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INTRODUCCIÓN
Los insectos son los invertebrados terrestres más diversos del planeta, cuentan con alrededor de 30 millones de especies (Stork, 2018). En el orden Hymenoptera los más representativos son las abejas, avispas y hormigas. Las hormigas pertenecen a la familia Formicidae, la más grande del orden Hymenoptera. Son insectos de gran diversidad, ya que se han identificado alrededor de 11,000 a 16,000 especies (26 subfamilias y 428 géneros). Se estima que, por cada 10 kg de insectos, de 3 a 4 kg son hormigas (Azhagu et al., 2017; Huber, 2017; Diamé et al., 2018; Vander Meer & Alonso, 2019; Csősz et al., 2021). Estos invertebrados son de gran relevancia por los servicios ecosistémicos que ofrecen en la mayoría de los ambientes terrestres donde establecen sus colonias, ya que modifican o crean hábitats para otras especies, por lo que se les consideran ingenieros del ecosistema (Leite et al., 2018; Wills & Landis, 2018; De Almeida et al., 2020). Las hormigas son capaces de descomponer y reciclar nutrientes, cambiando la estructura del suelo y el flujo de energía, colectan y transportan semillas favoreciendo la distribución de plantas (Bologna et al., 2017; Eubanks et al., 2019; Li et al., 2019; Swanson et al., 2019; Jílková et al., 2020; Ortiz et al., 2021; Zhong et al., 2021; Ouattara et al., 2021).
Los formícidos son utilizados como bioindicadores para estimar la diversidad de otros taxones, reflejar el estado de conservación o contaminación de los ecosistemas y restauración ecológica (Forbes & Northfield, 2017; Tibcherani et al., 2018; Casimiro et al., 2019; Thurman et al., 2019; Carvalho et al., 2020; Oberprieler & Andersen, 2020; Okrutniak & Grześ, 2021), Además, son un importante control de plagas (Stüber et al., 2021; Trigos-Peral et al., 2021) e incluso algunas especies son utilizadas para consumo humano en distintas etapas de desarrollo (estados inmaduros y adultos) (Pino Moreno & Blasquez, 2021).
Las hormigas son un grupo dominante y con amplia dispersión a nivel global. A excepción de la Antártida y las regiones con nieves perpetuas, las hormigas están presentes en una gran variedad de hábitats; estas son capaces de colonizar nuevas áreas para sobrevivir a cambios ambientales y encontrar nuevos recursos para garantizar la reproducción y sobrevivencia de sus colonias (Escárraga & Guerrero, 2014; Guénard et al., 2017; Hakala et al., 2019; Lessard, 2019). El éxito de sobrevivencia, desarrollo, reproducción y búsqueda de alimentos de las hormigas, se deben en que son organismos sociales, donde la división del trabajo es colaborativo, basado en castas y con la plasticidad de cambio de roles por el tamaño corporal y la edad (Cristín et al., 2020; De Gasperin et al., 2020; Ortiz-Alvarado et al., 2021; O’Shea-Wheller et al., 2021).
La comunicación de las hormigas se basa en rastros químicos, los cuales pueden diferenciar el olor de la colonia y la identificación de sus congéneres (hidrocarburos cuticulares); estos compuestos intervienen en respuestas específicas y son secretadas por glándulas exocrinas (Kleeberg et al., 2017; Pask et al., 2017; Gordon, 2021). Las hormigas son casi ciegas, pero tienen un sistema olfativo muy agudo en las antenas, las cuales están equipadas con quimiorreceptores especializados para captar moléculas de olor que se transportan por el aire, por lo que la percepción e interpretación de los olores, en los cerebros de las hormigas, es de vital importancia para su supervivencia (D’Ettorre et al., 2017; Kleeberg et al., 2017). Las feromonas coordinan la defensa de los nidos (sistema de alarmas), el cuidado de la reina y las crías, inmigración de colonias, reproducción, la búsqueda del alimento y reclutamiento (Wyatt, 2017; Du et al., 2019; Vander Meer & Alonso, 2019; Ge et al., 2020). Las feromonas de rastro es uno de los principales mecanismos de guía hacia las fuentes de alimentación, cuando un recolector encuentra alimento, deposita un rastro de feromonas mientras regresa al nido, incitando al reclutamiento de sus compañeras hacia el mismo recurso. Los recolectores reclutados depositan feromonas de rastro adicional, reforzando el original, entre más abundante y de mayor calidad sea el alimento, la concentración de feromonas sobre el sendero será de mayor intensidad (Hu et al., 2018; Du et al., 2019; Renyard, 2019; Kolay et al., 2020).
