosomático, Wg = Peso de la gónada (g), Wt= Peso del ejemplar (g) (Rodríguez-Gutiérrez, 1992). El índice hepatosomático (IHS) fue determinado con la ecuación IHS= Wh / Wt x 100, donde IHS = Índice hepatosomático, Wh = Peso del hígado (g) y Wt = Peso del ejemplar (g) (Rodríguez-Gutiérrez, 1992). El estado fisiológico o el factor de condición (K) de cada espécimen fue obtenido bajo la siguiente ecuación: K = W / Lb x 100.
La relación talla-peso de C. idella fue determinada separadamente para ambos sexos por medio de la aplicación de la ecuación PT= a LTb donde PT= peso, LT= Longitud, a= constante de proporcionalidad, b= la pendiente (coeficiente de crecimiento).
La fecundidad absoluta fue calculada como la relación de ovocitos madurando y maduros en el ovario con respecto al peso total de pez. La estimación fue desarrollada tomado tres submuestras de 0.3 g (±0.001) en tres secciones de la gónada (anterior, media y posterior) y la ecuación Fa=n*G/g donde G=peso total de la gónada, g = peso de la submuestra, y n = promedio del número de ovocitos. La fecundidad relativa fue estimada con la formula Fr = Total de ovocitos/peso del pez en g.
El valor promedio del peso y longitud de machos y hembras fue comparado usando la prueba de Mann-Whitney (W) para datos no paramétricos (Zar, 1999). Un análisis de correlación múltiple y un ANOVA fue aplicado a las regresiones LT-PT entre sexos para identificar posibles diferencias entre ellos (Sparre & Vanema, 1998). Para determinar las posibles diferencias en la proporción mensual de sexos se empleó la prueba de Chi Cuadrada (X 2 ) (Underwood, 1996).
Para establecer la edad de cada espécimen, a cada ejemplar se le extrajo la primera vértebra toráxica, la cual, fue enjuagada con agua, secada e introducida en bolsas de polietileno con la etiqueta de los datos de colecta. Posteriormente, fueron tostadas bajo la técnica de quemado, para una mejor visibilidad de los anillos de crecimiento. Se empleó aceite de clavo para aclaramiento. Los anillos de crecimiento fueron contados a partir de fotografías usando un microscopio estereoscópico con cámara digital MOTICAM® 2.0. Para la determinación de la edad, fueron asignados tres lectores que identificarán los anillos anuales de crecimiento a través de fotografías digitalizadas, el primer lector detectó y contó cada zona opaca como un anillo de crecimiento, la edad asignada fue replicada y verificada por un segundo lector independiente. El tercer lector independiente estableció cualquier discrepancia en las estimaciones de la edad entre los lectores 1 y 2. Se registraron las frecuencias de edades de los ejemplares acordes a las lecturas establecidas por los lectores para cada vertebra. Se aplicó el modelo de crecimiento de von Bertalanffy Lt =L∞ (1-e-k(t-t0)) para determinar la relación edad-talla, donde: Lt = promedio de la longitud total de la edad t; L∞ = longitud total asintótica; t0 = longitud hipotética a la edad cero; k es el coeficiente de crecimiento; y b es la pendiente de la longitud. Los parámetros de crecimiento fueron considerados para sexos combinados usando el método linear de Ford-Walford’s.
Condición ambiental
Los datos sobre el nivel del río, las precipitaciones y la temperatura del agua se obtuvieron de la estación meteorológica número 30019 de la CONAGUA (Comisión Nacional del Agua), ubicada en el pueblo de Boca Del Cerro, cerca de la zona de estudio.
Declaración ética
No fueron necesarios permisos especiales para la colecta de muestras pues los peces utilizados provinieron de la pesca comercial. Estas capturas están amparadas por permisos comerciales de pesca. Al momento de la disección estos organismos ya se encontraban muertos y fueron manipulados bajo permiso de los pescadores.
RESULTADOS
Los especímenes inmaduros presentaron una LT entre 27.50 a 37.5 cm (56.18 ± 16.15 cm). Los machos presentaron una LT entre 61.53 a 77.54 cm (68.5 ± 3.78 cm) siendo la clase de 60 cm la más frecuente. En las hembras la LT fue de 40.00 a 81.5 cm (72.1 ± 7.29), siendo la clase de 70 cm la más frecuente. Los machos fueron significativamente más pequeños en longitud y peso (medianas (M) = 68.5 cm LT 3439.0 g PT, que las hembras con M =72.0 cm LT 3986.0 g PT (Mann-Whitney, W = 2121.0 y 1094.5, p < 0.001). La relación para las hembras fue PT= 0.0457(LT)2.6617 y para los machos PT= 0.1182(LT)2.4290. Para ambos sexos el modelo obtenido fue PT= 0.0526(LT)2.6244, y el porcentaje de variabilidad de los datos explicado por el modelo (R2) fue 88 % para las hembras, 72 % para los machos y 85 % para ambos sexos. El valor observado de b para la ecuación LT- PT ambos sexos es menor que tres, indicando que la especie presenta un tipo de crecimiento isométrico negativo (t2 =1.00, p<0.005) (Figura 1). La relación longitud-peso de hembra y machos fueron significativamente diferentes (ANCOVA, F1,106 = 268.54, p < 0.001).