Existen dos tipos de feromonas que permiten la comunicación entre hormigas: cebadoras y liberadoras. Las primeras están asociadas al desarrollo de comportamientos fisiológicos complejos a largo plazo, mientras que las liberadoras tienen una respuesta conductual simple e inmediata (Vander Meer & Alonso, 2019). El marcado de rastros químicos (olor) en los senderos genera una respuesta, casi inmediata, en el reclutamiento de otras hormigas recolectoras. Las feromonas excretadas son producidas por una glándula (o dos en algunas especies), y dependiendo de la familia o subfamilia en las que se clasifiquen, estas pueden ser tibiales, pigidiales, procoxal, Dufour, Pavan, etc. (Hölldobler, 2019; Billen et al., 2020). Las feromonas secretadas son una mezcla particular de hidrocarburos cuticulares (HC) o glandulares, son metabolitos que regulan un comportamiento especifico. Una de las herramientas más utilizadas para la identificación de metabolitos es la metabolómica con enfoque dirigido y no dirigido. El primero implica el análisis de compuestos químicos conocidos (uso de estándares) y el segundo tiene como objetivo encontrar todos los compuestos posibles (Ribbenstedt et al., 2018). A través de diferentes técnicas de metabolómica se han identificado feromonas que regulan diversos comportamientos de insectos sociales, incluyendo los químicos asociados al seguimiento de senderos de diferentes familias y subfamilias de hormigas (Hefetz, 2019), los cuales son utilizados para la creación de versiones sintéticas como métodos de control de especies invasoras que afectan de forma negativa las relaciones tróficas de ecosistemas, cultivos agrícolas y estructuras arquitectónicas con diferentes usos para el hombre (Angulo et al., 2022; Chen et al., 2020; Tay et al., 2020). En la actualidad, diversos artículos de revisión reportan los compuestos químicos que utilizan las hormigas como sistema de guía hacia las fuentes de alimentación (Morgan, 2009; Cerdá et al., 2014; Fox & Adams, 2022), sin embargo, estas aportaciones no especifican la metodología utilizada en la búsqueda de las fuentes y los criterios de calidad para seleccionarlas e incluirlas en sus investigaciones, por lo que es necesario realizar una revisión de los semioquímicos reportados en hormigas, ya que es información indispensable para el desarrollo de estudios con hormigas de México. Para garantizar que una revisión sea reproducible, precisa y transparente, existe la declaración PRISMA, la cual ha sido aplicada en una gran variedad disciplinas para realizar revisiones temáticas (Page et al., 2021), pero no se tienen precedentes de ser utilizada para reportar información sobre los semioquímicos reportados con hormigas. La declaración PRISMA es un conjunto de directrices para realizar una revisión sistemática, la cual es una síntesis rigurosa del conocimiento para identificar, cribar, seleccionar y analizar de forma critica las investigaciones más relevantes de un tema específico e incluirlos en la revisión (Rethlefsen et al., 2021; Sarkis-Onofre et al., 2021). En este sentido, el objetivo de la presente revisión es documentar las principales feromonas de seguimiento de senderos, como sistema de guía hacia las fuentes de alimentación, reportadas en los últimos siete años, e identificar las diferentes técnicas para su síntesis química y los métodos para evaluar su efectividad.
MATERIAL Y MÉTODOS
En esta investigación se ha llevado a cabo una revisión sistemática de literatura científica, utilizando las directrices de la declaración PRISMA (Page et al., 2021), la cual permite sintetizar, a través de un análisis bibliométrico, el estado del conocimiento de las feromonas asociadas al rastreo y búsqueda de alimentos de diferentes especies de hormigas, específicamente las secretadas por glándulas u otra parte del cuerpo. La revisión sistemática se estructuró en cinco pasos: a) preguntas de revisión sistemática, b) búsqueda inicial, c) búsqueda sistemática, d) selección de publicaciones (criterios de inclusión y exclusión), e) análisis de la calidad y evaluación critica, mismos que se explican a continuación:
-
Preguntas de revisión sistemática. La revisión sistemática tuvo como propósito abordar las siguientes preguntas de investigación:
¿En qué especies de hormigas se han reportado las feromonas de rastro en los últimos siete años?
¿Cuáles son los métodos de extracción de feromonas y que parte del cuerpo han sido analizadas?
¿Qué técnicas se utilizaron para la detección de compuestos químicos como respuesta física de las hormigas?
¿Cuáles son los métodos de preparación de los compuestos químicos y/o feromonales de rastros?
¿Cuáles son los compuestos que han sido identificados en los senderos de las hormigas para la búsqueda de alimentos?
¿Qué diseños de experimentos (bioensayos) se dirigieron para la obtención de los resultados?