Los machos representaron el 53 % de los organismos analizados, mientras que las hembras presentaron 47 %, dando lugar a una proporción macho: hembra de 1.1:1. La proporción de machos fue mayor en los meses de febrero (88 %) y abril (80 %), mientras que las hembras presentaron valores máximos en los meses de mayo (89 %) y agosto (80 %). La proporción entre machos y hembras fue estadísticamente diferente en febrero (X 2 = 4.5, p = 0.034) y en mayo (X 2 = 5.4, p = 0.020). La proporción general entre sexos 11 11 no mostró diferencias (X 2 11= 16.88, p = 0.111). En el mes de octubre y noviembre no fue posible capturar ejemplares, debido al incremento del nivel río.
Los valores máximos de IGS en hembras ocurrieron durante el mes de abril (15.52) y agosto (9.12). En los meses de enero, junio y diciembre el IGS fue menor de 2.8. En los machos, los máximos valores de IGS se observaron en julio (2.17) y septiembre (2.41), en los meses de enero, junio y diciembre el IGS estuvo por debajo de 0.68 (Figura 2).
El índice hepatosomático (IHS) en las hembras mostró sus máximos valores en junio (2.91) y diciembre (2.3) mientras que el mínimo se registró en abril (1.17). En el caso de los machos, los máximos valores se registraron en junio (3.18) y agosto (2.33) y el mínimo en mayo (1.17). Los valores de K para ambos sexos tuvieron poca variabilidad a lo largo
del año, mostrando un ligero aumento para las hembras en marzo, junio y septiembre, con máximos en marzo para las hembras (1.69) y diciembre para los machos (1.59). Los valores mínimos para las hembras fueron 1.29 durante el mes de abril y de 1.14 para los machos en el mes de agosto. La descripción macroscópica del estado de madurez de las gónadas de C. idella se describe en la Tabla 1 y Figura 3.
Estado | Descripción |
---|---|
Inmaduro (I) | Ovario pequeños y alargados pocos traslucidos, cerca de la pared dorsal y debajo de la vejiga natatoria. Testículos filiformes color rosados y escasa vascularización, con ubicación similar a la de los ovarios. Estos ocupan aproximadamente ½ medio de la cavidad celómica. |
Inactivo (II) | Ovarios aumentados en tamaño color rosado, vascularizado con una apariencia cilíndrica en la parte posterior. Los ovocitos no se distinguen macroscópicamente. Ocupan aproximadamente de 1/2 a 1/3 de la cavidad celómica. Testículos alargados con un ligero aumento en tamaño, coloración rojos y vascularización aumentada. |
Madurando (III) | Ovarios incrementados en tamaños de color verde olivo uniforme, vascularización dilatada a lo largo de la gónada, ovocitos observados a simple vista en forma de gránulos. Ocupan 2/3 parte de la cavidad celómica. Testículos notablemente aumentados en tamaño y de consistencia suave, se aprecian la aparición de lóbulos en la periferia del testículo. Son de color blanco en la parte posterior y de color rosado en la parte anterior. |
Maduro (IV) | Ovarios de color amarillo, con vascularización aumentada, ocasionalmente con formación lóbulos a lo largo de la gónada debido al aumento en tamaño de los ovocitos. Ocupan entre 2/3 parte de la cavidad celómica. Testículo de color blanco, incrementado en tamaño con aspectos amorfo por lóbulos dispuestos a largo, indicando un aumento del contenido. |
Desovando (V) | Ovarios de parcialmente flácidos con ovocitos esféricos, algunos ovocitos transparentes e hidratados previos a ser expulsados. Ocupan completamente la cavidad celómica y muestran una ligera vascularización. El testículo incrementado de tamaño con lóbulos amorfos más remarcados que en el estado anterior. El líquido seminal es expulsado con una simple presión. |
Gastado (VI) | Ovarios totalmente flácidos con membranas distendidas y hemorragia en la parte anterior. Ocupan 1/3 de la cavidad celómica. Ovocitos remanentes con apariencia granulosa son observados. Testículo ocupando la cavidad celómica similar a los ovarios. Reducidos en tamaño con apariencia flácida en la parte anterior, parte media poco engrosado y parte posterior de mayor delgadez, debido a la expulsión de líquido espermático. |
La fecundidad absoluta en C. idella (n = 26) se realizó en hembras con un peso de 2,318 - 5,845 g (X = 4,091g ± DE 771.34 g). Esta fecundidad fue de 36,736 - 607,780 ovocitos (X = 320,887 ± DE = 133,549.38). Con lo que respecta a la fecundidad relativa esta fue de 14 - 125 ovocitos/g (X = 78 ovocitos/g ±DS=28.63 ovocitos/g).