Búsqueda inicial. Esta consistió en realizar búsquedas iniciales en Web of Since, Scopus, PubMed y Google Scholar en diciembre de 2021, los términos utilizados fueron la combinación de ‘Ants’ y ‘pheromones trails’. Los resultados obtenidos identificaron una gran cantidad de publicaciones, muchas duplicadas, u otras que no eran útiles ya que incluía estudios etológicos en reproductores (reinas), o incluso pertenecían a otras familias de insectos (por ejemplo, termitas, escarabajos y arácnidos). Para delimitar las búsquedas se utilizaron a conveniencia los operadores booleanos OR y AND.
Búsqueda sistemática. Esta se llevó a cabo en enero de 2022 incluyendo búsquedas desde el 2017 hasta la actualidad. Los términos y lenguaje utilizados, por tipo de buscador, fueron: i) Web of Since; (TI=(Ants) OR TI=(Hymenoptera: Formicidae)) AND TI=(pheromones trails) AND TI=(trails following). ii) Scopus; TITLE (ants OR "Hymenoptera: Formicidae" AND pheromones AND "trails following"). iii) PubMed y Google Scholar; Ants OR (Hymenoptera: Formicidae) AND (pheromones trails) AND (Trail-Following). Los términos de la búsqueda fueron en inglés, ya que la producción científica más actual, sobre feromonas de rastro de hormigas, son en este idioma. Dicho criterio aumento la visibilidad de artículos idexados en bases de datos internacionales, e identificó los resultados con el mayor número subfamilias de formícidos.
Selección de publicaciones.
Criterios de inclusión
Tratarse de investigaciones que reportaran compuestos químicos de seguimiento en los senderos de hormigas obtenidas de extractos glandulares y otras partes del cuerpo (p. ej. cabeza, tórax abdomen, etc.). Además, se identificó aquellas aportaciones que realizaron bioensayos con la aplicación de extractos y/o feromonas sintéticas. Dichos experimentos tenían que usar atrayentes alimenticios o evidenciar el seguimiento de senderos, además de reportar el sesgo y/o efectos del diseño de cada experimento sometiéndolos a una prueba probabilística.
La búsqueda solo incluyó feromonas de rastro, no se tomaron en cuenta investigaciones que reportara feromonas de alarma (presencia de depredadores o colonias rivales) o feromonas que regulen la reproducción de las colonias.
Criterios de exclusión
No se incluyeron publicaciones donde los bioensayos fueran basados en extractos de aceites esenciales. Se priorizó el cribado sobre investigaciones que sintetizaran las feromonas de alguna parte del cuerpo de las hormigas o mezclas comerciales. Otro criterio de exclusión fueron aquellos experimentos diseñados para poner a prueba relaciones biológicas (por ejemplo, mimetismo) con otras familias de insectos que no sean presas de las hormigas. Finalmente, el seguimiento de senderos no se basará en modelos matemáticos.
e) Análisis de calidad y evaluación critica
Se evaluó la calidad individual de los artículos seleccionados, considerándose la selección de los casos (número de colonias de hormigas), métodos de extracción de feromonas, diseños y repeticiones en los bioensayos. Después de cumplir con estos criterios, se dio lectura completa a cada artículo. Todos ellos se caracterizaron por utilizar diseños experimentales que les permitió realizar pruebas estadísticas y/o diferentes ajustes de modelos probabilísticos; en general, los métodos analíticos (obtención de semioquímicos de rastro y/o feromonas) se pueden adaptar o repetir en otras investigaciones con formícidos.
Análisis de grupos funcionales
Después de aplicar la declaración PRISMA, e identificar los semioquímicos de rastro de las hormigas, se procedió a clasificar la información como a continuación se describe; a) grupos químicos funcionales, b) longitud de cadena (número de carbonos) y c) compuestos químicos. Con esta información y las frecuencias totales de la clasificación, se realizó un análisis descriptivo utilizando Minitab® 18.1.
RESULTADOS
Se identificaron un total de 212 fuentes que contenían las palabras clave de interés, en dos bases de datos y un buscador de internet. Con esta información, se seleccionó 206 publicaciones que fueron artículos científicos de los últimos 7 años. Después de excluir los duplicados y analizar los títulos y resúmenes, se excluyeron 178 registros. A los 25 artículos restantes, se les realizó un cribado con los criterios de inclusión/exclusión, de los cuales siete fueron elegidos para la revisión sistemática, ya que cumplieron los criterios de calidad y evaluación crítica (Tabla 1).
Tabla 1 Análisis de calidad de los artículos incluidos en los resultados
| Referencia | Tamaño de muestra 1=No es claro 2=Presente | Extractos glandulares u otras partes del cuerpo 1=No es claro 2=Presente | Bioensayos 0=No presenta 1=No es claro 2=Es clara | Tratamientos 1=Diferentes tratamientos y un control 2=Diferentes tratamientos con repetición y un control | Variable respuesta 0=Cualitativa (ordinal) 1=Numérica (discreta y/o continua) | Análisis estadísticos 0=No presenta 1=No es claro 2=Presente | Resultados 0=Incompletos 2=Completos | Total |
|---|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Chalissery et al. (2021) | 1 | 2 | 2 | 2 | 1 | 2 | 2 | 12 |
| Chalissery et al. (2019) | 2 | 2 | 2 | 2 | 1 | 2 | 2 | 13 |
| Hamilton et al. (2018) | 2 | 2 | 0 | 1 | 1 | 0 | 2 | 8 |
| Nakamura et al. (2019) | 2 | 2 | 2 | 2 | 1 | 2 | 2 | 13 |
| Renyard et al. (2019) | 2 | 2 | 2 | 2 | 1 | 2 | 2 | 13 |
| Stringer et al. (2017) | 2 | 2 | 2 | 2 | 1 | 2 | 2 | 13 |
| Xu et al. (2021) | 2 | 2 | 2 | 2 | 1 | 2 | 2 | 13 |
Las investigaciones de Chalissery et al. (2021), Chalissery et al. (2019) y Renyard et al. (2019) se realizaron en Canadá, por la Universidad de Simon Fraser, Burnaby, BC (Departamento de Ciencias Biológicas). En el estudio de Hamilton et al. (2018) obtuvieron las muestras (hormigueros) en el Parque Nacional Soberanía, Panamá, bajo la dirección de la Universidad Estatal de Ohio, Columbus, OH, USA (Dpto. de Evolución, Ecología y Biología de Organismos). La investigación de Nakamura et al. (2019) se realizó en el Instituto de Tecnología de Kioto, Japón (Laboratorio de Entomología Aplicada). Stringer et al. (2017) desarrollaron su estudio en Nueva Zelanda, Instituto de Nueva Zelanda (Instituto de Plantas y Alimentos). Finalmente, Xu et al. (2021) obtuvieron el material biológico en las provincias de Guangdong (hormigas) y Hebei (áfidos del algodón) en China, el desarrollo de la investigación fue una colaboración entre la Universidad de Hebei y la Universidad Agrícola del Sur de China (entre otras instituciones).
El resultado de la revisión identificó un total de 26 semioquímicos de rastro de 14 especies de hormigas, pertenecientes a las subfamilias Myrmicinae (diez especies), Formicinae (tres especies), y Dolichoderinae (una especie) (Tabla 2). Las hormigas más estudiadas para dirigir los experimentos fueron Camponotus modoc y Linepithema humile (Stringer et al., 2017; Chalissery et al., 2019).
Tabla 2 Semioquímicos de rastro y metodologías de análisis en la búsqueda sistemática
| Referencia | Especie (s) | Fuente (s) para la obtención de feromonas | Disolvente usado en los extractos | Configuración de caminos y/o estructuras utilizadas en los bioensayos | Análisis de detección de feromonas | Feromonas de rastro identificadas* | Resultados |
|---|---|---|---|---|---|---|---|
| Chalisser et al. (2021) | Tetramoriu m immigrans | Glándula venenosa y cuerpo completo (abdomen, tórax y cabeza) | Diclorometa no (DCM) | i) Estructura circular ii) Laberinto en forma de “V” iii) Sendero en campo con dos tiras de papel (0° y 180°) En todos los experimentos se utilizó DCM como control |
i) Cromatografía de gases- electroantenogra fía (GC-EAD) para identificar los compuestos con mayor respuesta en las antenas. ii) Cromatografía de gasesespectrometría de masas (GCMS) para análisis de feromona(s) candidata(s) |
Methyl 2methoxy- 6-methylbenzoate (MMMB) como feromona candidata | Las hormigas siguieron los rastros de extractos (HSRE) |
| Chalisser et al. (2019) | Distribución simpátrica: i) Camponotu s modoc
ii) Lasius niger iii) Myrmica rubra Distribición alopátrica iv) Tetramoriu m caespitumv) Novomessor albisetosus vi) Linepithema humile |
Mezcla sintética de seis feromona s de rastro (6TPB) | Pentano | Estructuras circulares de diferentes diámetros En todos los experimentos se utilizó pentano como control | GC-EAD | (2S,4R,5S)2,4-dimethyl-5hexanolide (“hexanolide”, 6TPB) y 2,4, dimethyl-5- hexanolide (EAD) 3,4-dihydro-8hydroxy-3,7trimethylisocoum arin (“isocoumarin”, 6-TPB) y 3,4dihydro-8hydroxy-3,5,7trimethylisocoum arin (EAD). 3-ethyl-2,5dimethylpyrazine (6-TPB y EAD). iv) 2,5dimethylpyrazine (6-TPB y EAD) v) 4-methyl-3heptanone (6TPB y EAD) vi) (Z)-9hexadecenal (6TPB y EAD) | Las hormigas siguieron los rastros de la mezcla sintética (HSRMS) |