La población estudiada de Ctenopharyngodon idella del río Usumacinta estuvo constituida por ocho grupos de edad entre 1, 3 y 9 años (Figura 4). Para ambos sexos la edad 4, 5 y 6 fueron las de mayor frecuencia (28 %, 25 % y 22 %, respectivamente). Es importante mencionar que no se obtuvieron ejemplares pertenecientes al grupo de edad 2. El promedio del índice error entre los tres lectores fue de 8.26% con un coeficiente de variación de 8.45 %.
La ecuación de crecimiento de von Bertalanffy para ambos sexos fue LT∞= 72.03(1-e0.46(t- 0.553)), para hembras fue LT∞= 74.26(1-e0.55(t-0.5568)) y para los machos fue de LT∞= 51.02 (1-e0.289(t-0.280)).
La temperatura del agua varió de 23° C en diciembre a 30° C en mayo. Las precipitaciones oscilaron entre 1.9 mm en marzo y 22 mm en noviembre. El nivel del río Usumacinta alcanzó su valor más bajo en abril, con 11 m.s.n.m., obteniendo la mayor profundidad (19.11 m) en octubre. Las precipitaciones fueron elevadas a lo largo del segundo semestre del año, comenzando en junio con 10.7 mm y terminando en diciembre con 14 mm.
DISCUSIÓN
Esta investigación es la primera en realizarse sobre la biología reproductiva de la carpa herbívora en las cuentas hidrológicas de México, por lo que no fue posible comparar nuestros datos con estudios previos, siendo que la mayoría de los estudios están enfocados a la su importancia pesquera (INAPESCA, 2021; Mendoza-Carranza et al., 2018). A pesar de esta falta de estudios relacionado a datos biológico-pesqueros, se observa que la LT (cm) y el peso (g) registrados fueron similares al crecimiento en cautividad (Sherrat, 2020). La frecuencia en la LT y peso registrado fue menor al reportado para esta misma especie en Europa Occidental, pero fueron similares a los registrados en los recursos pesquero del río Usumacinta, en México (Milardi et al., 2015; Mendoza-Carranza et al., 2018). La estructura de tallas de C. idella depende del medio ambiente en el que viven, principalmente en términos de disponibilidad de alimentos, densidad de población y factores ecológicos. Por lo tanto, el registro de estas tallas en este estudio puede estar condicionado por un comportamiento migratorio de la especie, como es el caso de otras especies, tales como Labeo rohita, Barbus graellsii, Chondrostoma miegii (Miñano et al., 2000; Mir et al., 2013).
El análisis de la relación longitud-peso para hembras y machos indica que estos son estadísticamente diferentes, datos similares a los registrados por Hailu, (2013) y Khalid & Naeem, (2017) en un reservorio tropical (Amerti: Ethiopia) y en el Sureste de Pakistan, respectivamente.
La proporción machos:hembras en el presente estudio fue similar, los registros por Hailu, (2013) para la carpa comun (Cyprinus carpio). Sin embargo, en el presente estudio hubo diferencia en esta proporción en el mes de febrero favorable a los machos y mayo favorable para las hembras, relacionándolo con los índices reproductivos para estos meses, se puede observar que los machos maduran primero que las hembras, con el propósito de prepararse a desovar en el mes de abril, donde se registró el mayor índice gonadosomático.
El IGS en C. idella indica una actividad desde el mes de febrero con un pico máximo en mes de abril y agosto en las hembras, comportamiento que está en relacionado con los picos de reproductivos de los machos durante el ciclo anual estudiado. Esto registros son similares a los reportados en el río Nilo a una temperatura de 20°C. Así como con ejemplares de un reservorio de Sri Lanka, donde se presentan picos reproductivos en el mes de octubre. Sin embrago, en el presente estudio en este mes, no se lograron capturar ejemplares debido al incremento en los nivel del río Usumacinta (Abd-Elhakim et al., 2019; Nathanael & Edirisinghe, 2021; Sheha et al., 2021). En las carpas, la maduración final y el desove podría ocurrir dentro de un período de 24 horas después de las señales ambientales (temperatura del agua, oxígeno disuelto) y factores estimulantes (condiciones climáticas específicas, la presencia de vegetación herbácea, del sexo opuesto y lluvias o inundación) para que el desove este presente, y esto probablemente explica aumento en el IGS durante el periodo reproductivo. Si estas señales no aparecen dentro de un cierto período, a nivel gonadal se produce atresia o reabsorción de una porción de los ovocitos vitelógenicos (Nathanael & Edirisinghe, 2021). Por otro lado, se señala que C. idella tiene altas reservas de ácidos grasos esenciales como Ω-3 y Ω-6, lo cual contribuye al éxito reproductivo de la especie (Bibi & Muhammad, 2021).