| Hamilton, et al. (2018) | Cyphomyrmex rimosus C. salvini C. costatus C. muelleri C. longiscapus | Cabeza, mesosoma (tórax) y gáster (abdomen | Metanol | Compuestos químicos comparados con una muestra filogenética | CG-MS | i) 2,5-dimethyl-3-isoamylpyrazine
ii) Seis feromonas putativas de rastro: (3Z, 6E)-α-farnesene, (3Z, 6E)-α-7-ethylhomofarnesene, α-6-ethyl-bishomofarnesene, Bishomofarnesene-2, Bishomofarnesene-1, Trishomofarnesene |
Los compuestos más abundantes fueron (3Z, 6E)-α-7-ethylhomofarnesene y α-6- bishomofarnesene en tres especies del grupo C. wheeleri. La región del mesosoma no produjo compuestos volátiles |
| Nakamura et al. (2019) | Tetramoriu m tsushimae Emery | Extracto de cuerpo entero, cabezamesosoma, gáster, glándula venenosa, glándula de Dufour, intestino superior y residuos de abdomen es | Mezcla de n-hexano y éter dietílico | Líneas rectas de diversas longitudes (10 y 5 cm). En todos los experimento s se utilizó n-hexano y éter dietílico como control | CG, CG preparativa acoplada a un detector de conductividad térmica y GC- MS | Methyl 6methylsalicylate | HSRE Las hormigas eligieron con mayor frecuencia el extracto marcado con glándula venenosa que cualquiera de los otros (glándula de Dufour, intestino superior y residuos de abdómenes) |
| Renyard et al. (2019) | Camponotu s modoc | Intestino posterior y glándula venenosa | DCM | i) Andamio de metal hacia una estructura circular ii) Laberinto en “V” iii) Laberinto en “Y” En todos los experimento s se utilizó DCM como control |
i) GC-EAD para identificar los compuestos con mayor respuesta en las antenas y GC-MS para análisis de feromona(s) candidata(s)
ii) GC-MS para cuantificar la cantidad de componentes de feromonas candidatas de intestino superior |
2, 2,4- dimethylhexanoic acid 2,4-dimethyl-5hexanolide iii) Pentadecane iv) Dodecanoic acidv) 3,4-dihydro-8hydroxy-3,5,7- trimethylisocoumarin |
HSRE Los componentes de la glándula venenosa no provocaron ningún seguimiento de rastro |
| Stringer et al. (2017) | Linepithem a humile | Gáster | Hexano con 50 ng de acetato de dodecilo | i) Hilo de algodón (20 cm × 0.33 mm) ii) Línea recta trazada sobre una hoja de papel iii) Caminos paralelos (1cm) En todos los experimentos se utilizó etanol al 70% como control |
GC-MS | (Z)-9hexadecenal | HSRE El seguimiento de senderos fue más eficaz con señales físicas (hilo). El seguimiento del sendero mejoro ligeramente a altas concentraciones a contra viento |
| Xu et al. (2021) | Solenopsis invicta | Extracto de cuerpo completo | Hexano | i) Tiras de papel filtro (1 cm) colocadas dentro de una caja Petri (9 cm) ii) Crecimiento de las poblaciones de áfidos sobre el área foliar de plántulas de algodón aplicando extractos de hormigas. En los experimento s se utilizó | i) Electroantenogr ama (EAG) en las antenas de Aphis gossypii Glover. ii) GC-MS para el análisis de extracto crudo de hormigas obreras en seis fracciones | Z,E-a-farnesene E,E-a-farnesene | i) Los pulgones mostraron respuestas a los extractos de todas las
fracciones ii) Los semioquímicos de rastro de S. invita suprimen la dispersión de A. gossypii. iii) La aplicación de los extractos de rastro condujeron a un crecimiento más rápido de la población de áfidos en plántulas de algodón |
*Para evitar sinonimia de los compuestos químicos de rastro, discrepancias y confusiones con los acrónimos utilizados por los autores, estos se reportaron en el idioma inglés.
El método para la obtención de semioquímicos de rastro fueron por medio de extractos, utilizando disolventes orgánicos de tres grupos químicos; alcano (C5H12 y C6H14), éster (C4H10O), alcohol (CH3OH) y un alifático clorado (CH2Cl2). Con relación a las partes del cuerpo para la obtención de los semioquímicos, Nakamura et al. (2019), Chalissery et al. (2021), y Xu et al. (2021) emplearon hormigas de cuerpo completo. Chalissery et al. (2021) además usaron glándula venenosa, mientras Nakamura et al. (2019) obtuvieron extractos de cabeza-mesosoma, abdomen, glándula venenosa, e intestino superior. Así mismo, Stringer et al. (2017 y Hamilton et al. (2018) diseccionaron gásteres (Tabla 2).
El método de detección y respuesta electrofisiológica utilizado en las hormigas fue GCEAD en dos publicaciones (Chalissery et al., 2021; Chalissery et al., 2019) y electroantenograma (EAG) en Aphis gissypii en una relación mutualista con Solenopsis invicta (Xu et al., 2021) (Tabla 2). La preparación, producción y purificación de los semioquímicos de rastro (26 en total), en general, fue por GC-MS. En los artículos recuperados, se analizaron intensidades cromatográficas de gases e identificando moléculas obtenidas de extractos de diferentes partes del cuerpo de hormigas, a excepción de Chalissery et al. (2019) quienes utilizaron EAD para especies de distribución simpátrica y alopátrica (Tabla 2).
Se identificó que todos los autores utilizaron diferentes términos para nombrar a los semioquímicos de rastro, incluyendo feromonas candidatas en las aportaciones de Stringer et al. (2017), Renyard et al. (2019) y Chalissery et al. (2021); a diferencia de Hamilton et al. (2018) que emplearon feromonas putativas derivadas de los extractos del género Cyphomyrmex (Tabla 2).
La dirección de los bioensayos fue con estructuras físicas de diversas formas y dimensiones, a las cuales se les aplicaban compuestos químicos de concentraciones únicas o diferentes (extractos e incluso feromonas sintéticas) para simular el seguimiento de rastros en caminos con o sin recompensa. Por ejemplo, Chalissery et al. (2019) emplearon estructuras circulares, Chalissery et al. (2021) laberintos en forma de “V”, Renyard et al. (2019) estructura circular y laberintos en “V” y “Y”. Los otros diseños fueron en andamios o pasarelas en línea recta como el de Nakamura et al. (2019), e incluso algunos diseños híbridos; como el caso de Stringer et al. (2017) con hilo de algodón en línea recta y Xu et al. (2021) quienes usaron caminos rectos colocados sobre cajas Petri (Tabla 2). La revisión identificó que las hormigas respondieron a los compuestos químicos de rastro de sus propias feromonas, pero también al de otras especies (Chalissery et al., 2019). En las metodologías de identificación de volátiles de rastro, Chalissery et al. (2019), Nakamura et al. (2019) y Stringer et al. (2017) utilizaron estándares comerciales, lo que representa el 19% del total de los compuestos químicos caracterizados (Tabla 3). Las investigaciones de Renyard et al. (2019), Chalissery et al. (2021) y Xu et al. (2021) sintetizaron sus propios estándares. Mientras que otros autores los obtuvieron de forma externa de otros investigadores, oh bien, utilizaron estándares comerciales, pero no dan especificaciones de las marcas comerciales o patentes (Tabla 3).
Tabla 3 Estándares utilizados para la síntesis de compuestos químicos de rastro
| Referencia | Semioquímicos identificados | Estándar |
|---|---|---|
| Chalissery et al. (2021) | MMMB | Estándar interno sintetizado por los autores |
| Chalissery et al. (2019) | i)“Hexanolide” ii)“Isocoumarin” iii)3-ethyl-2,5-dimethylpyrazineiv) 2,5-dimethylpyrazine v) 4-methyl-3-heptanonevi) (Z)-9-hexadecenal |
i,ii) Síntesis de extractos de intestino posterior de Camponotus
modoc (Renyard
et al., 2019) iii) Acros Organics, New Jersey, USA iv) Aldrich Chem Co. Milwau, USAv) Sigma-Aldrich, St. Louis, MO, USA vi) Sigma-Aldrich |
| Hamilton et al. (2018) | i)2,5-dimethyl-3-isoamylpyrazine Feromonas punitivas de rastro: ii)(3Z, 6E)-α-farnesene iii) (3Z, 6E)-α-7ethylhomofarneseneiv) α-6-ethyl-bishomofarnesenev) Bishomofarnesene-2 vi) Bishomofarnesene-1vii) Trishomofarnesene |
Comparación directa con productos comerciales* |
| Nakamura et al. (2019) | Methyl 6-methylsalicylate | Estándar externo proporcionado Shigeru Matsuyama. Universidad de Tsukuba, Tsukuba, Japón |
| Renyard et al. (2019) | i) 2,4-dimethylhexanoic acid ii) 2,4-dimethyl-5-hexanolide (3,5,6-Trimethyloxan-2-one) iii) Pentadecaneiv) Dodecanoic acid v) 3,4-dihydro-8-hydroxy-3,5,7trimethylisocoumarin |
Estándares internos sintetizados por los autores |
| Stringer et al. (2017) | (Z)-9-hexadecenal | Bedoukian Research, Danbury, CT, USA. |
| Xu et al. (2021) | Z,E-a-farnesene E,E-a-farnesene | Estándares internos sintetizados por los autores. |
* No especifican, sin embargo, mencionan que las comparaciones iniciales se realizaron con la base de datos NIST Mass Spectral Data base, V.2 y espectros de literatura publicada.