El índice hepatosomático para C. idella en el presente estudio muestra similitud al registrado para la especie en el río Nilo de Egipto (Abd-Elhakim et al., 2019).
En el presente estudio las distribuciones de longitud fueron relativamente amplias, de 55 a 110 cm, las cuales, están dentro de la edad de primera madurez sexual en machos de 53 cm de longitud señalada por Sheha et al., (2021) y las señaladas por Abd-Elhakim et al., (2019) de 62 cm para hembras y de 53 cm para machos.
La fecundidad de la especie en este estudio resultó semejante a la reportada por Maiztegui, (2015); Khalid & Naeem, (2017) y Jones et al., (2017) para C. idella y C. carpio, respectivamente.
Uno los parámetros ambientales importantes para el crecimiento y reproducción de la carpa herbívora, es la temperatura del agua. La cual, en esta investigación se asemejan a los reportados por otros autores sobre los aspectos biológicos de la especie, mencionando tolerancias de 0 a 33°C, y que son letales para los adultos las temperaturas superiores a 38°C, y la temperatura del agua en la cual se estimulan a la madures sexual es entre 20 °C a 30 °C, pero que generalmente entre 20°C y 22 °C. Parámetros que son similares a los registrados en la especie Cyprinus carpius (Laverde & Hernando, 2012, Tessema et al., 2020).
Las edades más frecuentes de C. idella en el presente estudio para ambos sexos fue de 4, 5 y 6 años, siendo estas edades diferentes a los reportados en Europa oriental (de 7 a 17 años) (Milardi et al., 2015), estas diferencias pueden estar indicando el impacto de la pesquería, la cual está sometida la especie en el río Usumacinta. También, están dentro de la edad registrada en esta misma especie en dos embalses: Patterson y Bowman- Haley en Dakota del Norte en Estado de los EE.UU., que oscilo entre 2 y 24 años a través del estudio con radios de las aletas y entre 2 y 27 años con espinas de la aleta dorsal (Weber et al., 2011). Cabe señalar que en otras especies estudiadas de la misma familia presentan esta variabilidad, tal es el caso de la especie Labeo rohita donde la mayor edad registrado fue de 8 años, con una LT de entre 86.22 a 90.45 cm; también en las especie Barbus graellsii y Chondrostoma miegii registrando especímenes de 10 y 8 años de edad, y de Gobio lozanoi con edades de 7 y 8 años; Luciobarbus callensis de 4 y 7 años, en cierta medida, estas variaciones son producto de la plasticidad de la especie a adaptarse a distintos ambientes (Miñano et al., 2000; Amat-Trigo et al., 2013; Mir et al., 2013; Mimeche et al., 2013).
En este estudio, se confirma la capacidad de adaptación de Ctenopharyngodon idella a las condiciones ambientales y ecológicas del río Usumacinta en el sureste mexicano. Sin embargo, al ser una especie exótica, se encuentra entre los impactos más importantes, menos controlados e irreversibles que ocurren en los ecosistemas y que afectan de manera muy importante su biodiversidad; así como también, pueden modificar fuertemente la hidrología, el ciclo biogeoquímico y la composición biótica de los ecosistemas invadidos (Strayer, 2010; Traveset, 2015). Por otro lado, los grandes volúmenes con los que se capturan especie han impactado positivamente la economía de los pescadores, ya que, aunque no tengan un alto valor comercial, representan un buen ingreso para sus familias. Así mismo, estas especies han modificado los patrones de alimentación de las comunidades aledañas, una fuente de proteína animal asequible para estas comunidades por el valor económico con el que se comercializan (Mendoza- Carranza et al., 2018).
CONCLUSIÓN
Los aspectos biológico-pesqueros demuestran la capacidad adaptativa de la especie en el sureste mexicano, específicamente en la cuenca del río Usumacinta. Es una especie con dos picos máximos de madurez sexual, en julio y septiembre para machos, y para las hembras en abril y agosto. Las edades capturadas con mayor frecuencia de C. idella para ambos sexos fueron de 4, 5 y 6 años. Indicando que la explotación pesquera de acuerdo a los datos obtenidos en la presente investigación mayormente es en organismos jóvenes. Es importante continuar con estos estudios que permitan aportar información biológica, ecológica y comercial en diferentes áreas geográficas y temporal con el objetivo de establecer un manejo pesquero de esta especie que está siendo sometida a una fuerte presión pesquera.