La feromona 3-ethyl-2,5-dimethylpyrazine del grupo funcional amina fue el de cadena más corta (C05), utilizada en los experimentos con Myrmca rubra (Chalissery et al., 2019). En contraste, el hidrocarburo de cadena más larga fue Trishomofarnesene en los bioensayos con Cyphomyrmex rimosus y Cyphomyrmex salvini (C18) (Hamilton et al., 2018) (Figura 1). Los compuestos orgánicos más utilizados fueron hidrocarburos con cadenas de C12, C15, C16, C17 y C18 representando el 34.8%, seguido de ésteres cíclicos y cetonas (C06, C08 y C07, C10) con el 13% (Figura 1).
Fuente: Elaboración propia con los datos obtenidos de los artículos analizados con la declaración PRISMA.
Figura 1 Identificación de los grupos funcionales de los compuestos químicos de rastro
Para Camponotus modoc se reportó “hexanolide” (Chalissery et al., 2019; Renyard et al., 2019), compuesto que, posiblemente, nunca antes ha sido reportado para la especie. Sin embargo, este semioquímico se ha identificado en otras especies de hormigas del mismo género (Camponotus socius, C. pennsylvanicus y C. vagus) en la configuración quiral (2S,4R,5S)-2,4-Dimethyl-5-hexanolide en experimentos de biosíntesis de feromonas de rastro, utilizando pruebas electrofisiológicas y de comportamiento (Bestmann et al., 1999).
DISCUSIÓN
En la actualidad, es posible, que no existan revisiones sistemáticas que hayan utilizado la declaración PRISMA para reportar los semioquímicos de rastro de hormigas como el desarrollado en este estudio, por lo que resulta importante esta síntesis del conocimiento sobre diferentes características de los semioquímicos reportados en diversas publicaciones. Las 14 especies de formícidos que se han estudiado tienen diversas categorías de distribución geográfica (nativas, exóticas, introducidas, etc.) (Janicki et al., 2016), destacando: Linepithema humile y Solenopsis invicta como hormigas introducidas y/o exóticas; las cuales han invadido casi todos los continentes, provocado daños en ecosistemas y pérdidas económicas para el hombre (Angulo et al., 2022; Chen et al., 2020; Seko et al., 2021).
Una alternativa en el control de hormigas plaga es el uso de feromonas, mencionado en cinco investigaciones. Tres a través del uso de cebos letales (Chalissery et al., 2019; Renyard et al., 2019; Chalissery et al., 2021), y dos con la interrupción de la comunicación de los rastros incrementando la concentración de feromonas (Stringer et al., 2017; Nakamura et al., 2019). El control de especies invasoras con cebos y feromonas es una práctica reciente, por ejemplo, Welzel & Choe (2016) utilizan hidrogel adicionando (Z)-9hexadecenal e insecticidas para el control de la hormiga argentina, estrategia que parece ser más eficaz con cebos asistidos con feromonas vs. a otros de contacto residual como sprays, granulados y otros líquidos (Suiter et al., 2021). Esta táctica también ha sido utilizada con la hormiga invasora de fuego Myrmica rubra, causando una mortalidad significativa al llevar y compartir el alimento adicionado con insecticida al interior de la colonia (Hoefele et al., 2021).
No todas las investigaciones mencionaron el control de hormigas a través de semioquímicos como un método directo. Por ejemplo, Xu et al. (2021) analizaron una relación ecológica, a través de un bioensayo, para verificar si el rastro de feromonas de Solenopsis invicta puede impactar en la dinámica poblacional de Aphis gossypii. Ponen en evidencia una relación mutualista positiva entre estos dos insectos de amplia distribución geográfica, y como la hormiga roja de fuego ejerce control en la reproducción y dispersión de los hemípteros ápteros. Este tipo de relaciones ecológicas ha sido investigado entre el piojo harinoso Planoccocus citri atendido por la hormiga Lasius grandis, al introducir una alimentación alterna de azúcar, disminuyeron los cuidados del insecto presa y en consecuencia aumentó la infestación del piojo en un huerto de cítricos (naranjos del cultivar Navel Powell) (Pérez-Rodríguez et al., 2021).
Las hormigas son ampliamente utilizadas para el control biológico de otros insectos plaga en cultivos agrícolas o forestales. Tal es el caso de Wasmannia auropunctata en un sistema agroforestal de café, la cual redujo la supervivencia de Hypothenemus hampei en el interior de los frutos, y con un efecto poco significativo Solenopsis invicta depredó brocas adultas de H. hampei fuera de los frutos (Newson et al., 2021). La etología y comunicación química de los formícidos permitió desarrollar un control biológico de la mosca de la fruta Bacterocera zonata que ataca mangos de la variedad Chaunsa, esto a través de la exposición de los frutos a las señales químicas de una colonia de hormigas, logrando disuadir la oviposición de B. zonata (Rimsha et al., 2019). En otra aportación, con siete especies hormigas (cinco géneros; Camponotus, Pheidole, Oecophylla, Brachyponera, y Megaponer), investigaron la depredación de las larvas del gusano cogollero Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) en cultivos de maíz, en campos sin tratamiento de insecticidas, resultando ser un método de control de S. frugiperda de uso potencial (Dassou et al., 2021). En la actualidad son relativamente pocas las feromonas reportadas de rastro en los senderos de hormigas (Czaczkes, 2018). En esta investigación se identificó a (Z)-9-hexadecenal en dos contribuciones (Chalissery et al., 2019; Stringer et al., 2017), este compuesto y sus análogos feromonales son de particular interés en el manejo integrado de insectos de diferentes ordenes, particularmente en la interrupción del apareamiento (Rizvi et al., 2021).
En la revisión desarrollada en este trabajo, se observó una gran similitud en la elección de metodologías para la detección, identificación y producción de semioquímicos de rastro, sin embargo, se presentó una gran variabilidad de resultados. Esta tendencia puede deberse a la biología y ecología de las especies de hormigas estudiadas, fuentes de extracción de feromonas (partes del cuerpo) y distintos métodos en los bioensayos. El uso de GC-MS utilizado en la síntesis de compuestos químicos, a pesar de haber sido la metodología más recurrente, tuvo diferencias en los solventes utilizados para la elaboración de extractos, características de las columnas (afinidad polar) y el uso de metabolómica dirigida y no dirigida. La identificación de grupos funcionales útiles en los artículos analizados, y su derivatización (síntesis) a iones moleculares significativos (Attygalle et al., 1998), al parecer, dependió del diagnóstico del pico cromatográfico (m/z), pero también en las fuentes de emisión de los semioquímicos, los cuales fueron a través de extractos de diversas partes del cuerpo de los artrópodos.
En México se ha identificado a cuatro especies de hormigas invasoras de alto riesgo (Linepithema humile, Nylanderia fulva, Solenopsis invicta y Pheidole megacephala) (Rosas-Mejía & Milan, 2017). Los resultados de esta revisión pueden utilizarse para la creación de compuestos feromonales sintéticos y marcar caminos artificiales que guíen a las hormigas a cebos letales o funcionar como disruptivo de este comportamiento. Estos volátiles se pueden extraer de varias partes del cuerpo de las hormigas (glándulas, gáster, cabeza, tórax, etc.), y ser caracterizados con técnicas cromatográficas o electroantenografía (incluso combinando ambas tecnologías), y comprobar su efectividad a través de bioensayos. Lo anterior expuesto, fortalece el conocimiento de los semioquímicos de rastro de hormigas, y apoyar en la toma de decisiones para el control y/o erradicación de especies consideradas plaga.
CONCLUSIONES
En todos los artículos analizados, se demostró que la síntesis de feromonas a través de extractos resulta ser eficaz en las familias Myrmicinae, Formicinae y Dolichoderinae, el grupo funcional más sobresaliente fueron hidrocarburos de cadena larga (C12: C18), en todos los bioensayos las hormigas respondieron a los compuestos químicos marcados en los senderos. La identificación y síntesis de semioquímicos de rastro siguen siendo a través de respuestas electrofisiológicas de los himenópteros y la cromatografía de gases combinando la espectrometría de masas. Para dirigir los experimentos de seguimiento de senderos se destacó el uso de laberintos tradicionales, sin embargo, se está optando por diseños cada vez más novedosos y el uso de la tecnología, como cámaras y softwares de conteo de hormigas, para evitar que la decisión de tomar o no un camino por los formícidos provoque sesgos en los resultados.
La visión general del uso de semioquímicos de rastro tiene gran potencial para control de especies de hormigas invasoras, ya que estas no solo son capaces de seguir sus propios rastros, sino también de otras especies de formícidos. Las hormigas son un grupo muy diverso, aún falta descubrir muchos de los compuestos químicos que regulan sus comportamientos y como estos se pueden utilizar en otros grupos taxonómicos.
